全 文 ：核 农 学 报 2011，25(3):0518 ～ 0522
Journal of Nuclear Agricultural Sciences
收稿日期:2010-07-23 接受日期:2010-11-18
基金项目:浙江省自然科学基金(Y3080037)，浙江省科技厅面上项目(2009C32017)
作者简介:张 捷(1968-)，女，广东罗定人，硕士，高级工程师，主要从微生物及生物技术研究。Tel:0574-88222238;E-mail:zhangjie@ zwu． edu． cn
通讯作者:袁勇军(1976-)，男，安徽六安人，博士，副教授，主要从事食品微生物及生物技术研究。Tel:0574-88222773;E-mail:yuan2007019@
yahoo． cn
文章编号:1000-8551(2011)03-0518-05
枯草芽孢杆菌 Y-6 产抗菌肽的体外抗氧化效果研究
张 捷 丁韩英 戚向阳 袁勇军
(浙江万里学院生物与环境学院，浙江 宁波 315100)
摘 要:为研究枯草芽孢杆菌 Y-6 产抗菌肽的抗氧化活性，通过化学发光法测定抗菌肽清除 H2O2、·OH
和 O －2·3种氧自由基的性能，再通过分光光度法测定抗菌肽的还原能力、对 DPPH·的清除率以及对肝匀
浆丙二醛(MDA)生成的抑制率。结果表明，抗菌肽有一定清除自由基、抑制脂质过氧化的作用，试验范
围内抗菌肽浓度越高，抗氧化效果越好。抗菌肽具有一定的还原能力，在试验范围内 10mg /ml 时，还原
力达到最大值，为 0. 88;对 DPPH·的 IC50为 1. 71mg /ml，对 MDA 生成的抑制率随抗菌肽浓度增加而增
加，抗菌肽浓度为 6mg /ml，无诱导组的抑制率达到 76. 3%，比 H2O2 和 FeSO4 诱导组分别高出 52. 1%和
45. 2%。枯草芽孢杆菌 Y-6 产抗菌肽是一种高效的天然抗氧化剂。
关键词:抗菌肽;自由基;抗氧化
ANTIOXIDANT ACTIVITIES in vitro OF ANTIMICROBIAL PEPTIDE
PRODUCED BY Bacillus subtilis Y-6
ZHANG Jie DING Han-ying QI Xiang-yang YUAN Yong-jun
(College of Biological ＆ Environmental Science，Zhejiang Wanli University，Ningbo，Zhejiang 315100)
Abstract:To investigate the antioxidant activities of antimicrobial peptide from Bacillus subtilis Y-6 and provide useful
information for the development of antimicrobial peptide as a potential antioxidant，chemiluminescence method was used
to determine the scavenging abilities of active oxygen (H2O2，·OH and O
－
2 ·) of the antimicrobial peptide，and
spectrophotometry method was used to determine reducing power， the DPPH· scavenging abilities and the
malondialdehyde (MDA)formation inhibiting effects of mice liver homogenate． The results showed that antimicrobial
peptide has certain activities on scavenging free radicals and inhibiting lipid oxidation，and the effects were better when
the antimicrobial peptide concentration was higher． The reducing power was 0. 88 at 10mg /ml of the peptide and the
IC50 of DPPH scavenging capacity were 1. 71mg /ml． When the concentration of the antimicrobial was 6mg /ml，the MDA
