全 文 ：植物生理学通讯 第 45卷 第 3期，2009年 3月 285
收稿 2008-12-08 修定 　2009-02-06
资助 国家 “863”重点项目(2008AA10Z114)和中央级公益性
科研院所基本科研业务费资助项目。
* 通讯作者(E-mail: y-bp@163.com; Tel: 0898-66986392)。
海藻糖在植物遗传转化中的应用
喻时周 1,2, 张树珍 2, 施宗强 3, 蔡文伟 2, 罗遵喜 2, 杨本鹏 2,*
1海南大学农学院, 海口 570228; 2中国热带农业科学院热带生物技术研究所农业部热带作物生物技术重点开放实验室, 海
口 571101; 3漳州市热带作物气象试验站, 福建漳州 363001
Applications of Trehalose in Plant Genetic Transformation
YU Shi-Zhou1,2, ZHANG Shu-Zhen2, SHI Zong-Qiang3, CAI Wen-Wei2, LUO Zun-Xi2, YANG Ben-Peng2,*
1College of Agronomy, Hainan University, Haikou 570228, China; 2Key Laboratory of Tropical Crop Biotechnology, Ministry of
Agriculture, Institute of Tropical Bioscience and Biotechnology, Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences, Haikou 571101,
China; 3Tropical Crop Meteorological Station of Zhangzhou City, Zhangzhou, Fujian 363001, China
提要: 文章介绍海藻糖的性质、生理生化功能和海藻糖合酶基因在植物遗传转化中的应用。
关键词: 海藻糖; 生物技术; 应用
海藻糖(trehalose)是由两分子葡萄糖通过 α,
α-1,1糖苷键连接而成的非还原性双糖, 最早由
Wiggers在 1832年研究黑麦的麦角菌时首次发现
的, 之后Mitscherlich在 1858年又从蘑菇中分离出
来, 命名为 “蘑菇糖 ”(Richards等 2002; Elbein等
2 0 0 3 )。它广泛分布于细菌、藻类、酵母、低
等植物、昆虫和其它无脊椎动物中。在胁迫条件
下, 它能稳定蛋白质和细胞膜, 特别是在干旱和热
胁迫条件下防止蛋白质变性和细胞膜融合(Wingler
2002)。它不仅是代谢的应激物, 还是迄今研究得
最多的渗透调节剂之一(Penna 2003), 其理化性质、
生理功能、作用机制和代谢途径等都有了较为深
入的研究。因此, 采用海藻糖代谢调控提高非生物
胁迫耐受性是最近几年的研究热点。本文介绍海
藻糖在植物生理生化中的功能和海藻糖代谢相关的
酶基因在植物遗传转化中的应用, 以供这一领域的
研究者作参考。
1 海藻糖的性质和生物合成
1.1 海藻糖的性质 海藻糖为白色晶体, 含有两分子
的结晶水, 熔点为 96.5~97.5 ℃, 比旋光度为+178.3
℃ (20 ℃, 7%于水中), 它理论上存在 3种异构体,
分别为: α,β-1,1-海藻糖(新海藻糖, neotrehalose)、
β,β-1,1-海藻糖(异海藻糖, isotrehalose)、α-1,1海
藻糖(蘑菇糖, mycose), 但自然界中唯有 α,α-1,1海
藻糖以游离态存在(Elbein等 2003)。其甜味较弱,
能溶于水和热醇中, 不溶于乙醚, 不能还原斐林试
剂, 也不被 α-糖苷酶水解, 与氨基酸、蛋白质共
存时, 即使加热也不会产生褐变, 但在强酸条件下
能被分解为两分子葡萄糖。它对生物分子的保护
机制主要有 3种学说, 即 “水替代 ”假说(Clegg等
