全 文 ：
摇 摇 摇 摇 摇 生 态 学 报
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摇 摇 第 猿猿卷 第 员怨期摇 摇 圆园员猿年 员园月摇 渊半月刊冤
目摇 摇 次
中国生态学学会 圆园员猿年学术年会专辑摇 卷首语
生态系统服务研究文献现状及不同研究方向评述 马凤娇袁刘金铜袁粤援 耘早则蚤灶赠葬 耘灶藻躁蚤 渊缘怨远猿冤噎噎噎噎噎噎噎
非人灵长类性打搅行为研究进展 杨摇 斌袁王程亮袁纪维红袁等 渊缘怨苑猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
密度制约效应对啮齿动物繁殖的影响 韩群花袁郭摇 聪袁张美文 渊缘怨愿员冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
食物链长度远因与近因研究进展综述 王玉玉袁徐摇 军袁雷光春 渊缘怨怨园冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
粤酝真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制 罗巧玉袁王晓娟袁李媛媛袁等 渊缘怨怨苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
保护性耕作对农田碳尧氮效应的影响研究进展 薛建福袁赵摇 鑫袁杂澡葬凿则葬糟噪 月葬贼泽蚤造藻 阅蚤噪早憎葬贼造澡藻袁等 渊远园园远冤噎噎噎
圈养大熊猫野化培训期的生境选择特征 张明春袁黄摇 炎袁李德生袁等 渊远园员源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
利用红外照相技术分析野生白冠长尾雉活动节律及时间分配 赵玉泽袁王志臣袁徐基良 袁等 渊远园圆员冤噎噎噎噎
风速和持续时间对树麻雀能量收支的影响 杨志宏袁吴庆明袁董海燕袁等 渊远园圆愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
白马雪山自然保护区灰头小鼯鼠的巢址特征 李艳红袁关进科袁黎大勇袁等 渊远园猿缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
生境片段化对千岛湖岛屿上黄足厚结猛蚁遗传多样性的影响 罗媛媛袁刘金亮袁黄杰灵袁等 渊远园源员冤噎噎噎噎噎
基于 圆愿杂袁 悦韵陨和 悦赠贼遭基因序列的薜荔和爱玉子传粉小蜂分子遗传关系研究
吴文珊袁陈友铃袁孙伶俐袁等 渊远园源怨冤
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高榕榕果内 耘怎责则蚤泽贼蚤灶葬属两种榕小蜂的遗传进化关系 陈友铃袁孙伶俐袁武蕾蕾袁等 渊远园缘愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎
镉胁迫下杞柳对金属元素的吸收及其根系形态构型特征 王树凤袁施翔袁孙海菁袁等 渊远园远缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎
邻苯二甲酸对萝卜种子萌发尧幼苗叶片膜脂过氧化及渗透调节物质的影响
杨延杰袁王晓伟袁赵摇 康袁等 渊远园苑源冤
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极端干旱区多枝柽柳幼苗对人工水分干扰的形态及生理响应 马晓东袁王明慧袁李卫红袁等 渊远园愿员冤噎噎噎噎噎
贝壳砂生境酸枣叶片光合生理参数的水分响应特征 王荣荣袁夏江宝袁杨吉华袁等 渊远园愿愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎
陶粒覆盖对土壤水分尧植物光合作用及生长状况的影响 谭雪红袁郭小平袁赵廷宁 渊远园怨苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎
不同林龄短枝木麻黄小枝单宁含量及养分再吸收动态 叶功富袁张尚炬袁张立华袁等 渊远员园苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎
珠江三角洲不同污染梯度下森林优势种叶片和枝条 杂含量比较 裴男才袁陈步峰袁邹志谨袁等 渊远员员源冤噎噎噎噎
粤酝真菌和磷对小马安羊蹄甲幼苗生长的影响 宋成军袁曲来叶袁马克明袁等 渊远员圆员冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
盐氮处理下盐地碱蓬种子成熟过程中的离子积累和种子萌发特性 周家超袁付婷婷袁赵维维袁等 渊远员圆怨冤噎噎噎
悦韵圆浓度升高条件下内生真菌感染对宿主植物的生理生态影响 师志冰袁周摇 勇袁李摇 夏袁等 渊远员猿缘冤噎噎噎噎
预处理方式对香蒲和芦苇种子萌发的影响 孟摇 焕袁王雪宏袁佟守正袁等 渊远员源圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
镉在土壤鄄金丝垂柳系统中的迁移特征 张摇 雯袁魏摇 虹袁孙晓灿袁等 渊远员源苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
马尾松人工林近自然化改造对植物自然更新及物种多样性的影响 罗应华袁孙冬婧袁林建勇袁等 渊远员缘源冤噎噎噎
濒危海草贝克喜盐草的种群动态及土壤种子库要要要以广西珍珠湾为例
邱广龙袁范航清袁李宗善袁等 渊远员远猿冤
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毛乌素沙地南缘沙丘生物结皮对凝结水形成和蒸发的影响 尹瑞平袁吴永胜袁张摇 欣袁等 渊远员苑猿冤噎噎噎噎噎噎
塔里木河上游灰胡杨种群生活史特征与空间分布格局 韩摇 路袁席琳乔袁王家强袁等 渊远员愿员冤噎噎噎噎噎噎噎噎
短期氮素添加和模拟放牧对青藏高原高寒草甸生态系统呼吸的影响 宗摇 宁袁石培礼袁蔣摇 婧袁等 渊远员怨员冤噎噎
松嫩平原微地形下土壤水盐与植物群落分布的关系 杨摇 帆袁王志春袁王云贺袁等 渊远圆园圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎
广州大夫山雨季林内外空气 栽杂孕 和 孕酝圆援缘浓度及水溶性离子特征 肖以华袁李摇 炯袁旷远文袁等 渊远圆园怨冤噎噎噎
马鞍列岛岩礁生境鱼类群落结构时空格局 汪振华袁赵摇 静袁王摇 凯袁等 渊远圆员愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
黄海细纹狮子鱼种群特征的年际变化 陈云龙袁单秀娟袁周志鹏袁等 渊远圆圆苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
三种温带森林大型土壤动物群落结构的时空动态 李摇 娜袁张雪萍袁张利敏 渊远圆猿远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
笔管榕榕小蜂的群落结构与物种多样性 陈友铃袁陈晓倩袁吴文珊袁等 渊远圆源远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
海洋生态资本理论框架下的生态系统服务评估 陈摇 尚袁任大川袁夏摇 涛袁等 渊远圆缘源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
中国地貌区划系统要要要以自然保护区体系建设为目标 郭子良袁崔国发 渊远圆远源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
生态植被建设对黄土高原农林复合流域景观格局的影响 易摇 扬袁信忠保袁覃云斌袁等 渊远圆苑苑冤噎噎噎噎噎噎噎
华北农牧交错带农田鄄草地景观镶嵌体土壤水分空间异质性 王红梅袁王仲良袁王摇 堃袁等 渊远圆愿苑冤噎噎噎噎噎
中国北方春小麦生育期变化的区域差异性与气候适应性 俄有浩袁霍治国袁马玉平袁等 渊远圆怨缘冤噎噎噎噎噎噎噎
中国南方喀斯特石漠化演替过程中土壤理化性质的响应 盛茂银袁刘摇 洋袁熊康宁 渊远猿园猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎
气候变化对东北沼泽湿地潜在分布的影响 贺摇 伟袁布仁仓袁刘宏娟袁等 渊远猿员源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
内蒙古不同类型草地土壤氮矿化及其温度敏感性 朱剑兴袁王秋凤袁何念鹏袁等 渊远猿圆园冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
黑河中游荒漠绿洲区土地利用的土壤养分效应 马志敏袁吕一河袁孙飞翔袁等 渊远猿圆愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
成都平原北部水稻土重金属含量状况及其潜在生态风险评价 秦鱼生袁喻摇 华袁冯文强袁等 渊远猿猿缘冤噎噎噎噎噎
大西洋中部延绳钓黄鳍金枪鱼渔场时空分布与温跃层的关系 杨胜龙袁马军杰袁张摇 禹袁等 渊远猿源缘冤噎噎噎噎噎
夏季台湾海峡南部海域上层水体的生物固氮作用 林摇 峰袁陈摇 敏袁杨伟锋袁等 渊远猿缘源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
北长山岛森林乔木层碳储量及其影响因子 石洪华袁王晓丽袁王摇 嫒袁等 渊远猿远猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
植被类型变化对长白山森林土壤碳矿化及其温度敏感性的影响 王摇 丹袁吕瑜良袁徐摇 丽袁等 渊远猿苑猿冤噎噎噎噎
油松遗传结构与地理阻隔因素的相关性 孟翔翔袁狄晓艳袁王孟本袁等 渊远猿愿圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
基于辅助环境变量的土壤有机碳空间插值要要要以黄土丘陵区小流域为例
文摇 雯袁周宝同袁汪亚峰袁等 渊远猿愿怨冤
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基于生命周期视角的产业资源生态管理效益分析要要要以虚拟共生网络系统为例
施晓清袁李笑诺袁杨建新 渊远猿怨愿冤
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生态脆弱区贫困与生态环境的博弈分析 祁新华袁叶士琳袁程摇 煜袁等 渊远源员员冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