production inhibition rate was 76. 3% in mouse liver homogenate test without inductive effect，and which was 52. 1%
and 45. 2% higher than that induced by H2O2 and FeSO4，respectively． The results indicated that antimicrobial peptide
from Bacillus subtilis Y-6 is an effective natural antioxidants．
Key words:antimicrobial peptide;free radical;antioxidant activity
生物体内不断产生的自由基［1］是代谢紊乱的重
要诱因，人类的许多疾病与自由基有关［2］。抗氧化剂
能够起到清除自由基或抑制其产生，延缓甚至阻遏食
品由于氧化引起的氧化腐败，对维生素等一些易氧化
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3 期 枯草芽孢杆菌 Y-6 产抗菌肽的体外抗氧化效果研究
的营养成分起保护作用，因此已成为贮存食品广泛使
用的成份［3 － 5］。但人工合成的抗氧化剂具有一定的毒
性和致癌作用，因此，天然抗氧化物质的开发具有重要
意义。
目前，已开发利用或正在研究的天然抗氧化物质
主要有维生素类、多酚类、黄酮类、花色素、活性肽、中
草药提取物等［6 ～ 8］，而国内外尚未见关于抗菌肽在抗
氧化活性方面的报道。对于微生物抗菌肽的研究，目
前主要集中在其抑菌效果［9］和防腐作用上［10］。本课
题组前期分离到一种产抗菌肽的枯草芽孢杆菌 Y-6，
研究了其抗菌物质的分离纯化和部分抗菌物质的结
构。本文以该菌株所产抗菌肽的抗氧化活性为主要研
究内容，为其抗氧化功效的开发利用提供理论依据。
1 材料与方法
1. 1 材料与试剂
1. 1. 1 试验原料与试验动物 枯草芽孢杆菌 Y-6(先
前编号 WL-17)，由浙江万里学院微生物实验室分离、
鉴定并保藏;试验用小鼠为昆明种小鼠，雄性，体重
(20 ± 2)g，由浙江省疾病预防控制中心实验动物中心
提供。
1. 1. 2 培养基 斜面培养基:牛肉膏 3g，蛋白胨 10g，
氯化钠 5g，琼脂 15g，蒸馏水 1000ml，pH 7. 2 ～ 7. 4，
121℃下高压灭菌 30min;BPY 培养基:牛肉浸膏 5g，蛋
白胨 10g，酵母膏 5g，KCl 5g，葡萄糖 10g，蒸馏水
1000ml，pH 7. 2，121℃下高压灭菌 15min;Landy 培养
基:葡萄糖 20g，L-谷氨酸钠 5g，MgSO4·7H2O 0. 5g，氯
化钾 0. 5g，K2HPO4·3H2O 1. 0g，FeSO4·7H2O 0. 15mg，
MnSO4·H2O 5. 0mg，CuSO4·5H2O 0. 16mg，蒸馏水
1000ml，pH 7. 2，105℃下高压灭菌 15min。
1. 1. 3 主要试剂与设备 1，1-二苯基苦基苯肼
(DPPH)和 2-脱氧-D-核糖购自 Sigma 公司;Tris 购自
Generay Biotech 公司。754 型紫外可见分光光度计
(上海菁华科技仪器有限公司)，BPCL-1-KIC 微弱化学
发光与生物发光测量仪(中国科学院生物物理研究
所)。
1. 2 试验方法
1. 2. 1 种子液的培养 挑取一定量枯草芽胞杆菌 Y-
6 菌种接入斜面培养基，37℃下培养 24h，制备活化菌
株。取 1 环活化菌体接种于盛有 100ml BPY 培养基的
250ml 三角瓶中，37℃、160r /min 条件下摇床培养 24h。
1. 2. 2 发酵培养 按 5% (V /V)接种量将种子液接
种于盛有 100ml Landy 培养基的 250ml 三角瓶中，
37℃、160r /min 摇床培养 36h。将发酵液 6000r /min 下
离心 15min，保留上清液备用。
1. 2. 3 抗菌物质的提取 取上清液于旋转蒸发器中，
60℃浓缩至原来体积的 1 /5，浓缩液冷冻干燥 72h，粉
末状固体封口，避光保存，备用。
1. 3 测定方法
1. 3. 1 化学发光体系测定抗菌肽抗氧化性
1. 3. 1. 1 清除羟基自由基(·OH)能力测定 采用
CuSO4-Phen-Vc-H2O2 化学发光体系，参考 Bauer 等的
方法［11］，并稍作修改。取 50μl 样品于样品池中，以样
