全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (7): 996~1002　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0284996
收稿 2015-05-22　　修定 2015-06-16
资助 国家自然科学基金(31200902和31271575)和中央高校基本
科研业务费特别支持项目(GK201103005)。
* 通讯作者(E-mail: guodong_wang@snnu.edu.cn; Tel: 029-
85310583)。
细胞分裂素参与植物维管系统发育的信号转导研究进展
韩惠宾, 张国华, 王国栋*
陕西师范大学生命科学学院, 药用资源与天然药物化学教育部重点实验室, 西安710062
摘要: 细胞分裂素是一类重要的植物激素, 广泛参与植物生长发育调控。在过去数十年, 使用生物化学、遗传学和基因组
学方法, 以模式植物拟南芥为研究对象, 细胞分裂素调控植物维管系统发育方面取得了显著进步。研究表明, 细胞分裂素
通过调控细胞分裂和分化而在维管系统发育中起重要作用。本文在对细胞分裂素信号转导简要评述的基础上, 着重讨论
细胞分裂素调控和影响维管形成层细胞增殖和木质部分化的分子机制, 并对细胞分裂素影响树木次生维管组织发育等重
要科学问题进行了展望。
关键词: 细胞分裂素; 信号转导; 维管形成层; 木质部
Progress on Cytokinin Signaling in Plant Vascular Development
HAN Hui-Bin, ZHANG Guo-Hua, WANG Guo-Dong*
College of Life Sciences, Shaanxi Normal University; Key Laboratory of Ministry of Education for Medicinal Resources and Nat-
ural Pharmaceutical Chemistry, Xi’an 710062, China
Abstract: Cytokinin is an important plant hormone, which regulates numerous plant growth and developmental
processes. Over the past decades, remarkable progress has been made to improve our understanding on the cy-
tokinin signaling in plant vascular development through biochemical, genetic, and genomic approaches in Ara-
bidopsis thaliana. It has been shown that cytokinin plays avital role in the development of plant vasculature by
regulating cell division and cell differentiation. We reviewed briefly here cytokinin signal transduction mecha-
nism, with an emphasis on cytokinin signaling pathway in regulating and influencing the division of vascular
cambial cells and differentiation of (proto-)xylem. Furthermore, the perspective of the role of cytokinin in regu-
lating the secondary vascular development was discussed.
Key words: cytokinin; signal transduction; vascular cambium; (proto-)xylem
维管系统又称维管组织系统, 包括植物体内
所有的维管组织。维管组织是由形成层、木质部
和韧皮部组成, 可以为植物的生长提供水分和营
养物质以及机械支撑(宋东亮等2010; Furuta等
2014)。维管系统的发育起始于原分生组织细胞的
增殖和分化, 原分生组织首先形成初生分生组织,
初生分生组织由原表皮层, 基本分生组织和原形
成层组成。原形成层细胞通过增殖和分化形成由
形成层、初生木质部和初生韧皮部组成的初生维