野世博冶背景下上海经济与环境的耦合演化 倪摇 尧袁岳文泽袁张云堂袁等 渊远源员愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
期刊基本参数院悦晕 员员鄄圆园猿员 辕 匝鄢员怨愿员鄢皂鄢员远鄢源远源鄢扎澡鄢孕鄢 预 怨园郾 园园鄢员缘员园鄢缘缘鄢圆园员猿鄄员园
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封面图说院 毛乌素沙地南缘沙丘的生物结皮要要要生物土壤结皮广泛分布于干旱和半干旱区袁它的形成和发育对荒漠生态系统
生态修复过程产生重要的影响遥 组成生物结皮的藻类尧苔藓和地衣是常见的先锋植物袁它们不仅能在严重干旱缺
水尧营养贫瘠恶劣的环境中生长尧繁殖袁并且能通过其代谢方式影响并改变环境遥 其中一个重要的特点是袁生物结皮
表面的凝结水显著大于裸沙遥 研究表明袁凝结水是除降雨之外最重要的水分来源之一袁在水分极度匮乏的荒漠生态
系统袁它对荒漠生态系统结构尧功能和过程的维持产生着重要的影响遥
彩图及图说提供院 陈建伟教授摇 北京林业大学摇 耘鄄皂葬蚤造院 糟蚤贼藻泽援糟澡藻灶躁憎岳 员远猿援糟燥皂
第 33 卷第 19 期
2013年 10月
生 态 学 报
ACTA ECOLOGICA SINICA
Vol.33,No.19
Oct.,2013
http: / / www.ecologica.cn
基金项目:国家自然科学基金资助项目(No.31270558); 国家公益性行业(农业)科研专项经费资助(201203041); 兰州大学中央高校基本科研
业务费专项资金资助(lzujbky鄄2013鄄86)
收稿日期:2013鄄05鄄30; 摇 摇 修订日期:2013鄄07鄄23
*通讯作者 Corresponding author.E鄄mail: liangjin@ lzu.edu.cn
DOI: 10.5846 / stxb201305301232
罗巧玉, 王晓娟, 李媛媛, 林双双, 孙莉, 王强, 王茜, 金樑.AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制.生态学报,2013,33(19):5997鄄6005.
Luo Q Y, Wang X J, Li Y Y, Lin S S, Sun L, Wang Q, Wang Q, Jin L.Mechanism of biological control to plant diseases using arbuscular mycorrhizal
fungi.Acta Ecologica Sinica,2013,33(19):5997鄄6005.
AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制
罗巧玉, 王晓娟, 李媛媛, 林双双, 孙摇 莉, 王摇 强, 王摇 茜, 金摇 樑*
(兰州大学 草地农业生态系统国家重点实验室 草地农业科技学院, 兰州摇 730020)
摘要:丛枝菌根(Arbuscular Mycorrhizae,AM)真菌是一类广泛分布于土壤生态系统中的有益微生物,能与大约 80%的陆生高等
植物形成共生体。 由土传病原物侵染引起的土传病害被植物病理学界认定为最难防治的病害之一。 研究表明,AM 真菌能够
拮抗由真菌、线虫、细菌等病原体引起的土传性植物病害,诱导宿主植物增强对病虫害的耐 /抗病性。 当前,利用 AM 真菌开展
病虫害的生物防治已经引起生态学家和植物病理学家的广泛关注。 基于此,围绕 AM真菌在植物病虫害生物防治中的最新研
究进展,从 AM真菌改变植物根系形态结构、调节次生代谢产物的合成、改善植物根际微环境、与病原微生物直接竞争入侵位点
和营养分配、诱导植株体内抗病防御体系的形成等角度,探究 AM真菌在植物病虫害防治中的作用机理,以期为利用 AM 真菌
开展植物病虫害的生物防治提供理论依据,并对本领域未来的发展方向和应用前景进行展望。
关键词:AM真菌;宿主植物;病原体;抗病性;生物防治
Mechanism of biological control to plant diseases using arbuscular mycorrhizal
fungi
LUO Qiaoyu, WANG Xiaojuan, LI Yuanyuan, LIN Shuangshuang, SUN Li, WANG Qiang, WANG Qian,
JIN Liang*
State Key Laboratory of Grassland Agro鄄Ecosystem, School of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University, Lanzhou 730020, China
Abstract: Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi are one of the widely spread micro鄄organisms, which could form symbionts
with more than 80% of the vascular plants in natural ecosystems. It has been showed that AM symbionts could improve plant
nutrients and water absorption; increase the resistance ability to stress conditions, thus AM fungi could enhance the host
plant growth. The plant soil鄄borne diseases caused by soil鄄borne pathogens, including fungi, nematodes and bacteria, are
considered as one of the most difficult controlling diseases in agriculture ecosystem. Previous studies have been demonstrated
that AM symbionts could increase plant resistance to diseases, and to antagonize soil鄄borne pathogens. Thus, using AM
fungi as a biological control method to antagonize soil鄄borne pathogens has received increasing interests by phytopathologists
and ecologists. On the basis of this, the mechanisms of resistance to diseases induced by AM fungi were summarized in this
paper. Mechanisms covered in this review include root morphology alteration, regulation of secondary metabolite production,
improvement of rhizosphere environments, competition with pathogenic microorganisms on invasive sites and on nutrition
distribution in host plants, and formation of defense systems in plants. Firstly, the characteristics of root morphology
alterations were explained, including how AM fungi influence their structures and functions. Secondly, the regulation of AM
fungi to secondary metabolites was illustrated. Several types of products, including phytoalexin, callose, alkaloid and
phenols were reviewed. Thirdly, AM fungi could improve the rhizosphere environments by influence soil physical and
chemical proprieties, and enhance the growth of other beneficial microorganism in rhizosphere soil. Fourth, AM fungi could
compete with pathogenic microorganisms. The two kinds of microorganisms maybe compete for the same invasive sites in root
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systems, and thus they could regulate the nutrition distribution. Fifth, AM fungi could induced the host plant to form the
defense systems in plants, including improvement the concentrations of phytohormone, induced the production of signal
substrates, regulation of genes expression and enhanced the proteins production, thus AM fungi could enhance the
resistance ability of host plant to pathogenic microorganisms. The aim of this paper was to enhance the potential use of AM
fungi as a biological control method for preventing plant diseases in future.