1982)、“玻璃态 ”假说(Hottiger等 1987)和 “优先
排阻 ”假说(Timasheff 1993)。
1.2 海藻糖的生物合成 海藻糖的生物合成主要有
3种不同的途径, 海藻糖代谢过程中涉及到 2个关
键酶, 即海藻糖 -6-磷酸合成酶(trehalose-6-phos-
phate synthase, TPS)和海藻糖 -6-磷酸酶(trehalose-
6-phosphate phosphatase, TPP) (De Smet等 2000)。
植物中海藻糖的代谢途径如图 1所示, TPS催化
UDP-葡萄糖(UDP-glucose)和6-磷酸葡萄糖中的葡
萄糖反应生成6-磷酸海藻糖(trehalose-6-phosphate,
Tre6P)和UDP, 6-磷酸海藻糖在TPP作用下生成游
离海藻糖和磷酸, 合成的海藻糖在海藻糖酶作用下
降解生成两分子的葡萄糖(Elbein等 2003)。
2 海藻糖在植物生理生化中的功能
2.1 促进植物的生长发育 Goddijn和 Smeekens
(1998)认为海藻糖在大多数植物中的含量较低或检
测不到, 但在自然条件下, 低含量的海藻糖仍然对
植物的逆境反应起作用, 同时, 海藻糖和 TPS对植
研究通讯 Research Letter
植物生理学通讯 第 45卷 第 3期，2009年 3月286
物的生长发育起调控作用(Paul等 2008)。Schluep-
mann等(2004)认为在转基因的拟南芥植株中有 6-
磷酸海藻糖积累, 研究表明, 海藻糖对植物体中的
糖代谢起调控作用, 还对植物生长发育过程起调节
作用。当抑制拟南芥 AtTPS1基因表达时, 即出现
胚致死表型(拟南芥 TPS1突变体), 说明 AtTPS1基
因在促进胚成熟、根和茎的生长发育和开花诱导
中起作用(Van Dijken等 2004; Gómez等 2005)。
Avonce等(2005)认为 ATPS1基因对野生型植物在
葡萄糖和脱落酸中的营养生长起作用。S a t oh-
Nagasawa等(2006)研究表明, 玉米中的海藻糖能促
进玉米花序结构形成。Chary等(2008)认为AtTPS6
基因在调控植物细胞形态发生和促进植物花序形成
有关。
2.2 提高植物的光合作用 越来越多的证据表明碳
代谢对光合作用起调控作用, 海藻糖不仅在植物代
谢中起生理作用, 同时, 植物体内的海藻糖积累能
提高植物抵御干旱能力, 还可以提高植物的光合作
用(Pellny等 2004)。转入大肠杆菌 otsA基因的烟
草中, 虽然 6-磷酸海藻糖含量到达微摩尔水平, 株
型矮小、叶暗绿色, 但其单位叶面积的光合能力增
加(Pellny等 2004)。Pellny等(2004)通过融合技术
将大肠杆菌的otsA和otsB基因转入烟草, 其单位叶
面积内的光合速率提高, 从而会改变光合碳代谢的
途径, 此过程中积累的是 6-磷酸海藻糖, 而不是海
藻糖。
2.3 调节糖代谢 Müller等(1995)认为在大豆根和结
节中有海藻糖积累, 积累的海藻糖对大豆的碳水化
合物积累有促进作用, 同时, 大豆根系吸收的海藻
糖对大豆的蔗糖代谢也有促进作用。Müller 等
(2001)认为大麦叶中果聚糖的生物合成受海藻糖的
制约。拟南芥幼苗子叶和叶中的海藻糖会影响淀
粉的生物合成(Fritzius等 2001)。一般认为海藻糖
积累是通过海藻糖酶抑制淀粉和蔗糖的含量而实现
的(Müller等 2001), 这表明海藻糖在碳分配中起作
用(Rolland等 2002)。Wingler等(2002)认为高碳水
化合物和高光合速率与海藻糖积累有关, 这说明海
藻糖在糖代谢和碳水化合物代谢中起作用。Garg
等(2002)将编码大肠杆菌和酵母菌的海藻糖合成酶
基因转入水稻中, 转基因水稻的抗旱性和抗盐性提
高, 而转基因水稻的糖代谢发生改变, 生长和发育
不良, 这可能是由于海藻糖干扰了碳水化合物的运