管系统, 在此基础上裸子植物和大部分双子叶植
物以及少数蕨类和单子叶植物由于维管形成层的
活动会进一步形成由次生木质部和次生韧皮部组
成的次生维管系统。
细胞分裂素(cytokinins)是一类重要的植物生
长调节激素, 广泛调控植物生长发育过程。植物
组织中富含多种细胞分裂素, 这给最初研究细胞
分裂素在维管发育中的作用带来了很大的困难
(Aloni等2006)。随着生物化学、遗传学和基因组
学的不断发展以及转基因植株在植物研究中的应
用, 人们对于细胞分裂素在维管发育中的作用机
理才开始取得突破性进展(Hwang等2012; Milhin-
hos和Miguel 2013)。细胞分裂素的信号转导机制
是其发挥生理作用的分子基础, 本文在简要介绍
细胞分裂素信号转导的基础上, 着重讨论细胞分
裂素调控和影响维管形成层发育和原生木质部分
化的分子机制。
1 细胞分裂素的信号转导机制
植物体内细胞分裂素的信号转导机制是由双
元组分系统介导的磷酸化接力过程。双元组分系
韩惠宾等: 细胞分裂素参与植物维管系统发育的信号转导研究进展 997
统是某些原核生物如细菌和一些真核生物感知各
种环境刺激并对其作出反应的过程, 通常由感受
环境刺激的膜定位的感应激酶和直接调控靶基因
转录的反应调节因子组成(Cheung和Hendrickson
2010; Schaller等2011; Kieber等2014)。
1.1 细胞分裂素受体
拟南芥中目前发现有3个组氨酸激酶(Arabi-
dopsis histidine kinases, AHKs)为细胞分裂素的受
体, 分别为AHK2、AHK3和AHK4 (又名CRE1或
WOL1) (Heyl和Schmülling 2003; Kakimoto 2003;
Hwang和Sakakibara 2006; Kieber等2014)。它们都
具有位于质膜外信号输入区和位于胞质的信号输
出区及组氨酸激酶区(Inoue等2001; Ueguchi等
2001; Yamada等2001; Suzuki等2001), 并且胞外区
均具有结合细胞分裂素的CHASE结构域(cyclases/
histidine associated sensory extracellular domain)
(Anantharaman和Aravind 2001; Pas等2004; Heyl等
2007)。CHASE结构域结合具有生物活性的细胞
分裂素后, 其激酶区中组氨酸发生自磷酸化, 并将
磷酸基团由激酶区组氨酸残基转移至信号接收区
天冬氨酸残基上, 进而传递至胞质中的磷酸转运
蛋白(Arabidopsis histidine-phosphotransfer proteins,
AHPs)上并将其激活。
1.2 磷酸转移蛋白—AHP
拟南芥基因组编码5类磷酸转移蛋白(AHP1~
AHP5), 它们含有发挥功能的保守组氨酸磷酸化位
点; 另外基因组还编码一个缺乏组氨酸磷酸化位
点的假磷酸转移蛋白(APHP1/AHP6) (Suzuki等
2000; Schaller等2008)。在细胞分裂素信号转导中,
AHPs将定位于内质网膜的细胞分裂素受体上的磷
酸信号转移到定位于细胞核的A型或B型反应调节
因子(Arabidopsis response regulators, ARRs)上。研
究表明, AHPs的表达不受自身磷酸化状态和细胞
分裂素信号的诱导, 其在细胞溶质和细胞核中的
分配率始终保持一种动态平衡(Punwani等2010;
Punwani和Kieber 2010)。功能缺失突变体分析表
明AHP1、AHP2、AHP3和AHP5为细胞分裂素信
号正调节因子且它们之间存在功能冗余性; AHP4
对细胞分裂素信号不敏感, 但在有些情况下作为
细胞分裂素信号的负调控因子发挥作用(Hutchison
等2006)。AHP6由于缺乏组氨酸磷酸化位点, 因此
不具有磷酸转移蛋白功能。酵母杂交及体外实验
表明, AHP6是磷酸信号转移的抑制因子, 不仅抑制
磷酸基团从AHKs的组氨酸残基转移到天冬氨酸
残基, 还能抑制AHP1到ARR1的磷酸传递(Bishopp
等2011)。
1.3 反应调节因子
目前在拟南芥基因组中共发现了10个A型和
11个B型ARR基因。A型ARRs根据氨基酸序列的
高度相似性可以分为5对 (DAgost ino等2000;
Schaller 2008), 反映了部分A型ARRs基因源于进化
的复制(Vision等2001; Zhang等2001); 而过表达不
同的A型ARRs基因, 即使是演化史上关系非常近的
基因例如ARR3和ARR4, 植株也会出现不同的表型
(Ren等2009)。A型ARRs只具有信号接收域而不具
有用于转录调节的信号输出域, 因此其在细胞分