Key Words: arbuscular mycorrhizal fungi; host plants; pathogens; resistance to disease; biological control
当前,随着化学农药的广泛使用,农田生态系统中真菌、细菌、线虫等病原体对农药的耐药性日益增强,而其天敌则被大量
杀灭,致使病虫害日益猖獗。 同时,化学农药具有污染大气、水体和土壤的特性,可以残留在动、植物体内,通过食物链进入人
体,危害人类健康[1] 。 随着人民生活水平的不断提高,由农药、化肥引起的食品安全问题已经受到广泛关注。 因此,寻找防治
植物病虫害的绿色、环境友好型治理技术已经成为环境科学家和植物病理学家研究的热点之一。 生物防治就是其中备受关注
的一项技术与方法。
生物防治(Biological Control)是指利用生物物种间的相互关系,以一种或一类生物抑制、消灭另一种或另一类有害生物的
防治方法[2鄄3] 。 因其具有高效低耗、对环境安全、功能多样等诸多优点而受到土壤学家、植物病理学家和生态学家的广泛关注,
目前采用寄生性和捕食性昆虫(天敌)治理病虫害的研究已取得重大突破,相关技术已经推广应用。 此外,采用微生物进行生
物防治也已取得显著进展[3鄄4] 。
丛枝菌根(Arbuscular Mycorrhizae,AM)是陆地生态系统中广泛分布的一类与植物根系共生的有益微生物。 地球上 80%的
陆生高等植物均能与其建立共生关系,形成特定的“菌根冶结构[5] 。 菌根共生体的形成能够改善宿主植物的营养状况,促进宿
主植物提高对土壤中 P、N、K、Zn、Mn、Fe、Cu、Ca等矿质元素的吸收[6] ,提高植物的生物量生产[5] ,增强宿主植物对非生物胁迫,
如干旱[7] 、盐渍[8] 、重金属污染[9]等的耐受能力。 菌根际(Mycorrhizosphere)是由植物根系、线虫、细菌、AM 真菌和其他真菌通
过竞争、拮抗、协同效应等种间关系相互作用构成的集合体,对保持土壤生态系统的动态平衡发挥重要作用,其中微生物鄄微生
物之间的相互作用对植物生长影响显著[5] 。 AM真菌又是菌根际内最普遍、生物量最大、作用最显著的有益真菌类群,对土传
病原体具有一定的拮抗或抑制效应[10鄄12] 。 研究表明,AM真菌能够通过改变植物根系形态或解剖结构,调控宿主植物体内次生
代谢产物的形成,改善根际环境的理化性状,与病原物竞争光合产物和侵染空间,激活、诱导植株体内抗病防御体系的启动等多
种机制,降低真菌、线虫、细菌等病原体对黄瓜(Cucumis sativus)、草莓(Fragaria ananassa)、西红柿( lycopersicon esculentum)、柑橘
(Citrus reticulata)、油橄榄(Olea europaea)、截形苜蓿(Medicago truncatula)、香瓜(Cucumis melo)、玉米(Zea mays)、马铃薯
(Solanum tuberosum)、香蕉(Musa nana)等植物的危害程度,减少农药使用量[13鄄16] 。 目前已经证实的可有效控制植物土传病害
的 AM真菌超过 30种[17] ,因此研究 AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制具有重要的理论和应用价值。 基于此,本文
就近年来国内外有关 AM真菌在生物防治中增强宿主植物耐 /抗病性的机制进行综述,同时对利用 AM真菌进行植物病虫害防
治的前景进行展望。
目前,利用 AM真菌进行植物病虫害防治的研究日趋增多,分析其相关机理主要包括改变植物根系形态结构、调节次生代
谢产物的合成、改善植物根际微环境、直接与病原微生物竞争入侵位点和营养、诱导植株抗病防御体系的形成等(图 1),现分述
如下:
1摇 改变植物根系形态结构
病原体侵染植物根系必须通过细胞壁进入细胞,而 AM真菌共生能够使宿主植物根系增长、增粗,分枝增加;加速细胞壁木
质化,使根尖表皮加厚、细胞层数增多;改变根系形态结构,从而有效减缓病原体侵染根系的进程[18](图 1A)。 在大丽轮枝孢
(Verticillium dahliae)胁迫下,与摩西球囊霉(Glomus mosseae)和幼套球囊霉(G. etunicatum)共生的陆地棉(Gossypium hirsutum)根
系木质部结构增多,栅栏组织和导管变形,导管处产生胶状物质,细胞变形固缩,颜色加深,细胞壁明显加厚、木质化,液泡数量
显著减少,线粒体内褶消失,根系产生的一系列结构性变化均有利于提高宿主植物对大丽花轮枝孢的抵抗能力[19] 。 AM真菌能
在宿主植物根系表皮和内皮层形成菌丝体网络、胼胝质及由非酯化果胶堆积的乳头状结构(图 1B),对病原体穿透根系细胞组
织及进一步侵染起到阻碍作用[20] ,根系解剖结构的变化改变病原物的侵染动力学。 菌根化植株根系的变化还体现在诱导细胞
壁产生富含羟基脯氨酸糖蛋白(Hydroxyproline鄄rich Glycoprotein,HRGP)。 HRGP 是植物细胞壁上的糖鄄蛋白质线性复合分子,作
为细胞壁结构物质,可以提高宿主植物细胞壁的强度,使细胞壁不能被病原物侵染过程中分泌的蛋白酶、纤维素酶、半纤维素酶
等分解。 另一方面,病原体入侵植物过程中 HRGP 起凝集素作用,把病原体固定在细胞壁上(图 1C),从而阻止病原体侵入植物
细胞[21] 。
AM真菌除了影响宿主植物根系结构外,其细胞壁上存在的一些物质也能起到抑制病原菌的作用(图 1C)。 研究表明,一
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些球囊霉属(Glomus)的 AM真菌根外菌丝、芽管的内壁及孢子细胞壁上存在 茁鄄1,3鄄葡聚糖,而盾巨孢囊霉属(Scutellospora)或巨
孢囊霉属(Gigaspora)真菌中不存在 茁鄄1,3鄄葡聚糖[22] 。 茁鄄1,3鄄葡聚糖是细胞壁的结构成分,其在 AM 真菌体内的存在说明 AM
真菌对病原微生物具有一定的屏障作用。 可见,AM真菌能够通过改变植物根系的解剖结构及自生的结构物质来增强宿主植
物对病虫害的抵御性,达到生物防治的作用。
图 1摇 AM真菌鄄植物共生体对病虫害进行生物防治的作用机制示意图
Fig.1摇 Schematic diagram of biological control mechanisms in arbuscular mycorrhizal (AM) fungi symbiosis with plants