输和分配, 也有可能是干扰了正常的植物代谢过程
所致。Paul等(2008)认为 6-磷酸海藻糖不仅对植
物体中的糖代谢起调控作用, 还对植物的生长发育
起调节作用。Chary等(2008)认为 AtTPS1~AtTPS4
突变体型能促进淀粉的生成, AtTPS5~AtTPS11编
码的酶具有海藻糖合酶和磷酸酶活性。
3 海藻糖合酶基因在植物遗传转化中的应用
在不同生物体中, 编码 TPS和 TPP的基因已
得到分离, 在酿酒酵母中, 分别命名为 ScTPS和
ScTPP; 大肠杆菌中, 分别命名为 otsA和otsB; 而在
其他物种中, 通常指的是 TPS和 TPP。1893年在
黑曲霉菌(Aspergillus niger)中最早发现海藻糖酶; 2
年后, 酿酒酵母中也发现海藻糖酶的存在; 后来, 在
甘蔗中也有报道(Glasziou和Gayler 1969)。到目前
为止, 海藻糖合酶基因的分离、克隆和在植物遗传
转化中的应用已取得一定进展(表 1)。
3.1 海藻糖 -6- 磷酸合成酶基因的应用 TPS是海
藻糖生物合成和胁迫耐受响应的关键酶, 海藻糖的
积累由于存在内源性磷酸酶, 此酶促使高浓度的6-
磷酸海藻糖形成海藻糖( R o m e r o 等 1 9 9 7 )。
Holmström等(1996)采用农杆菌介导法将酿酒酵母
的TPS基因在拟南芥ats1A基因启动子驱动下导入
烟草后, 转基因的烟草抗旱性增强, 据此, 他们认为
在渗透调节和干旱胁迫下, 少量海藻糖的积累是为
了保护细胞结构和保持大分子的平衡。这理论后
来受到质疑, Gaff (1996)认为, 转基因的烟草离体
叶片抵御干旱是早期叶气孔细胞关闭引起的, 这说
明TPS基因与植物水分胁迫的耐受性相关。Serrano
等(1999)在CaMV35S启动子驱动下, 烟草中过量表
达酵母的TPS基因(TPS1)后, 转基因的烟草中有海
藻糖的积累, 表型发生变化, 每克鲜重中含有较低
浓度的葡萄糖和蔗糖, 这说明 TPS1基因的表达可
以改变植物的糖代谢, 同时, 转基因的烟草具有一
定的水分胁迫耐受性。Yeo等(2000)在 CaMV35S
图 1 植物的海藻糖代谢途径(Almeida等 2007a)
TPS: 海藻糖 -6-磷酸合成酶; TPP: 海藻糖 -6-磷酸酶。
植物生理学通讯 第 45卷 第 3期，2009年 3月 287
启动子驱动下, 将酵母的TPS1基因导入马铃薯, 转
基因的马铃薯水分胁迫耐受性提高。赵恢武等
(2000)在Prd29A启动子驱动下, 将酿酒酵母的TPS
基因导入烟草后, 转基因的烟草抗旱性明显增强。
Zhang等(2005)将担子菌灰树花的海藻糖合酶基因
(TSase)采用农杆菌介导法导入烟草后, 转基因的烟
草叶片中有海藻糖的积累, 同时, 转基因的烟草耐
旱性和耐盐性增强。Zhang等(2006)将 TSase基因
导入甘蔗后, 转基因的甘蔗耐旱性增强。Avonce
等(2005)在CaMV35S启动子的驱动下将AtTPS1基
因导入拟南芥后, 转基因的拟南芥植株中有海藻糖
的积累, 其脱水耐受性增强, 形态正常, 转基因的拟
南芥幼苗在含有葡萄糖和脱落酸的培养基中生长正
常。Almeida等(2005)在 CaMV35S启动子驱动下,
将拟南芥的 AtTPS1基因和双丙氨膦(Bialaphos, 除
草剂)抗性基因插入二元质粒载体 pGreen0229中,
表 1 海藻糖合酶基因的分离克隆和在植物遗传转化中的应用
基因 来源 启动子 植物 主要功能 参考文献
otsA 大肠杆菌 CaMV35S 烟草 转基因的烟草叶片中有海藻糖积累。 Goddijn等 1997
otsB 转基因的烟草叶片较大, 茎较短。 Pilon等 1998
转基因的烟草光合作用发生改变, 在干旱胁迫条件下生 Pellny等 2004
长较快。
otsA 大肠杆菌 CaMV35S 马铃薯 转基因的马铃薯植株矮化小, 耐旱性增强。 Goddijn等 1997