裂素信号转导中起负调控作用。B型ARRs基因可
分为3个亚家族: 亚家族I包含7个成员(ARR1、
ARR2、ARR10、ARR11、ARR12、ARR14和
ARR18); 亚家族II包含2个成员(ARR13和ARR21);
亚家族III也包含2个成员(ARR19和ARR20) (Mason
等2004; Schaller等2008)。B型ARRs都具有一个保
守的信号接收域和一个大的C端延伸结构域, 在C
端延伸结构域中有保守的GARP域, B型ARRs可以
通过GARP域直接和靶基因结合并激活其转录
(Mason等2005)。
综上所述细胞分裂素的信号转导机制是: 细
胞分裂素与受体AHKs结合, 并使其磷酸化, 然后
将磷酸基团转移至胞质中的磷酸转移蛋白AHPs家
族, 磷酸化的AHPs进入细胞核将磷酸基团转移给
反应调节因子ARRs, A型ARRs负调节细胞分裂素
信号, B型ARRs激活靶基因转录进而调节细胞分
裂素下游反应, 并且B型ARRs可以激活A型ARRs
基因的转录, A型ARRs作为细胞分裂素的负调控
因子可以抑制B型ARRs的活性, 从而形成一个负
反馈调节环调控细胞分裂素信号。
2 细胞分裂素调控维管形成层发育
磷酸腺苷异戊烯基转移酶(adenosine phos-
phate-isopentenyltransferases, IPTs)是细胞分裂素生
物合成第一步的催化酶, 也是限速酶。IPTs多基因
功能缺失突变体(ipt1,3,5,7)中根和茎中的维管形
成层完全丧失, 但外源施加细胞分裂素可以使根
植物生理学报998
和茎中的维管形成层恢复, 而且有剂量效应, 暗示
细胞分裂素能促进维管形成层细胞的增殖(Matsu-
moto-Kitano等2008)。拟南芥基因组中发现9个IPT
类似基因(AtIPT1~AtIPT9)。当ipt1,3,5,7四突变体
的芽被嫁接到野生型的根上, 芽中形成层的活性
及反式玉米素型细胞分裂素的水平恢复; 类似的,
将野生型植株的芽嫁接到ipt1,3,5,7四突变体植株
的根上, 根中形成层的活性也恢复正常, 这表明芽
及根中合成大量细胞分裂素来促进整个植物形成
层的发育, 同时也表明细胞分裂素能以一种功能
相关的方式输送至芽或根中(Kieber和Schaller
2014)。
核苷化(核苷酸化)的细胞分裂素可以通过两
条途径转换成具有生物活性的自由态细胞分裂素,
近来越来越多的实验结果表明核苷化(核苷酸化)
的细胞分裂素主要通过LONELY GUY (LOG)酶直
接转换成具有生物活性的自由态细胞分裂素(Kie-
ber和Schaller 2014), 而受生长素调控的bHLH (ba-
sic Helix-Loop-Helix)转录因子是维管组织发育的
重要调控因子(De Rybel等2013)。近期研究发现
bHLH转录因子可以调控LOG基因的表达而调控
细胞分裂素信号影响维管组织发育(De Rybel等
2014; Ohashi-Ito等2014)。LONESOME HIGHWAY
(LHW)、TARGET OF MONOPTEROS5 (TMO5)及
其同源基因TMO5-LIKE1 (T5L1)属于bHLH转录
因子家族且可形成异源二聚体。LHW-TMO5通过
促进根维管组织LOG4的转录来调控细胞分裂素
的合成, 进而促进原形成层细胞的增殖(De Rybel
等2014); 与之类似, LHW-T5L通过促进根维管组
织中LOG3和LOG4的转录来调控细胞分裂素的合
成, 进而促进原形成层细胞的增殖, 同时促进AHP6
的表达抑制细胞分裂素的信号而维持木质部前体
细胞停留在不分裂阶段, 表明LHW-T5L1信号通路
将木质部前体细胞作为信号中心, 通过调控细胞
分裂素信号而促进原形成层特异细胞的增殖
(Ohashi-Ito等2014)。
组氨酸激酶CKI1 (CYTOKININ INDEPEN-
DENT1)缺乏与细胞分裂素结合的CHASE域, 当过
表达CKI1时能以不依赖细胞分裂素的方式促进细
胞增殖(Kakimoto 1996)。ahk2 ahk3双突变体中过
表达CKI1可以部分恢复形成层细胞增殖减弱的情
况, 并且降低CKI1表达会使ahk2 ahk3双突变体中
形成层细胞增殖更加缓慢, 表明CKI1可能参与细
胞分裂素的信号途径并且调控形成层细胞的增殖
(Hejátko等2009)。
在杨树形成层中, 表达细胞分裂素分解代谢
基因CKX2导致细胞分裂素浓度降低和植物径向生
长减弱(Nieminen等2008)。在拟南芥中，细胞分
裂素生物合成的异戊烯基转移酶基因的T-DNA插
入四重突变体被发现不能形成形成层, 并且茎和
根的径向生长减弱(Matsumoto-Kitano等2008)。另
外，拟南芥芽中组氨酸激酶CKI1, AHK2和AHK3