A: 根系分枝增多, 根尖表皮加厚, 细胞壁木质化;B: AM 真菌菌丝体网络在根系表皮起屏障作用;C: Hydroxyproline鄄rich Glycoprotein
(HRGP), 茁鄄1,3鄄葡聚糖等物质将病原物凝集于细胞壁;D: 改善土壤结构;E: 根系分泌物杀死病原物;F: AM真菌刺激有益微生物生长繁
殖;G: AM真菌寄生在病原物体内;H: 改善植株对养分、水分的吸收状况,同时与病原物竞争营养物质
2摇 调节次生代谢产物的合成
菌根共生体能够调节宿主植物生理代谢过程中次生代谢产物的种类和数量,这是 AM真菌诱导植株抗病性的一个重要机
制[23鄄24] 。 AM真菌根内菌丝和根外菌丝表面均能产生植保素、胼胝质、生物碱、酚类等化学物质,这些次生代谢产物有利于植株
抵御病害所造成的逆境条件[25] 。
植保素是植物受病原微生物侵染过程中产生的一类抗性化合物,其产生速度和累积量与植物的抗病性有关。 一般植保素
在受侵染细胞周围积累,起屏障隔离作用,防止病原体进一步扩散。 摩西球囊霉可以诱导植物根系产生植保素应激反应,提高
植物抗病性[26] 。 接种根内球囊霉(G. intraradices)促进根系中胼胝质沉积,保护黄瓜免受瓜炭疽菌(Colletotrichum orbiculare)毒
害[27] 。 长春花(Catharanthus roseus)受 AM真菌侵染后其叶片中长春花碱含量显著增加,提高了植株对生物胁迫的抗逆性[28] 。
酚类物质家族包含黄酮类、酚羧酸等多种化合物,这些物质均与植物的信号分子及防御系统联系在一起[29] ,而黄酮类物质还能
增加 AM真菌的侵入位点并提高其侵染率[30] 。 研究发现,菌根化植物根系酚类物质含量发生变化,与 AM 真菌共生的陆地棉
内积累了大量酚类化合物,这些化合物可以提高宿主植物抵御大丽轮枝孢的能力[31] 。 接种摩西球囊霉的草莓地上部分和根系
中草莓枯萎病(Fusarium oxysporum f. sp. fragariae)、胶孢炭疽菌(C. gloeosporioides)病害发生率及病症严重程度均显著降低,植
株总多酚含量、抗坏血酸含量增加[32] 。 Zhu等通过分根试验发现,地表球囊霉(G. versiforme)能够诱导西红柿植株产生对茄青
枯病菌(Ralstonia solanacearum)的系统抗性[32] ,其根系中酚类物质含量显著增加,酚类物质的增加同时发生在茄青枯病菌侵染
根段和未侵染根段[33] ,因此植物系统抗性与酚类物质含量的增加密切相关。 但也有研究发现,接种 AM 真菌与未接种 AM 真
菌的椰枣树(Phoenix dactylifera)受椰枣失绿病菌(F. oxysporum f. sp. albedinis)感染后酚类化合物没有显著变化,但菌根化植株
体内积累了大量的内羟基肉桂酸的衍生物,从而提高了其抵御椰枣失绿病菌的能力[34] 。
3摇 改善植物根际微环境
AM真菌与植物形成共生关系后,真菌菌丝的发育能够改变宿主植物根细胞膜的通透性、改变根系分泌物的组分和数量,
影响根际土壤物理、化学性状,进一步导致根围微生物的种群结构和数量发生变化(图 1D—F)。 研究表明,菌根及其根外菌丝
可贯穿于土壤颗粒间极小的孔隙,其分泌物如球囊霉素相关蛋白(GRSP)、有机酸、多胺等可作为土壤颗粒间粘着的吸附剂,促
进土壤团粒结构形成,改善土壤的 pH、水稳定性、通气性、透水性,进一步提高氧化还原电位(Eh),促进植株正常生长以抵御病
害侵入[35] 。 与 AM真菌共生的植物根系产生的分泌物可直接影响其它土壤真菌[26, 36鄄37] 、线虫[38]和细菌[39]的生长发育与繁
殖,使土壤中微生物群落在结构、性质、数量及空间分布上发生变异。 菌根化西红柿根系渗出液可以持续的麻痹线虫,从而减少
线虫对根系的侵入[38] ,也会排斥烟草疫霉菌(Phytophthora nicotianae)的游动孢子,使其不能接近植物根系[40] 。 此外,AM 真菌
9995摇 19期 摇 摇 摇 罗巧玉摇 等:AM真菌在植物病虫害生物防治中的作用机制 摇
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还可以与土壤有益微生物相互促进,产生协同效应,尤其是可以刺激对土传病原菌具有拮抗作用的微生物活性,使根围中对植
物有益的微生物数量增加,如黏帚霉属(Gliocladium)、链霉菌属(Streptomyces)和木霉属(Trichoderma)等真菌,固氮菌、溶磷细
菌、荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescence)、芽孢杆菌等促进植物生长的细菌(Plant Growth Promoting Rhinoacteria,PGPR)以及
放线菌等[39,41] ,这些有益微生物也会减少病原体的数量、降低病原微生物对植株的侵染机会,从而间接提高植物对病原体的抵
御能力。 PGPR还能强化 AM真菌与植物的共生关系[42] 。 因此,改变植物根际土壤理化性质及菌根际微生物区系是 AM 真菌
重要的抗病机制之一。
4摇 与病原微生物的竞争效应
4.1摇 竞争入侵位点
AM真菌作为一种土壤根际活体营养(Biotrophic)共生微生物,常常与土传病原体具有相同的生态位和入侵位点,因此在自
然生境条件下,AM真菌与病原体必然存在空间竞争关系,其生防作用主要是减少根系表皮病原体的初侵染和再侵染。 AM 真
菌侵染植物根系后,寄生类病原体的入侵位点数目明显减少[42] 。 研究发现,菌根化植株中受 AM 真菌侵染的根段及邻近未被
侵染根段均没有或很少有大豆胞囊线虫(Heterodera glycines) [44] 。 补娟等以不同的顺序对陆地棉接种 AM 真菌和病原菌,证实
AM真菌与病原菌之间存在对侵染位点的竞争[31] 。 当先接种聚生球囊霉(G. fasciculatum)时,根系位点被 AM 真菌侵染,则可
显著抑制瓜果腐霉菌(Pythium aphanidermatum)在沉香(Aquilaria agallocha)根系组织中的发展,降低植株的发病指数和猝倒症
状[45] 。 菌根化植株中未被 AM真菌菌丝侵染的根段也具有抵御病原体的系统抗性,且增加了植物地上部分对某些病害的抵抗
能力[24] ,是 AM真菌提高宿主植物系统抗性的重要组成部分。 同时,线虫的虫瘿中往往可以看到 AM真菌的泡囊、菌丝甚至丛
枝侵入的现象,形成 AM真菌对线虫的寄生效应(图 1 G)。 Francl等报道,聚生球囊霉能侵染大豆胞囊线虫的卵[46] 。 1994 年,