otsB Rsu, Abai 水稻 转基因的水稻中有海藻糖积累, 在胁迫条件下, 能正常 Garg等 2002
生长, 光氧化损伤较少; 在非生物胁迫条件下, 有利于
矿质平衡, 抗逆性增强。
Ubi1 水稻 转基因的水稻中有海藻糖的积累, 表型发生缺失变化, Jang等 2003
耐干旱、盐害和冷害。
otsA 大肠杆菌 CaMV35S 烟草 转基因的烟草发育不良, 离体叶片水分损失较少。转基 戴秀玉等 2001
因的烟草中有海藻糖的积累, 耐盐和抗旱性增强。
芦荟 转基因的芦荟中有海藻糖积累。 陈杰等 2007
Prd29A 小麦 转基因的小麦中有海藻糖积累, 抗旱耐盐性可能增强, 康旭升等 2007
有待进一步鉴定。
TPS1 酵母 CaMV35S 烟草 转基因的烟草中有海藻糖的积累, 生长缓慢, 表型发 Romero等 1997
生改变, 抗旱性增强。
马铃薯 转基因的马铃薯植株矮化小, 抗旱性增强。 Yeo等 2000
番茄 转基因的番茄植株矮小, 有少量海藻糖的积累, 耐干旱、 Cortina和 Culiáñez-Macià
盐害和氧化胁迫。 2005
烟草 转基因的烟草植株型矮小, 渗透胁迫耐受性增强。 Almeida等 2005
拟南芥 烟草 转基因的烟草在含有葡萄糖的培养基中生长正常。 Leyman等 2006
AtTPS1 拟南芥 CaMV35S 拟南芥 转基因的拟南芥植株中有海藻糖的积累, 其脱水耐受 Avonce等 2005
性增强。
酿酒酵母 mwcs120 玉米 转基因的玉米植株耐旱性可能会提高, 待进一步鉴定。 牟禹等 2007
TPS 酵母 Rsu 烟草 转基因的烟草中有海藻糖积累; 离体叶片水分损失少。 Holmström等 1996
酿酒酵母 Prd29A 烟草 转基因的烟草形态改变, 抗旱性增强。 赵恢武等 2000
Ubi 黑麦草 转基因的黑麦草在干旱胁迫下的保水能力增强, 抗旱 贾炜珑等 2007
性增强。
拟南芥 CaMV35S 烟草 转基因的烟草中有海藻糖积累, 抗逆性增强。 郭蓓等 2008
TSase 担子菌灰树花 CaMV35S 烟草 转基因的烟草叶片中有海藻糖的积累, 耐干旱和耐盐 Zhang等 2005
性增强。
甘蔗 转基因的甘蔗抗旱性增强。转基因植株根叶畸形、 Zhang等 2006
株型异常、生长缓慢。
TRE 紫花苜蓿 CaMV35S, 烟草 转基因的烟草中海藻糖酶活性降低。 Gómez-Escobedo等 2004
(AS ) Prd29A
TP 凤尾菇 CaMV35S 烟草 转基因的烟草中有海藻糖的积累, 表型正常, 水分胁迫 Han等 2005
耐受性增强。
　　CaMV35S: 花椰菜花叶病毒 35s启动子; Rsu: Rubisco小亚基; Abai: 脱落酸诱导型; Ubi1: 玉米Ubi-1启动子; Prd29A: 渗透胁迫诱导
启动子; mwcs120: 单子叶植物逆境诱导启动子; TRE (AS): 紫花苜蓿反义海藻糖酶基因。
植物生理学通讯 第 45卷 第 3期，2009年 3月288
采用农杆菌介导法导入烟草中, 转基因烟草在渗透
和温度胁迫条件下的萌发率较高, 这说明拟南芥的
TPS1基因能提高植物的非生物胁迫耐受性, 同时,
转基因的烟草中有 6-磷酸海藻糖的积累(Almeida
等 2007b)。贾炜珑等(2007)在 ubi启动子驱动下,
将酿酒酵母的TPS基因导入黑麦草中, 转基因的黑
麦草在干旱胁迫下的保水能力增强, 电解质渗出率
明显低于非转基因植株, 耐旱性提高。孟宪平等
(2007)采用农杆菌介导法将酿酒酵母的TPS基因导
入野大麦愈伤组织中, 转基因的大麦抗旱性提高。
郭蓓等(2008)将拟南芥的 TPS基因导入烟草中, 转
基因的烟草中有海藻糖的积累, 抗逆性增强。
戴秀玉等(2001)将大肠杆菌的 otsA基因导入
烟草后, 转基因烟草中有海藻糖的积累, 同时, 转基
因烟草的耐盐性、抗旱性和水分亏缺耐受性都得