品缓冲液为对照，加入 1. 0mmol /L 硫酸铜溶液 50μl 和
1. 0mmol /L 邻菲啰啉溶液 50μl、0. 05mol /L pH 9. 0 硼
砂溶液 700μl。充分混合后加入 1. 0mmol /L VC 100μl
和 0. 15% H2O2 溶液 50μl 以启动发光，间隔 3s 计数，
记录 400s 以内化学发光动力学曲线。用蒸馏水作为
空白测发光强度为 CI1，样品发光强度为 CI2，未加
H2O2 作为本底测发光强度为 CI0，清除率(%)计算方
法见 1. 3. 1. 4。
1. 3. 1. 2 清除过氧化氢(H2O2)能力测定 采用
H2O2 激发鲁米诺产生化学发光的反应体系，参考徐红
等的方法［12］，并稍作修改。取 50μl 样品于样品池，加
入 0. 15% H2O2 50μl 和 0. 1mmol /L 鲁米诺 － pH9. 4
0. 05mol /L 碳酸盐缓冲液混合液(1 ∶ 17，V /V)900μl，
立即启动发光系统，间隔 2s 记数，测定 180s 内化学发
光总发光强度为 CI2，用蒸馏水作为空白测发光强度
为 CI1，未加 H2O2 作为本底测发光强度为 CI0，清除率
(%)计算方法见 1. 3. 1. 4。
1. 3. 1. 3 清除超氧阴离子自由基(O －2·)能力测定
采用邻苯三酚自氧化作为产生体系，以鲁米诺为发光
剂。参考 Tian 等的方法［13］，并稍作修改。在反应池
中加入 50. 0μl 不同浓度的样品，然后注入 6. 25 × 10 － 4
mol / L 邻苯三酚盐酸溶液 50. 0μl，最后加入鲁米诺 －
碳酸 盐 缓 冲 液 (pH10. 2，用 0. 1mmol /L EDTA 的
Na2CO3 － NaHCO3 缓冲液配制)900. 0μl 迅速启动反
应，间隔 2s 记数，测定 300s 的总发光强度 CI2，用水做
空白测发光强度 CI1，未加邻苯三酚作为本底测发光
强度为 CI0，清除率(%)计算方法见 1. 3. 1. 4。
1. 3. 1. 4 清除率计算 测试条件:Hi － V 800，Kv － 1;
记录的波长范围:180 － 800nm，温度 30℃。
自由基清除率(%)= ［(CI1 － CI0)－ (CI2 －
CI0)］× 100 /(CI1 － CI0)，式中:CI1 为空白发光值，CI2
为样品发光值，CI0 为本底发光值。
1. 3. 2 分光光度法测定抗菌肽抗氧化性
1. 3. 2. 1 还原能力的测定 参照 He 等［14］的方法进
915
核 农 学 报 25 卷
行。在具塞试管中加入 1ml 抗菌肽样品，2. 5ml 磷酸
钠缓冲液溶液(0. 2mol /L，pH6. 6)和 1. 0% K3［Fe
(CN)6］2. 5ml，置 50℃恒温水浴中反应 20min 后，再
加入 10% 三 氯 乙 酸 溶 液 2. 5ml，3000r /min 离 心
10min，取上清液 2. 5ml，加入 2. 5ml 蒸馏水和 1. 0%
FeCl3 溶液 0. 5ml，混匀后于 700nm 下测定其吸光值，
以蒸馏水作为空白。以 A700nm表示还原能力，吸光值越
大表示还原能力越强。
1. 3. 2. 2 清除 DPPH·活性的测定及 pH 对清除 DPPH
·活性的影响 参照荣建华等［15］的方法进行:在 2ml
的抗菌肽样品中加入 2 × 10 － 4 mol / L DPPH 2ml，混匀
后避光反应 30min，测定混合溶液在 517nm 处吸光值。
清除率按下式计算:
清除率(%)=［1 －(A样 － A样对)/A空白］× 100，式
中:A样 为样品吸光值(2. 0ml 样品 + 2. 0ml DPPH·);
A样对为对照吸光值(2. 0ml 样品 + 2. 0ml 水);A空白为空
白吸光值(2. 0ml 水 + 2. 0ml DPPH·)。
根据食品的 pH 值(3. 5 ～ 7. 5)，使用 1mol /L 的
HCl 将样品 pH 分别调节为 3. 50、4. 50、5. 50、6. 50、
7. 50，测定 pH 对样品的抗氧化效果是否有影响。测
定方法和清除率计算公式同上。
1. 3. 2. 3 抗菌肽对小鼠肝匀浆丙二醛(MDA)生成的
影响 小鼠肝匀浆制备，参照文献［16］进行。抗菌肽
对 H2O2 诱导的小鼠肝匀浆丙二醛生成的影响，参照
王利津等［17］的方法进行。向离心管中加入 30mmol /L
H2O2 0. 1ml，加入 10%肝匀浆 0. 2ml，给药组每管加入
不同浓度的抗菌肽样品液 0. 1ml，加蒸馏水使总体积