刘杏忠等研究发现大豆孢囊线虫的孢囊内有 AM真菌的厚垣孢子定殖[47] ,也表明 AM 真菌对病原体具有一定的寄生作用,但
有关 AM真菌对病原微生物的寄生关系及其生防效应尚待深入研究。
4.2摇 竞争营养分配
1993年,Eissenstatet等采用14C标记技术检测菌根化柑橘根系,发现释放到根围中的14C很少[48] ,因此根围微生物之间必然
存在对光合产物的竞争效应。 AM真菌和病原物相互竞争来自宿主植物根系的光合产物,当光合产物首先被 AM 真菌利用时,
病原物获取的机会就会减少,从而限制病原物的生长和繁殖。 另外,AM真菌能够改善宿主植物对矿质营养和水分的吸收(图 1
H)。 研究发现,广泛分布于土壤中的 AM真菌根外菌丝体相互交错形成庞大的菌丝网,从而扩大了根系对水分、营养物质,尤
其是磷酸盐和硝酸盐的吸收范围,同时对不同植物间的水分和养分进行再分配,使植物在一定程度上获得了另一条有效的水
分、养分传输途径[49] 。 菌根通过增强植株对营养物质和水分的吸收,补偿了因病原菌侵染造成的根系生物量和功能的损失,从
而间接减轻病原微生物引起的危害,提高宿主植物的耐病能力[50] 。 对尖镰孢(F. oxysporum)胁迫条件下的西红柿接种 AM 真
菌能够促进植株对 K、N、P、Ca、Mn、Zn等元素的吸收,提高叶绿素及可溶性糖含量,促进植株分支、叶片数增多,生物活力增强,
间接提高植株对病虫害的耐受性[51] 。 研究发现,受南方根结线虫(Meloidogyne incognita )和爪哇根结线虫(M. javanica)危害的
油橄榄,接种 AM真菌后其生长状况显著改善,生物量增加 88.9% [52] 。
5摇 诱导植株抗病防御体系的形成
5.1摇 促进植物激素合成
植物激素作为植株内的痕量信号分子,在调节植物的生长发育和对环境的应答过程起十分重要的作用。 在 AM 真菌生长
及与宿主植物建立共生关系过程中 AM真菌能够直接合成或者诱导植物体内产生一些激素类物质,如生长素(Auxin,IAA)、细
胞分裂素(Cytokinin,CK)、赤霉素(Giberellin Acid,GA)、油菜素内酯(Brassinosteroids,BR)、茉莉酸( Jasmonic Acid,JA)、水杨酸
(Salicylic Acid,SA)、乙烯(Ethylene,ET)、脱落酸(Abscisic Acid,ABA)等,这些激素也参与了 AM真菌诱导宿主植物产生病虫害
防御体系的建立[53] 。
研究发现,接种地表球囊霉的黄瓜植株具有较高含量 IAA、GA、玉米素(Zeatin),生长促进物质含量的相对增加与增强植株
对茄丝核菌的抗病能力有关,其中 IAA 在植株对病菌侵染的防御过程中具有一定的作用[54] 。 Ortu等发现受 AM真菌侵染后截
形苜蓿体内 GA合成基因上调[55] 。 菌根化植株茎叶内 IAA、GA、ET、CK和 ABA等内源激素的含量均高于未接种植株,AM真菌
通过影响植物内源激素含量和它们之间的平衡,促进植物生长,间接增强抗病性;植物激素可能是逆境基因表达的启动因子,它
能诱导许多新基因表达及蛋白质合成[56] 。
5.2摇 诱导植物信号物质合成
AM真菌与植物共生后能诱导合成一氧化氮(NO)、JA、SA、ET、过氧化氢(H2O2)、ABA、Ca2
+信号、糖信号等多种信号物质,
这些信号物质在植物与 AM真菌的识别、菌根共生体建立和激活植物防御系统过程中发挥着重要作用[53] 。 研究表明,JA和 ET
通常抵御腐生型病原物,而 SA对活体营养病原物具有一定的抑制作用。 当植物被病原体侵染时,JA 和 ET 与植物系统诱导性
抗性(ISR)有关,SA与植物系统获得性抗性(SAR)有关[57] 。
近年来,NO已经成为植物细胞信号传导研究领域的热点之一。 作为信号分子,NO 参与一系列与植物防御系统相关的信
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号传导和基因表达过程[58鄄59] 。 NO在植物体内的积累与 AM真菌的共生密切相关,接种珍珠巨孢囊霉(Gi. margarita)的截形苜
蓿叶片和根系中 NO含量分别是对照处理的 3.3和 1.9倍,说明 AM真菌对与系统抗性相关的 NO的积累起诱导作用[58] 。 菌根
诱导产生的 JA能够激活植物体内的防御系统,从而提高植物对病原体的抗性[53] 。 西红柿幼苗根系感染尖镰孢 20d 后分别接
种聚生球囊霉和大果球囊霉(G. macrocarpum),发现菌根化的西红柿茎叶中 JA含量是非菌根化植株的 9倍,病害程度分别降低
78%和 75% [60] 。 目前,SA已经被公认为 AM真菌诱导植物产生系统抗病性的主要信号物质[61] 。 El鄄Khallal 等研究发现,接种
摩西球囊霉同时外施 SA能有效抑制尖镰孢对西红柿的感染,降低病情指数和枯萎程度[51] 。 根内球囊霉能提高香瓜因受尖镰
孢侵染而降低的植物激素含量,诱导 JA和 SA信号途径,使香瓜对尖镰孢的防御系统增强[36] 。 但也有研究发现接种根内球囊
霉的烟草(Nicotiana attenuata)植株内源 JA和 SA含量没有发生显著性变化,ET释放量甚至轻微降低[62] 。 可见,不同 AM真菌
种类对不同宿主植物信号物质的诱导存在差异,相关机制尚待深入研究。
5.3摇 调控基因表达
AM真菌能通过诱导与植物防御反应相关基因的表达,如 PAL5 基因和几丁质酶基因 Chib1[63] ,或通过调控各种抗病基因
的表达量及特异性表达来增强宿主植物的抗病性[64] 。
研究表明,对感染了大豆胞囊线虫的大豆(Glycine max)接种 AM 真菌,利用 Northern 杂交及逆转录 Polymerase Chain
Reaction(PCR)技术分析测定根系中与几丁质酶和苯丙氨酸解氨酶(Phenylalanine Ammonialyase,PAL)相关的基因 Chib1、PAL5
的 mRNA表达,发现 AM真菌能够在转录水平上调控这些与抵御线虫相关的抗病基因,使其表达量和表达强度增强[63] 。 2002
年 Tahiri鄄Alaoui等从与摩西球囊霉共生的西红柿根系中分离提取到基因 Le鄄MI鄄13,该基因编码一种与介导蛋白质降解、开放或
关闭基因转录的泛素相似的氢基酸序列;利用 Northern杂交技术表明此基因的转录只存在于菌根化西红柿根系中,而未接种西
红柿根系中未发现,表明 AM真菌是该基因特异性转录及提高植株抗病性的诱导因子[65] 。 通过 16000式单核苷酸阵列和实时