通过调控形成层细胞增殖和(或)维持形成层细胞
特性而调控维管发育(Hejátko等2009)。以上这些
研究都表明细胞分裂素是形成层发育的重要调控因
子, 其信号转导机制在植物初生生长中发挥重要作
用, 它加速形成层细胞的增殖且促进植物的次生生
长(Matsumoto-Kitano等2008; Nieminen等2008)。
3 细胞分裂素抑制木质部的形成
近期研究发现CRE1/WOL/AHK4是具有两种
不同功能的磷酸激酶, 功能依赖于与其结合的细
胞分裂素浓度水平(Mähönen等2006)。细胞分裂素
浓度高时, CRE1/WOL/AHK4主要行使磷酸化功
能; 细胞分裂素浓度低时, CRE1/WOL/AHK4主要
行使去磷酸化功能。在根的发育过程中CRE1/
WOL/AHK4是这个家族中最活跃的成员, 在wol突
变体中, 细胞分裂素和受体的结合受到了极大的
阻碍, 不仅导致根原形成层细胞特异性分化为原
生木质部, 还导致根中缺少韧皮部和后生木质部
(Mähönen等2000; Dettmer等2009)。cre1 ahk2 ahk3
三突变体、arr1 arr10 arr12三突变体、ahp1,2,3,4,5
五突变体都可表现出类似于wol突变体的表型, 这
些突变体中维管系统仅由唯一的原生木质部构成
(Higuchi等2004; Nishimura等2004; Hutchison等
2006; Yokoyama等2007; Argyros等2008), 表明细胞
分裂素除了抑制原生木质部的形成之外, 对其它
维管组织形成也是必需的。
细胞分裂素氧化酶(cytokinin oxidase/dehydro-
genase, CKX)首先是在玉米中发现的, 能特异的降
解细胞分裂素类异戊二烯侧链的不饱和键, 拟南
芥中有7种细胞分裂素氧化酶(CKX1~CKX7), 具有
不同的亚细胞定位和底物专一性。CKX7是唯一
韩惠宾等: 细胞分裂素参与植物维管系统发育的信号转导研究进展 999
在胞质定位的细胞分裂素氧化酶, CKX7过表达植
株中, 由于CKX7的表达量升高导致细胞分裂素浓
度下降使CRE1/WOL/AHK4主要行使去磷酸化功
能而负调控细胞分裂素信号通路, 最终植株表现
出类似wol突变体的表型(Köllmer等2014)。
研究表明wol突变体的表型能被AHP6功能缺
失突变体抑制。细胞分裂素负调控原生木质部的
形成 , 而AHP6负调控细胞分裂素的信号 , 表明
AHP6对原生木质部的形成起正调控作用(图1); 另
一方面, 细胞分裂素的信号负调控AHP6表达的区
域, 因此提出了一种假说: 认为在早期胚胎发育中
细胞系增殖和分化的平衡调控维管系统发育
(Mähönen等2006)。根中的生长素诱导AHP6的表
达, 此为生长素下调细胞分裂素敏感性的一种机
制(Bishopp等2011), 与胚根中生长素诱导A型ARRs
的机理相似。在基底细胞系中, 生长素通过直接
激活A型ARRs基因ARR7和ARR15来拮抗细胞分裂
素信号的输出, 从而抑制细胞分裂素信号(Müller
和Sheen 2008)。
细胞分裂素和生长素在调控木质部发育中具
有相互作用(图1), AHP6介导细胞分裂素和生长素
形成反馈调节环(Bishopp等2011)。拟南芥根维管
系统中, 分化为原生木质部的细胞具有高的生长
素和低的细胞分裂素信号, 而原形成层细胞中则
具有高的细胞分裂素和低的生长素信号。一个相
互抑制的机制被提出: 原形成层细胞中高的细胞
分裂素信号促进PINs表达和PIN蛋白的横向定位,
这种依赖于细胞分裂素的PIN活动迫使来自原形
成层细胞中的生长素横向流向分生组织细胞, 这
些分生组织细胞将分化为原生木质部, 而增加的
生长素信号又能促进AHP6的转录, 反过来抑制细
胞分裂素的信号(图1) (Bishopp等2011)。原生木质
部的正常形成依赖细胞分裂素负反馈调节环, 在
此反馈调节中AHP6发挥关键作用, AHP6使ARR15
局限在根的维管组织中表达, 形成一种空间特异
的方式下调细胞分裂素的信号促使原生木质部的
形成(Mähönen等2006)。细胞分裂素也调控发育中
的维管组织中PIN蛋白的水平, 表明生长素和细胞
分裂素的相互调节在维管系统发育中发挥重要作
用(Bishopp等2011)。在拟南芥根的分生组织中, 一
方面, B型ARRs (ARR1和ARR12)抑制SHY2/IAA3表
达, 另一方面SHY2/IAA3抑制PIN表达而且反馈抑
制细胞分裂素生物合成基因表达, 生长素也抑制
SHY2/IAA3的表达(Dello Ioio等2008; Ruzicka等
2009; Jones等2010)。
图1 细胞分裂素参与调控维管发育模式图