为 0. 5ml。对照组加入等体积生理盐水，37℃温浴 1h
后分别加入 10%三氯乙酸和 0. 67%硫代巴比妥酸，充
分混合均匀，沸水浴 15min 后，立即冷却，3000r /min 离
心 15min。取上清液，测定其在 532nm 处的吸光度，以
吸光值表示 MDA 含量。
抑制率(%)=［1 －(A样 － A样对)/A空白］× 100，式
中:A样 为样品吸光值(0. 2ml 肝匀浆 + 0. 1ml 样品 +
0. 1ml 水);A样对 为对照吸光值(0. 2ml 生理盐水 +
0. 1ml 样品 + 0. 1ml 水);A空白为空白吸光值(0. 2ml 肝
匀浆 + 0. 2ml 蒸馏水)。
2 结果与分析
2. 1 抗菌肽对羟基自由基的清除作用
抗菌肽对·OH 的清除结果见图1。图 1 显示，抗
菌肽对·OH 清除的效果呈现良好的量效关系。抗菌肽
在 0. 25 ～ 1. 25mg /ml 的浓度范围内，其清除率随着浓
度的增大而升高。
图 1 抗菌肽对羟基自由基的清除活性
Fig． 1 Hydroxyl radical scavenging activity of
antimicrobial peptide from strain Y-6
2. 2 抗菌肽对过氧化氢的清除作用
抗菌肽对 H2O2 的清除结果见图 2。由图 2 可知，
抗菌肽对 H2O2 有很强的清除作用，也具有显著的量
效关系。抗菌肽在 0. 025 ～ 0. 75mg /ml 的浓度范围
内，其清除率随着浓度的增大而升高。
图 2 抗菌肽对过氧化氢的清除活性
Fig． 2 H2O2 scavenging activity of antimicrobial
peptide from strain Y － 6
2. 3 抗菌肽对超氧阴离子自由基的清除作用
抗菌肽对 O －2·的清除结果见图3。图 3 显示，抗菌
肽对 O －2·清除的效果呈现良好的剂量 －效应关系。抗
菌肽在低浓度时对 O －2·的清除能力比较弱，虽然在
0. 5 ～ 5. 0mg /ml 范围内，清除率提高很快，从 13. 2%
提高到 56. 5%。但 1. 0mg /ml 浓度下抗菌肽的清除率
只有 22. 5%，16mg /ml 浓度时抗菌肽清除效果达到
81. 25%。
2. 4 抗菌肽的还原能力
025
3 期 枯草芽孢杆菌 Y-6 产抗菌肽的体外抗氧化效果研究
图 3 抗菌肽对超氧阴离子自由基的清除活性
Fig． 3 Superoxide anion radical scavenging activity of
antimicrobial peptide from strain Y － 6
图 4 表示抗菌肽的还原能力。样品在波长 700nm
处吸光值越大，还原能力越强［18］。从图 4 可知，抗菌
肽的浓度和还原能力呈正相关。在一般情况下，物质
的还原能力与抗氧化能力呈正相关［19］，表明抗菌肽的
抗氧化能力也随浓度的增加而增大，并在试验范围内
最高浓度 10mg /ml 时达到 0. 88。
图 4 抗菌肽的还原能力
Fig． 4 Reducing power of antimicrobial
peptide from strain Y － 6
2. 5 抗菌肽对 DPPH·的清除作用及 pH 对其清除
DPPH·活性的影响
图5为抗菌肽对 DPPH·的清除作用。从图 5 可知，
抗菌肽对 DPPH·清除的效果呈现良好的剂量 － 效应
关系。抗菌肽在 0. 5 ～ 6mg /ml 的浓度范围内，抗菌肽
的浓度越大，对 DPPH·清除的活性水平越高，类似的
结果在苜蓿叶肽［20］及麦胚芽蛋白水解物［21］方面也有
报导。
多数食品的 pH 在 3. 5 ～ 7. 5 之间，在此 pH 值范
图 5 抗菌肽对 DPPH·的清除活性
Fig． 5 DPPH· scavenging activity of
antimicrobial peptide from strain Y － 6
围内考察 pH 值对抗菌肽清除 DPPH·的影响，结果见
图 6。从图 6 可知，pH 值对抗菌肽清除 DPPH·的影响
较大，其清除 DPPH·的能力随着 pH 值的上升而降低。
pH3. 5 时，对 DPPH·的清除率为92. 31%，而在 pH7. 5
时，清除率为 70. 36%。
图 6 pH 值对抗菌肽清除 DPPH·的影响
Fig． 6 Effect of pH value on DPPH·
scavenging activity
2. 6 抗菌肽对小鼠肝匀浆丙二醛(MDA)生成的影响
图 7 表示抗菌肽对小鼠肝匀浆 MDA 生成的影响。