定量 PCR研究发现,AM真菌诱导截形苜蓿植株体内与防御性相关的基因转录产物发生剧烈变化,导致植株体内产生局部和系
统性防御反应,抵御油菜黄单胞菌(Xanthomonas campestris)对植株的侵害[64] 。 对预先接种摩西球囊霉的两个感病玉米品种
(Yuenong鄄9、Gaoyou鄄115)接种茄丝核菌(Rhizoctonia solani),发现菌根化植株体内产生的防御反应更加迅速和强烈,两种玉米叶
片内与抗病性相关的 AOS、PR2a和 PAL基因,及丁布(2, 4鄄dihydroxy鄄7鄄methoxy鄄2 H鄄1, 4鄄 benzoxazin鄄3(4 H)鄄one,DIMBOA)合成
途径中的关键基因 BX9均被强烈诱导表达[26] 。 非菌根化的两种不同基因型西红柿(野生型 76R 和突变型 rmc)感染茄丝核菌
后体内相关防御基因的表达量相同,当接种菌根后突变型 rmc植株胞外 PR鄄1,胞内 GluBAS和 Chi9的 mRNA表达更加强烈[37] 。
通过实时定量 PCR分析发现,菌根化马铃薯叶片的疫霉菌(P. infestans)发病指数和病害症状之所以减轻,可能和菌根化马铃薯
中与植株系统抗性相关的 PRl和 PR2基因的诱导表达有关[66] 。 AM真菌与植物建立互惠共生关系的过程中产生参与 JA合成
的关键酶,能有效催化 JA合成,菌根化截型苜蓿根系中 JA 的主要合成酶丙二烯氧化物环化酶(Allene Oxide Cyclase,AOC)的
cDNAs表达增强,积累的内源 JA含量上升[67] 。
5.4摇 提高防御酶活性、诱导病程相关蛋白的合成
AM真菌与宿主植物形成共生体的过程中,能够激活很多防御性酶类,如参与酚类物质代谢的多酚氧化酶(Polyphenol
Oxidase,PPO)、过氧化物酶 ( Peroxidase,POD);参与植保素、木质素、黄酮 /异黄酮生物合成的查尔酮酶异构酶 ( Chalcone
Isomerase,CHI);参与类黄酮合成的查尔酮合成酶(Chalcone Synthase,CHS);参与苯丙烷类物质代谢的苯丙氨酸解氨酶(PAL),
同时一些与抗病相关的防御性蛋白(如 Pathogenesis Related Protein,PR蛋白)也开始特异性表达[68鄄69] 。
PAL的活性可以作为植物抗病性的一个生理指标,对感染尖镰孢的西红柿幼苗接种 AM 真菌,茎叶中 PAL 的活性明显增
强,可以显著减缓病害症状[60] 。 接种摩西球囊霉的草莓植株中超氧化物歧化酶(Superoxide Dismutase,SOD)活性和 1,1鄄二苯基
苦基苯肼(1, 1鄄Diphenyl鄄2鄄picrylhydrazyl,DPPH)自由基清除活性增强,植株抗氧化能力显著提高,进而增强了对胶孢炭疽菌和
尖镰孢的抗性,其中对尖镰孢的抵抗水平更高[32] 。 被摩西球囊霉侵染的西红柿根系中葡聚糖酶、几丁质酶、PR 蛋白等与过敏
性坏死反应有关的物质含量均高于非菌根化植株[70] 。 接种单孢球囊霉(G. monosporum)、沙漠球囊霉(G. deserticola)、明球囊霉
(G. clarum)等菌剂后椰枣树体内多酚氧化酶活性均显著增强,可抑制椰枣失绿病菌病害的发生[25] 。 最新研究发现,根内球囊
霉能够分泌一种可与细胞核中病程相关蛋白转录因子 ERFl9 产生相互作用的防御蛋白 sp7,sp7 的表达能够减轻稻瘟病
(Magnaporthe oryzae)引起的根系腐烂症状[71] 。
AM真菌提高宿主植物耐 /抗病性的机制是多方面的,可能是某种机制单独作用的结果,也可能受到多种机制的协同作用;
AM真菌诱导的抗病性类型可能是系统的,也可能是局部的[24,50] 。 AM真菌对病原体潜在的拮抗作用有效性取决于 AM 真菌、
宿主植物和病原体之间的相互关系,同时受接种量、接种时期及土壤因子(肥力、pH、温度、湿度等)等非生物因素的影响。 在农
田生态系统中,相关农业管理措施如耕作制度、施肥管理及病虫害管理等也会影响 AM真菌生防作用的发挥[44] ,只有各种因素
协调一致时,才能真正发挥 AM真菌的生物防治作用。
6摇 展望
综上所述,AM真菌通过多种直接或间接作用,提高了宿主植物对病虫害的耐 /抗性,促进植物生长。 对易感病植株或病害
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高发区接种适宜的 AM真菌可有效控制病虫害的危害程度,起到生物防治作用。 生物防治技术代表了植物病理学未来的发展
方向之一,具有广阔的前景。 然而,利用 AM真菌进行生物防治是一项新兴的病虫害防治技术,很多基本理论和实践应用中出
现的问题亟待解决。 因此,尚需加强对以下领域的研究:
(1)选育、驯化、构建抗 /耐病性较强的 AM真菌菌株。 目前国内外已经筛选出多种抗病 AM真菌,但大多为直接使用菌株
或菌剂来防治病害,因此其活性有效期及效果稳定性难以保证。 未来应系统普查各地 AM真菌的种质资源,以常规和非常规方
法分离、筛选出适合不同宿主植物的耐 /抗病性 AM真菌菌株,建立 AM 真菌基因库。 提取、纯化耐 /抗病性 AM 真菌菌株内抗
菌物质(如抗菌蛋白、抗生素等)。 研究拮抗菌的遗传背景,克隆、分离能够表达抗菌物质的基因,通过遗传工程技术,构建高
效、多抗转基因工程菌。
(2)进行 AM真菌与其他有益微生物的组合研究。 研究表明,AM真菌和 PGPR 的双接种比单接种更能有效控制病害[42] 。
因此开展 AM真菌对其它土壤微生物活性及群落结构影响的研究,探究 AM真菌与其他有益微生物的协同效应,对强化 AM 真
菌与宿主植物的生物防治效果具有重要意义。
(3)建立不同生态环境条件下 AM真菌生物防治有效性的评价体系。 AM 真菌的生防效果受众多生物因子和非生物因子
的影响[44] ,因此应深入研究能够使植物受益最大化的调控因素,如最佳接种时期、接种剂量、生态条件、耕作方式、施肥量等,建
立一个科学的、有效的 AM真菌生防效果评价标准,为利用 AM真菌开展生物防治工作提供理论依据。
(4)深入探究 AM真菌对植株地上部分的生物防治作用。 植物除受地下部的生物胁迫外,还面临着地上部分的生物胁迫。
已有研究显示接种 AM真菌能够防御地上有害昆虫和病原微生物[24] ,但系统性的研究尚待加强。 因此,AM真菌对植株地上部
的防御作用及地上部分鄄病原体鄄AM真菌之间的三重营养关系尚需进一步研究。
(5)进一步深入研究 AM真菌的抗病机制。 未来研究中应利用同位素标记、分子生物学、激光共聚焦扫描显微等技术和基