到了提高, 转基因的烟草能够在含 2% Nacl的培养
基中生长, 摘取叶片进行干燥失重试验表明, 它比
非转基因的烟草失水慢。近年来, 在小麦(康旭升
等2007)和芦荟(陈杰等2007)中已获得转大肠杆菌
的otsA基因的转化植株, 在转基因的植株中均有海
藻糖积累。
3.2 融合海藻糖合酶基因的应用 基因融合技术是
将不同的基因连接起来从而表达具有复合功能的融
合蛋白, 融合蛋白的活性高于衍生因子的相加活
性。由于海藻糖的合成取决于 TPP和 TPS活性的
高低, 因此, 采用融合技术把多个海藻糖合酶基因
融合起来进行转化植物效果更好, 它不仅能提高植
物海藻糖的含量, 而且对提高植物抗逆性也有意
义。Garg等(2002)在组织特异性和应力相关启动
子驱动下, 采用融合大肠杆菌的otsA和otsB基因导
入水稻, 转基因的水稻中海藻糖合成的净催化速率
增加, 在弱光、盐害、干旱和低温等胁迫下, 获
得一些能持续稳定的生长转基因植株, 转基因的水
稻中海藻糖积累提高 3~10倍。Jang等(2003)在
Ubi1启动子驱动下, 将大肠杆菌的otsA和otsB基因
类似地融合并导入水稻中, 在其叶和种子提取物中
的海藻糖含量显著提高。Goddi jn等(1 997 )在
CaMV35S启动子的驱动下, 将大肠杆菌的 otsA和
otsB基因导入烟草和马铃薯后, 转基因的烟草中发
现较低含量的海藻糖, 然而, 在转基因的马铃薯中
则没有发现有海藻糖的存在, 为了提高海藻糖的积
累, 在转基因的烟草和马铃薯培养基中添加海藻糖
酶抑制剂, 结果这两种转基因植株中都有较高的海
藻糖积累, 分析认为: 在高等植物中, 海藻糖的积累
与海藻糖酶活性有关, 干旱胁迫下, 这两个转基因
株系干叶产量比非转基因植株高28%和39%, 但这
两个转基因株系在良好的灌溉条件下生长没有差
异, 这说明, 在胁迫条件下转基因植物有较高的光
合能力, 转基因植株在幼苗期良好浇水条件下, 体
内有较高含量的海藻糖积累。
3.3 海藻糖酶抑制剂的应用 Wang等(2005)认为添
加外源海藻糖或反义RNA技术促使海藻糖合酶基
因过量表达或抑制分解海藻糖的海藻糖酶基因的表
达, 能提高植物的抗逆性。Gómez-Escobedo等
(2004)在 Prd29A或CaMV35S启动子的驱动下, 将
反义 TRE基因(紫花苜蓿的海藻糖酶基因)导入烟
草, 转基因烟草在不含蔗糖的培养基中生长时, 没
有发现海藻糖的积累和非生物抗逆性的提高。此
外, 丁顺华等(2005)认为外源海藻糖可缓解盐胁迫
对小麦幼苗生长的抑制作用。外源海藻糖也能提
高黄瓜抗旱性(胡慧芳和马有会 2008)。
4 结语
虽然植物体中的海藻糖含量较低, 但其在植物
细胞代谢和非生物胁迫中都起作用。近年来, 人们
已从细菌和酵母中克隆得到海藻糖合成酶相关基
因, 并成功地导入模式植物中, 以便提高转基因植
物中海藻糖的积累。拟南芥中的海藻糖生物合成
相关酶基因已成功地用于植物遗传转化的研究中,
转基因的拟南芥胁迫耐受性增强。海藻糖酶抑制
剂是提高海藻糖的积累另一种策略, 可以采用外源
海藻糖或反义RNA技术促使海藻糖合酶基因过量
表达或抑制海藻糖酶基因的表达, 相关文献报道较
少, 该领域有待进一步研究。Aeschba che r 等
(1999)从大豆中已克隆得到海藻糖酶基因, 相信今
后将会有更多的转基因研究成果。
参考文献
陈杰, 张佳星, 叶兴国, 何聪芬, 董银卯, 赵华, 秦允荣(2007). 农杆
菌介导法将海藻糖合成酶基因转入芦荟的研究. 作物学报,
33 (6): 968~972
戴秀玉, 王忆琴, 杨波, 周坚(2001). 大肠杆菌海藻糖合成酶基因
对提高烟草抗逆性能的研究. 微生物学报, 41 (4): 427~431
丁顺华, 李艳艳, 王宝山(2005). 外源海藻糖对小麦幼苗耐盐性的
影响. 西北植物学报, 25 (3): 513~518