从图 7 可知，抗菌肽在 0. 5 ～ 6mg /ml 的浓度范围内，
对 MDA 产生的抑制作用随浓度的增大而增大。在最
高浓度 6mg /ml 时，无诱导组的抑制率达到 76. 3%，比
FeSO4 诱导组高 出 45. 2%，比 H2O2 诱 导 组 高 出
52. 1%。由此可知，在无诱导作用下抗菌肽的抑制能
力明显大于受 FeSO4 和 H2O2 诱导作用下的抑制率。
H2O2 和 FeSO4 是很强的自由基诱导物，能使小鼠肝组
织匀浆中自氧化产生的 MDA 明显增加，故抗菌肽对
FeSO4 和 H2O2 诱导的 MDA 产生抑制效果不明显。
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图 7 抗菌肽对小鼠肝匀浆 MDA 生成的影响
Fig． 7 Effect of antimicrobial peptides on liver
homogenate MDA formation
3 讨论
本研究使用的抗菌肽是粗提物质，成分比较复杂，
需要较大的浓度才能达到较高的自由基清除效果，但
其对 DPPH·表现出较强的清除能力，表明了抗菌肽是
一种极有潜力的抗氧化物质。据文献报道，枯草芽孢
杆菌产生的抗菌肽主要有表面活性素(Surfactin)［22］、
伊枯草菌素 (Iturin)［23］、丰原素 (Fengycin)［24］ 等。
Surfactin 是一种脂肽类抗菌物质，由 β-羟基脂肪酸和 7
个氨基酸残基的小肽组成，肽链中典型的氨基酸组成
顺序为(L-)Glu-(L-)Leu-(D-)Leu-(L-)Val-(L-)Asp-
(D-)Leu-(L-)Leu，因其 2 位(Leu / Ile /Val)、4 位(Val /
Leu / Ile /Ala)、7 位(Leu /Val / Ile)氨基酸的不同或脂肪
酸链长短(C13 -C15)的不同而有较多同系物;Iturin 是
由伊枯草菌素 A、C、D、E 及其类似物杆菌霉素 D、L、
F，杆菌肽素和抗霉枯草菌素组成，其中最有代表性的
iturin A 是由一个含有 C14 -C17的 β-氨基脂肪酸和 7 个
氨基酸残基的环状结构组成，其氨基酸肽链组成顺序
为(L-)Asn-(D-)Tyr-(L-)Asn-(D-)Gln-(L-)Pro-(D-)
Asn-(L-)Ser，7 位上的 Ser 的羧基和 β-氨基脂肪酸的
氨基缩合形成环状结构;Fengycin 是由 β-羟基脂肪酸
和 10 个氨基酸残基的小肽组成，肽链中氨基酸组成顺
序为(L-)Glu-(D-)Orn-(L-)Tyr-(D-)Thr-(L-)Glu-
(D-)Ala-(Val)-(L-)Pro-(L-)Gln-(D-)Tyr-(L-)Ile，
肽链的第 10 位 Ile 上的羧基和第 3 位的 Tyr 上羟基缩
合形成环状结构;这些抗菌肽中含有的疏水性氨基酸
Tyr、Val、Leu、Ile、Pro，酸性氨基酸 Asp、Glu 以及芳香环
氨基酸 Pro、Tyr 等的存在与肽链的抗氧化活性密切相
关。含疏水性氨基酸肽通过与氧结合或抑制脂质中氢
的释放，延缓脂质过氧化链反应，从而保护脂质体系、
膜质完整性，起到抗氧化作用［25］;酸性氨基酸则是通
过螯合金属离子，形成非活性复合物，降低了金属离子
的催化活力，从而抑制氧化作用，减少自由基生成［26］;
芳香环氨基酸可以将氢供给脂肪中的自由基，使其还
原从而终止自由基连锁反应，同时产生的自由基中间
体稳定性较高，减缓脂质过氧化连锁反应的速度，有效
减少有害脂质过氧化产物的产生［27］。因此，推断本研
究中抗菌肽的抗氧化活性归因于所含有的具有抗氧化
能力的氨基酸。为了说明抗氧化肽特性 － 结构的关
系，还需分离纯化单个肽来进行研究。本研究所使用
的抗菌肽添加到酸性食品比添加到碱性食品的抗氧化
性能好，同时也要求我们在产品开发时尽量保持酸性
环境，避免中性或碱性环境，以便能更好地发挥抗菌肽
的抗氧化特性。本研究结果为抗菌肽在食品、医药行
业上的应用提供一定的理论依据。
4 结论
枯草芽孢杆菌 Y － 6 产生的抗菌肽具有一定抗氧
化活性，酸性环境能够更好地发挥抗菌肽的抗氧化活
性。
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(责任编辑 邱爱枝
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(责任编辑 高美须 裴 颖)
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