因工程手段深入研究 AM真菌对各种信号途径的影响及各信号物质之间的相关性,探究 AM真菌最先诱导哪个信号物质,哪些
物质又是第二、第三被依次诱导产生? 基因的改变受哪个 /些信号物质诱导产生? 定位、筛选出 AM 真菌诱导表达的相关抗性
基因,探究其产物的结构、功能及诱导表达机制。
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栽澡藻 糟燥则则藻造葬贼蚤燥灶 遭藻贼憎藻藻灶 泽燥蚤造 憎葬贼藻则 泽葬造蚤灶蚤贼赠 葬灶凿 责造葬灶贼 糟燥皂皂怎灶蚤贼赠 凿蚤泽贼则蚤遭怎贼蚤燥灶 怎灶凿藻则 皂蚤糟则燥鄄贼燥责燥早则葬责澡赠 蚤灶 杂燥灶早灶藻灶 孕造葬蚤灶再粤晕郧 云葬灶袁 宰粤晕郧 在澡蚤糟澡怎灶袁 宰粤晕郧 再怎灶澡藻袁 藻贼 葬造 渊远圆园圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎悦燥皂责葬则蚤泽燥灶 燥枣 栽杂孕袁 孕酝圆援缘葬灶凿 贼澡藻蚤则 憎葬贼藻则鄄泽燥造怎遭造藻 蚤燥灶泽 枣则燥皂 遭燥贼澡 蚤灶泽蚤凿藻 葬灶凿 燥怎贼泽蚤凿藻 燥枣 阅葬枣怎泽澡葬灶 枣燥则藻泽贼 责葬则噪 蚤灶 郧怎葬灶早扎澡燥怎凿怎则蚤灶早 则葬蚤灶赠 泽藻葬泽燥灶 载陨粤韵 再蚤澡怎葬袁蕴陨 允蚤燥灶早袁运哉粤晕郧 再怎葬灶憎藻灶袁藻贼 葬造 渊远圆园怨冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎云蚤泽澡 糟燥皂皂怎灶蚤贼赠 藻糟燥造燥早赠 蚤灶 则燥糟噪赠 则藻藻枣 澡葬遭蚤贼葬贼 燥枣 酝葬忆葬灶 粤则糟澡蚤责藻造葬早燥 域援 杂责葬贼蚤燥鄄贼藻皂责燥则葬造 责葬贼贼藻则灶泽 燥枣 糟燥皂皂怎灶蚤贼赠 泽贼则怎糟贼怎则藻宰粤晕郧 在澡藻灶澡怎葬袁 在匀粤韵 允蚤灶早袁 宰粤晕郧 运葬蚤袁 藻贼 葬造 渊远圆员愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎陨灶贼藻则葬灶灶怎葬造 增葬则蚤葬贼蚤燥灶 蚤灶 贼澡藻 责燥责怎造葬贼蚤燥灶 凿赠灶葬皂蚤糟泽 燥枣 泽灶葬蚤造枣蚤泽澡 蕴蚤责葬则蚤泽 贼葬灶葬噪葬藻 蚤灶 贼澡藻 再藻造造燥憎 杂藻葬悦匀耘晕 再怎灶造燥灶早袁 杂匀粤晕 载蚤怎躁怎葬灶袁 在匀韵哉 在澡蚤责藻灶早袁 藻贼 葬造 渊远圆圆苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎杂责葬贼蚤葬造 葬灶凿 贼藻皂责燥则葬造 增葬则蚤葬贼蚤燥灶 燥枣 泽燥蚤造 皂葬糟则燥鄄枣葬怎灶葬 糟燥皂皂怎灶蚤贼赠 泽贼则怎糟贼怎则藻 蚤灶 贼澡则藻藻 贼藻皂责藻则葬贼藻 枣燥则藻泽贼泽蕴陨 晕葬袁 在匀粤晕郧 载怎藻责蚤灶早袁 在匀粤晕郧 蕴蚤皂蚤灶 渊远圆猿远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎悦燥皂皂怎灶蚤贼赠 泽贼则怎糟贼怎则藻 葬灶凿 泽责藻糟蚤藻泽 遭蚤燥凿蚤增藻则泽蚤贼赠 燥枣 枣蚤早 憎葬泽责泽 蚤灶 泽赠糟燥灶蚤葬 燥枣 云蚤糟怎泽 泽怎责藻则遭葬 酝蚤择援 增葬则援 躁葬责燥灶蚤糟葬 酝蚤择援 蚤灶 云怎扎澡燥怎悦匀耘晕 再燥怎造蚤灶早袁 悦匀耘晕 载蚤葬燥择蚤葬灶袁宰哉 宰藻灶泽澡葬灶袁藻贼 葬造 渊远圆源远冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎酝葬则蚤灶藻 藻糟燥造燥早蚤糟葬造 糟葬责蚤贼葬造院 增葬造怎葬贼蚤燥灶 皂藻贼澡燥凿泽 燥枣 皂葬则蚤灶藻 藻糟燥泽赠泽贼藻皂 泽藻则增蚤糟藻泽 悦匀耘晕 杂澡葬灶早袁砸耘晕 阅葬糟澡怎葬灶袁载陨粤 栽葬燥袁藻贼 葬造 渊远圆缘源冤噎噎郧藻燥皂燥则责澡燥造燥早蚤糟 则藻早蚤燥灶葬造蚤扎葬贼蚤燥灶 燥枣 悦澡蚤灶葬 葬蚤皂藻凿 葬贼 糟燥灶泽贼则怎糟贼蚤燥灶 燥枣 灶葬贼怎则藻 则藻泽藻则增藻 泽赠泽贼藻皂 郧哉韵 在蚤造蚤葬灶早袁 悦哉陨 郧怎燥枣葬 渊远圆远源冤噎噎噎噎噎陨皂责葬糟贼 燥枣 藻糟燥造燥早蚤糟葬造 增藻早藻贼葬贼蚤燥灶 糟燥灶泽贼则怎糟贼蚤燥灶 燥灶 贼澡藻 造葬灶凿泽糟葬责藻 责葬贼贼藻则灶 燥枣 葬 蕴燥藻泽泽 孕造葬贼藻葬怎 宰葬贼藻则泽澡藻凿再陨 再葬灶早袁 载陨晕 在澡燥灶早遭葬燥袁 匝陨晕 再怎灶遭蚤灶袁 藻贼 葬造 渊远圆苑苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎杂责葬贼蚤葬造 澡藻贼藻则燥早藻灶藻蚤贼赠 燥枣 泽燥蚤造 皂燥蚤泽贼怎则藻 葬糟则燥泽泽 葬 糟则燥责造葬灶凿鄄早则葬泽泽造葬灶凿 皂燥泽葬蚤糟院 葬 糟葬泽藻 泽贼怎凿赠 枣燥则 葬早则燥鄄责葬泽贼怎则葬造 贼则葬灶泽蚤贼蚤燥灶 蚤灶 灶燥则贼澡 燥枣悦澡蚤灶葬 宰粤晕郧 匀燥灶早皂藻蚤袁 宰粤晕郧 在澡燥灶早造蚤葬灶早袁 宰粤晕郧 运怎灶袁 藻贼 葬造 渊远圆愿苑冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎栽澡藻 则藻早蚤燥灶葬造 凿蚤增藻则泽蚤贼赠 燥枣 糟澡葬灶早藻泽 蚤灶 早则燥憎蚤灶早 凿怎则葬贼蚤燥灶 燥枣 泽责则蚤灶早 憎澡藻葬贼 葬灶凿 蚤贼泽 糟燥则则藻造葬贼蚤燥灶 憎蚤贼澡 糟造蚤皂葬贼蚤糟 葬凿葬责贼葬贼蚤燥灶 蚤灶 晕燥则贼澡藻则灶悦澡蚤灶葬 耘 再燥怎澡葬燥袁 匀哉韵 在澡蚤早怎燥袁酝粤 再怎责蚤灶早袁藻贼 葬造 渊远圆怨缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎砸藻泽责燥灶泽藻 燥枣 泽燥蚤造 责澡赠泽蚤糟葬造鄄糟澡藻皂蚤糟葬造 责则燥责藻则贼蚤藻泽 贼燥 则燥糟噪赠 凿藻泽藻则贼蚤枣蚤糟葬贼蚤燥灶 泽怎糟糟藻泽泽蚤燥灶 蚤灶 杂燥怎贼澡 悦澡蚤灶葬 运葬则泽贼杂匀耘晕郧 酝葬燥赠蚤灶袁 蕴陨哉 再葬灶早袁 载陨韵晕郧 运葬灶早灶蚤灶早 渊远猿园猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎孕则藻凿蚤糟贼蚤燥灶 燥枣 贼澡藻 藻枣枣藻糟贼泽 燥枣 糟造蚤皂葬贼藻 糟澡葬灶早藻 燥灶 贼澡藻 责燥贼藻灶贼蚤葬造 凿蚤泽贼则蚤遭怎贼蚤燥灶 燥枣 皂蚤则藻 蚤灶 晕燥则贼澡藻葬泽贼藻则灶 悦澡蚤灶葬匀耘 宰藻蚤袁月哉 砸藻灶糟葬灶早袁蕴陨哉 匀燥灶早躁怎葬灶袁藻贼 葬造 渊远猿员源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎杂燥蚤造 灶蚤贼则燥早藻灶 皂蚤灶藻则葬造蚤扎葬贼蚤燥灶 葬灶凿 葬泽泽燥糟蚤葬贼藻凿 