郭蓓, 胡磊, 何欣, 陈雪梅, 蒋湘宁(2008). 海藻糖 -6-磷酸合成酶
转基因烟草提高耐盐性的研究. 植物学通报, 25 (1): 41~49
胡慧芳, 马有会(2008). 外源海藻糖提高黄瓜抗旱性研究初探. 沈
植物生理学通讯 第 45卷 第 3期，2009年 3月 289
阳农业大学学报, 39 (1): 83~85
贾炜珑, 胡鸢雷, 张彦芹, 杨丽莉, 林忠平, 吴锜(2007). 海藻糖合
酶基因转化黑麦草及耐旱性研究. 分子植物育种, 5 (1): 27~31
康旭升, 刘立科, 刘根齐, 侯宁, 戴秀玉, 刘春光(2007). 小麦中
Prd29A启动子的诱导表达活性及大肠杆菌海藻糖合成酶基
因的转化. 农业生物技术学报, 15 (3): 434~438
孟宪平(2007). 海藻糖合成酶基因克隆及转基因野大麦的抗旱性
研究[硕士论文]. 长春: 吉林大学
牟禹, 何晶, 付凤玲, 李晚忱(2007). 转酿酒酵母海藻糖合成酶基
因(TPS1)玉米植株的获得. 核农学报, 21 (5): 430~435
赵恢武, 陈杨坚, 胡鸢雷, 高音, 林忠平(2000). 干旱诱导性启动子
驱动的海藻糖 -6-磷酸合酶荃因载体的构建及转基因烟草的
耐旱性. 植物学报, 42 (6): 616~619
Aeschbacher RA, Müller J, Boller T, Wiemkem A (1999). Purifi-
cation of the trehalase GMTRE1 from soybean nodules and
cloning of its cDNA. GMTRE is expressed at low levels in
multiple tissues. Plant Physiol, 119 (2): 489~496
Almeida AM, Cardoso LA, Santos D, Tomé JM, Fevereiro PS
(2007a). Trehalose and its applications in plant biotechnology.
In Vitro Cell Dev Biol Plant, 43: 167~177
Almeida AM, Villalobos E, Araújo SS, Leyman B, van Dijck P,
Alfaro-Cardoso L, Fevereiro PS, Torné JM, Santos DM
(2005). Transformation of tobacco with an Arabidopsis
thaliana gene involved in trehalose biosynthesis increases
tolera nce to several abioti c stresses. Euphytica , 146:
165~176
Almeida AM, Silva AB, Araújo SS, Cardoso LA, Santos D, Torné
JM, Silva JM, Paul MJ, Fevereiro PS (2007b). Responses to
water withdrawal of tobacco plants genetically engineered
with the AtTPS1 gene: a special reference to photosynthetic
parameters. Euphytica, 154: 113~126
Avonce N, Leyman B, Thevelein J, Iturriaga G (2005). Trehalose
metabolism and glucose sensing in plants. Biochemi Soc
Transac, 33: 276~279
Chary SN, Hicks GR, Choi YG, Carter D, Raikhel NV (2008).