Fig.1 A schematic illustration of cytokinin regulating
vascular development
参考Delay等(2013)一文。
植物生理学报1000
FUMONISIN B1-RESISTANT (eIF5A)作为一
个高度保守的管家基因家族在植物的生长发育中
起着关键作用, 拟南芥基因组中包含3个eIF5A基
因, eIF5A-1、eIF5A-2和eIF5A-3; eIF5A-2也被称作
FUMONISIN B1-RESISTANT12 (FBR12), 研究发现
FBR12在细胞分裂素介导的根原生木质部发育中
具有调控作用, 因为fbr12突变体原生木质部发育
有缺陷, 表现出类似于wol突变体的表型。进一步
研究表明FBR12和CRE1及AHP1形成蛋白复合体,
FBR12通过稳定FBR12-AHP1复合物来加强磷酸
化作用且负调控AHP6、ARR15和ARR16的表达以
此正调控细胞分裂素信号进而抑制木质部的形成
(图1), 而细胞分裂素则促进FBR12从CRE1-AHP1-
FBR12复合体中释放(Ren等2013)。
移动的GRAS家族转录因子SHORT-ROOT
(SHR)在调控维管组织发育中具有重要作用(Yu等
2010; Gardiner等2011)。细胞分裂素水平在shr突
变体中升高且SHR直接调节在原生木质部中表达
的CKX7活性, SHR使细胞处于低细胞分裂素状态
进而促进木质部形成。另外, 当SHR被破坏或者外
源使用细胞分裂素时, 细胞中低的细胞分裂素状
态被打破, 结果高水平的细胞分裂素抑制木质部
的形成, 因此SHR通过调节细胞分裂素的体内平衡
来调控维管系统发育(Cui等2011)。
CLE (CLAVATA3/endosperm surrounding re-
gion-related)多肽家族中的CLE10多肽通过和受体
CLV2或CRN/SOL2结合抑制ARR5和ARR6的表达
从而激活细胞分裂素信号抑制根原生木质部的形
成(图1), arr5和arr6单突变体中初生根和侧根中原
生木质部形成不受影响, 但在arr5 arr6双突变体的
侧根中原生木质部的形成表现出缺陷。根维管发
育过程中, ARR10和ARR12是关键的转录因子, 在
arr10 arr12突变体中, 细胞分裂素不能抑制原生木
质部的分化, 而且CLE10多肽处理arr10 arr12突变
体后也不能抑制原生木质部的形成, 表明 ARR10
和ARR12在CLE多肽介导的木质部分化中是必需的
(Hirakawa等2011; Kondo等2011; Kondo等2014)。
CLE10多肽与受体CLV2、CRN/SOL2结合,
抑制ARR5和ARR6的表达而激活细胞分裂素信号,
抑制根初生木质部的发育; 生长素促进AHP6的表
达, AHP6抑制细胞分裂素信号而促进初生木质部
的发育; FBR12和CRE1及AHP1形成蛋白复合体,
负调控AHP6的表达并正调控细胞分裂素信号, 进
而抑制木质部的形成。根的示意图来自Delay等。
4 结语——问题与展望
综上所述, 近年来人们对细胞分裂素的信号
转导机制已有了深入的了解, 对细胞分裂素参与
调控维管系统发育的分子机制有了长足的进展。
但目前仍有一些重要的问题亟待解决。例如, 细
胞分裂素的信号转导是其发挥作用的分子基础,
细胞分裂素通过激活靶基因的转录调控维管系统
的发育, 如何鉴定这些靶基因及其下游元件？目
前已经初步了解在维管系统发育中细胞分裂素和
生长素及CLE多肽存在相互作用, 但具体互作机制
仍有待于进一步研究; 是否还存在着其它未知关
键基因也参与了细胞分裂素信号途径并且调控维
管组织发育？它们的作用机制又是什么？以上这
些问题的解答, 不但可以丰富人们对细胞分裂素
调节维管系统发育的认识, 也将有助于对细胞分
裂素的分子作用机制有更深的了解。目前有关维
管系统发育的研究大多以模式植物拟南芥为实验
材料, 对木本植物维管系统发育的分子机制还知
之甚少, 主要是因为林木世代周期长, 形体大, 维
管系统的发育远比拟南芥复杂。相信随着遗传学
研究的不断深入, 丰富的突变体资源, 以及功能基
因组学和生物信息学的广泛应用, 这些问题将会
逐一得到解答, 并为调控次生维管系统的发育奠
定基础, 最终实现改良林木材性的目标。
参考文献
宋东亮, 沈君辉, 李来庚(2010). 植物维管系统形成的调节机制. 植
物生理学通讯, 46 (5): 411~422
Aloni R, Aloni E, Langhans M, Ullrich CI (2006). Role of cytokinin
and auxin in shaping root architecture: regulating vascular differ-