贼藻皂责藻则葬贼怎则藻 泽藻灶泽蚤贼蚤增蚤贼赠 燥枣 凿蚤枣枣藻则藻灶贼 陨灶灶藻则 酝燥灶早燥造蚤葬灶 早则葬泽泽造葬灶凿泽在匀哉 允蚤葬灶曾蚤灶早袁 宰粤晕郧 匝蚤怎枣藻灶早袁 匀耘 晕蚤葬灶责藻灶早袁 藻贼 葬造 渊远猿圆园冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎耘枣枣藻糟贼泽 燥枣 造葬灶凿 怎泽藻 燥灶 泽燥蚤造 灶怎贼则蚤藻灶贼 蚤灶 燥葬泽蚤泽鄄凿藻泽藻则贼 藻糟燥贼燥灶藻 蚤灶 贼澡藻 皂蚤凿凿造藻 则藻葬糟澡 燥枣 贼澡藻 匀藻蚤澡藻 砸蚤增藻则酝粤 在澡蚤皂蚤灶袁 蕴譈 再蚤澡藻袁 杂哉晕 云藻蚤曾蚤葬灶早袁 藻贼 葬造 渊远猿圆愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎粤泽泽藻泽泽皂藻灶贼 燥灶 澡藻葬增赠 皂藻贼葬造 责燥造造怎贼蚤燥灶 泽贼葬贼怎泽 蚤灶 责葬凿凿赠 泽燥蚤造泽 蚤灶 贼澡藻 灶燥则贼澡藻则灶 悦澡藻灶早凿怎 孕造葬蚤灶 葬灶凿 贼澡藻蚤则 责燥贼藻灶贼蚤葬造 藻糟燥造燥早蚤糟葬造 则蚤泽噪匝陨晕 再怎泽澡藻灶早袁 再哉 匀怎葬袁 云耘晕郧 宰藻灶择蚤葬灶早袁 藻贼 葬造 渊远猿猿缘冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎砸藻造葬贼蚤燥灶泽澡蚤责 遭藻贼憎藻藻灶 贼澡藻 贼藻皂责燥则葬造鄄泽责葬贼蚤葬造 凿蚤泽贼则蚤遭怎贼蚤燥灶 燥枣 造燥灶早造蚤灶藻 枣蚤泽澡蚤灶早 早则燥怎灶凿泽 燥枣 赠藻造造燥憎枣蚤灶 贼怎灶葬 渊栽澡怎灶灶怎泽 葬造遭葬糟葬则藻泽冤 葬灶凿 贼澡藻贼澡藻则皂燥糟造蚤灶藻 糟澡葬则葬糟贼藻则蚤泽贼蚤糟泽 蚤灶 贼澡藻 悦藻灶贼则葬造 粤贼造葬灶贼蚤糟 韵糟藻葬灶 再粤晕郧 杂澡藻灶早造燥灶早袁 酝粤 允怎灶躁蚤藻袁在匀粤晕郧 再怎袁 藻贼 葬造 渊远猿源缘冤噎噎噎噎噎月蚤燥造燥早蚤糟葬造 灶蚤贼则燥早藻灶 枣蚤曾葬贼蚤燥灶 蚤灶 贼澡藻 怎责责藻则 憎葬贼藻则 糟燥造怎皂灶 蚤灶 贼澡藻 泽燥怎贼澡 栽葬蚤憎葬灶 杂贼则葬蚤贼 凿怎则蚤灶早 泽怎皂皂藻则 圆园员员蕴陨晕 云藻灶早袁 悦匀耘晕 酝蚤灶袁 再粤晕郧 宰藻蚤枣藻灶早袁 藻贼 葬造 渊远猿缘源冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎杂贼燥则葬早藻 葬灶凿 凿则蚤增藻则泽 燥枣 枣燥则藻泽贼泽 糟葬则遭燥灶 燥灶 贼澡藻 月藻蚤糟澡葬灶早泽澡葬灶 陨泽造葬灶凿 燥枣 酝蚤葬燥凿葬燥 粤则糟澡蚤责藻造葬早燥杂匀陨 匀燥灶早澡怎葬袁宰粤晕郧 载蚤葬燥造蚤袁宰粤晕郧 粤蚤袁藻贼 葬造 渊远猿远猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎陨皂责葬糟贼 燥枣 糟澡葬灶早藻泽 蚤灶 增藻早藻贼葬贼蚤燥灶 贼赠责藻泽 燥灶 泽燥蚤造 悦 皂蚤灶藻则葬造蚤扎葬贼蚤燥灶 葬灶凿 葬泽泽燥糟蚤葬贼藻凿 贼藻皂责藻则葬贼怎则藻 泽藻灶泽蚤贼蚤增蚤贼赠 蚤灶 贼澡藻 悦澡葬灶早遭葬蚤 酝燥怎灶贼葬蚤灶枣燥则藻泽贼泽 燥枣 悦澡蚤灶葬 宰粤晕郧 阅葬灶袁 蕴譈 再怎造蚤葬灶早袁 载哉 蕴蚤袁 藻贼 葬造 渊远猿苑猿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎粤灶葬造赠泽蚤泽 燥枣 则藻造葬贼蚤燥灶泽澡蚤责 遭藻贼憎藻藻灶 早藻灶藻贼蚤糟 泽贼则怎糟贼怎则藻 燥枣 悦澡蚤灶藻泽藻 孕蚤灶藻 葬灶凿 皂燥怎灶贼葬蚤灶 遭葬则则蚤藻则泽酝耘晕郧 载蚤葬灶早曾蚤葬灶早袁 阅陨 载蚤葬燥赠葬灶袁 宰粤晕郧 酝藻灶早遭藻灶袁 藻贼 葬造 渊远猿愿圆冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎杂燥蚤造 燥则早葬灶蚤糟 糟葬则遭燥灶 蚤灶贼藻则责燥造葬贼蚤燥灶 遭葬泽藻凿 燥灶 葬怎曾蚤造蚤葬则赠 藻灶增蚤则燥灶皂藻灶贼葬造 糟燥增葬则蚤葬贼藻泽院葬 糟葬泽藻 泽贼怎凿赠 葬贼 泽皂葬造造 憎葬贼藻则泽澡藻凿 泽糟葬造藻 蚤灶 蕴燥藻泽泽 匀蚤造造赠则藻早蚤燥灶 宰耘晕 宰藻灶袁 在匀韵哉 月葬燥贼燥灶早袁 宰粤晕郧 再葬枣藻灶早袁 藻贼 葬造 渊远猿愿怨冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎耘糟燥鄄皂葬灶葬早藻皂藻灶贼 遭藻灶藻枣蚤贼 葬灶葬造赠泽蚤泽 燥枣 蚤灶凿怎泽贼则蚤葬造 则藻泽燥怎则糟藻泽 枣则燥皂 造蚤枣藻 糟赠糟造藻 责藻则泽责藻糟贼蚤增藻院葬 糟葬泽藻 泽贼怎凿赠 燥枣 葬 增蚤则贼怎葬造 泽赠皂遭蚤燥泽蚤泽 灶藻贼憎燥则噪杂匀陨 载蚤葬燥择蚤灶早袁蕴陨 载蚤葬燥灶怎燥袁再粤晕郧 允蚤葬灶曾蚤灶 渊远猿怨愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎栽澡藻 早葬皂藻 葬灶葬造赠泽蚤泽 遭藻贼憎藻藻灶 责燥增藻则贼赠 葬灶凿 藻灶增蚤则燥灶皂藻灶贼 蚤灶 藻糟燥造燥早蚤糟葬造造赠 枣则葬早蚤造藻 扎燥灶藻泽 匝陨 载蚤灶澡怎葬袁再耘 杂澡蚤造蚤灶袁悦匀耘晕郧 再怎袁 藻贼 葬造 渊远源员员冤噎栽澡藻 糟燥怎责造蚤灶早 凿藻增藻造燥责皂藻灶贼 燥枣 藻糟燥灶燥皂赠 葬灶凿 藻灶增蚤则燥灶皂藻灶贼 怎灶凿藻则 贼澡藻 遭葬糟噪早则燥怎灶凿 燥枣 宰燥则造凿 耘曾责燥 蚤灶 杂澡葬灶早澡葬蚤晕陨 再葬燥袁 再哉耘 宰藻灶扎藻袁 在匀粤晕郧 再怎灶贼葬灶早袁 藻贼 葬造 渊远源员愿冤噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎噎
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叶生态学报曳圆园员猿年征订启事
叶生态学报曳是由中国科学技术协会主管袁中国生态学学会尧中国科学院生态环境研究中心主办的生态学
高级专业学术期刊袁创刊于 员怨愿员年袁报道生态学领域前沿理论和原始创新性研究成果遥 坚持野百花齐放袁百家
争鸣冶的方针袁依靠和团结广大生态学科研工作者袁探索生态学奥秘袁为生态学基础理论研究搭建交流平台袁
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叶生态学报曳为半月刊袁大 员远开本袁猿园园页袁国内定价 怨园元 辕册袁全年定价 圆员远园元遥
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