Trehalose-6-phosphate synthase/phosphatase regulates cell
shape and plant architecture in Arabidopsis. Plant Physiol,
146 (1): 97~107
Clegg JS, Seitz P, Seitz W, Hazlewood CF (1982). Cellular re-
sponses to extreme water loss: the water-replacement
hypothesis. Cryobiology, 19: 306~316
Cortina C, Culiáñez-Macià FA (2005). Tomato abiotic stress
enhanced tolerance by trehalose biosynthesis. Plant Sci, 169:
75~82
De Smet KAL, Weston A, Brown IN, Young DB, Robertson BD
(2000 ). Three pathways for trehalose biosynthesis in
mycobacteria. Microbiology, 146: 199~208
Elbein AD, Pan YT, Pastuszak I, Carrol D (2003). New insights
on trehalose: a multifunctional molecule. Glycobiology, 13:
17R~27R
Fritzius T, Aeschbacher R, Wiemken A, Wingler A (2001).
Induction of ApL3 expression by trehalose complements the
starch defficient Arabidopsis mutant adg2-1 lacking ApL1,
the large subunit of ADP-Glucose pyrophosphorilase. Plant
Physiol, 126: 883~889
Gaff D (1996). Tobacco-plant desiccation tolerance. Nature, 382:
502
Garg AK, Kim JK, Owens TG, Ranwala AP, Choi YD, Kochian
LV, Wu RJ (2002). Trehalose accumulation in rice plants
confers high tolerance levels to different abiotic stresses.
Proc Natl Acad Sci USA, 99: 15898~15903
Glasziou KT, Gayler KR (1969). Sugar transport: occurrence of
trehalase activity in sugacane. Planta, 85: 299~302
Goddijn O, Smeekens S (1998). Sensing trehalose biosynthesis in
plants. Plant J, 14: 143~146
Goddijn OJM, Verwoerd TC, Voogd E, Krutwagen RWHH, de Graaf
PTHM, Poels J, van Dun K, Ponstein AS, Damm B, Pen J
(1997). Inhibition of trehalase activity enhances trehalose
accumulation in transgenic plants. Plant Physiol, 113:
181~190
Gómez LD, Baud S, Graham IA (2005). The role of trehalose-6-
phosphate synthase in Arabidopsis embryo development.
Biochem Soc Trans, 33: 280~282
Gómez-Escobedo IA, Cabrera-Ponce JL, Herrera-Estrella LR,
Hernández-Luna C, Montes de Oca-Luna R (2004). Mejora
del crecimiento de plantas de tabaco mediante la inhibiciœn
del gen de la trehalasa. Ciencia UANL VII, (4): 483~489
Han SE, Park SR, Kwon HB, Yi BY, Lee GB, Byun MO (2005).
Genetic engineering of drought resistant tobacco plants by
introducing the trehalose phosphorylase (TP) gene from
Pleurotus sajor-caju. Plant Cell Tiss Org Cult, 82: 151~158
Holmström KO, Mäntylä E, Wellin B, Mandal A, Palva ET,
Tunnela D, Londesborough J (1996). Drought tolerance in
tobacco. Nature, 379: 683~684
Hottiger T, Schmutz P, Wiemken A (1987). Heat-induced accu-
mulation and futile cycling of trehalose in Saccharomyces
cerevisiae. J Bacteriol, 169: 5518~5522
Jang IC, Oh SJ, Seo JS, Choi WB, Song SY, Kim CH, Kim YS, Seo
HS, Choi YD, Nahm BH et al (2003). Expression of a bi-
functional fusion of the Escherichia coli genes for trehalose-
6-phosphate synthase and trehalose-6-phosphate phosphatase
in transgenic rice plants increases trehalose accumulation
and abiotic stress tolerance without stunting growth. Plant
Physiol, 131: 516~524
Leyman B, Avonce N, Ramon M, Van Dijck P, Iturriaga G,
Thevelein JM (2006). Trehalose-6-phophate synthase as
an intrinsic selection marker for plant transformation. J
Biotechnol, 121: 309~317
Müller J , Aeschbacher RA, Wingler A, Boller T, Wiemken A
(2001). Trehalose and trehalase in Arabidopsis. Plant Physiol,
125: 1086~1093
Müller J, Boller T, Wiemkem A (1995). Effects of validamycin A,
a potent trehalose inhibitor, and phytohormones on treha-
lose metabolism in roots and root nodules of soybean and
cowpea. Planta, 197: 362~368
Paul MJ, Primavesi LF, Jhurreea D, Zhang Y (2008). Trehalose
metabolism and signaling. Annu Rev Plant Biol, 59: 417~441
Pellny TK, Ghannoum O, Conroy JP, Schlueppman H, Smeekens
S, Androlojc J, Krause KP, Goddijn O, Paul MJ (2004). Genetic
modification of photosynthesis with E. coli genes for treha-
植物生理学通讯 第 45卷 第 3期，2009年 3月290
lose synthesis. Plant Biotechnol J, 2: 71~82
Penna S (2003). Building stress tolerance through over-producing
trehalose in transgenic plants. Trends Plant Sci, 8: 355~357
Pilon SEAH, Terry N, Sears T, Kim H, Zayed A, Hwang S, Van
Dun K, Voogd E, Verwoerd TC, Krutwagen RH et al (1998).
Trehalose-producing transgenic tobacco plants show im-
proved growth performance under drought stress. J Plant
Physiol, 152: 525~532
Richards AB, Krakowka S, Dexter LB, Schmid H, Wolterbeek AP,
Waalkens-Berendsen DH, Shigoyuki A, Kurimoto M (2002).
Trehalose: a review of properties, history of use and human
tolerance, and results of multiple safety studies. Food Chem
Toxicol, 40: 871~898
Rolland F, Moore B, Sheen J (2002). Sugar sensing and signaling
in plants. Plant Cell, S185~S205
Romero C, Bellés JM, Vayá JL, Serrano R, Culiáñez-Macià FA
(1997). Expression of the yeast trehalose-6-phosphate syn-
thase gene in transgenic tobacco plants: pleiotropic pheno-
types include drought tolerance. Planta, 201: 293~297
Satoh-Nagasawa N, Nagasawa N, Malcomber S, Sakai H, Jackson
D (2 0 0 6 ) . A t r eha los e meta b ol i c enz yme cont ro l s
nflorescence architecture in maize. Nature, 441: 227~230
Serrano R, Culiáñez-Macià FA, Moreno V (1999). Genetic engi-
neering of salt and drought tolerance with yeast regulatory
genes. Sci Horticul, 78: 261~269
Schluepmann H, Van Dijken A, Aghdasi M, Wobbes B, Paul M,
Smeekens S (2004). Trehalose mediated growth inhibition of
Arabidopsis seedlings is due to trehalose-6-phosphate
accumulation. Plant Physiol, 135: 879~890
Timasheff SN (1993). The control of protein stability and associa-
tion by weak interactions with water: how do solvents affect
these processes? Annu Rev Biophys Biomol Struct, 22: 67~97
Van Dijken AJH, Schluepmann H, Smeekens SCM (2004).
Arabidopsis trehalose-6-phosphate synthase 1 is essential
for normal vegetative growth and transition to flowering.
Plant Physiol, 135: 969~977
Wang YJ, Hao YJ, Zhang ZG, Tao C, Zhang JS, Chen SY (2005).
Isolation of trehalose-6-phosphate phosphatase gene from
tobacco and its functional analysis in yeast cells. J Plant
Physiol, 162: 215~223
Wingler A (2002). The function of trehalose biosynthesis in
plants. Phytochemistry, 60: 437~44
Yeo ET, Kwon HB, Han SE, Lee JT, Ryu JC, Byun MO (2000).
Genetic engineering of drought resistant potato plants by
introduction of the trehalose-6-phosphate synthase (TPS1)
gene from Sacharomyces cerevisae. Mol Cell, 10: 263~268
Zhang SZ, Yang BP, Feng CL, Chen RK, Luo JP, Cai WW, Liu FH
(2006). Expression of the Grifola frondosa trehalose syn-
thase gene and improvement of drought-tolerance in Sugar-
cane (Saccharum officinarum L). Plant Bio, 48 (4): 453~459
Zhang SZ, Yang BP, Feng CL, Tang HL (2005). Genetic transfor-
mation of tobacco with the trehalose synthase gene from
Grifola frondosa Fr. enhances the resistance to drought and
salt in tobacco. J Intergrat Plant Bio, 47 (5): 579~587