entiation, lateral root initiation, root apical dominance and root
gravitropism. Ann Bot, 97: 883~893
Anantharaman V, Aravind L (2001). The CHASE domain: a predicted
ligand-binding module in plant cytokinin receptors and other
eukaryotic and bacterial receptors. Trends Biochem Sci, 26:
579~582
Argyros RD, Mathews DE, Chiang YH, Palmer CM, Thibault DM,
Etheridge N, Argyros DA, Mason MG, Kieber JJ, Schaller GE
(2008). Type B response regulators of Arabidopsis play key roles
in cytokinin signaling and plant development. Plant Cell, 20:
2102~2116
Bishopp A, Help H, El-Showk S, Weijers D, Scheres B, Friml J, Ben-
韩惠宾等: 细胞分裂素参与植物维管系统发育的信号转导研究进展 1001
ková E, Mähönen A, Helariutta Y (2011). A mutually inhibitory
interaction between auxin and cytokinin specifies vascular pat-
tern in roots. Curr Biol, 21: 917~926
Cheung J, Hendrickson WA (2010). Sensor domains of two compo-
nent regulator systems. Curr Opin Microbiol, 13 (2): 116~123
Cui H, Hao Y, Kovtun M, Stolc V, Deng XW, Sakakibara H, Kojima
M (2011). Genome-wide direct target analysis reveals a role for
SHORT-ROOT in root vascular patterning through cytokinin ho-
meostasis. Plant Physiol, 157: 1221~1231
D’Agostino IB, Deruère J, Kieber JJ (2000). Characterization of the
response of the Arabidopsis response regulator gene family to
cytokinin. Plant Physiol, 124 (4): 1706~1717
De Rybel B, Möller B, Yoshida S, Grabowicz I, Barbier de Reuille
P, Boeren S, Smith RS, Borst JW, Weijers D (2013). A bHLH
complex controls embryonic vascular tissues establishment and
indeterminate growth in Arabidopsis. Dve Cell, 24 (4): 426~437
De Rybel B, Adibi M, Breda AS, Wendrich JR, Smit ME, Novák O,
Yamaguchi N, Yoshida S, Van Isterdael G, Palovaara J et al
(2014). Integration of growth and patterning during vascular tis-
sue formation Arabidopsis. Science, 345 (1255215): 1~8
Delay C, Imin N, Djordjevic MA (2013). Regulation of Arabidopsis
root development by small signaling peptides. Front Plant Sci, 4:
352
Dello Ioio R, Nakamura K, Moubayidin L, Perilli S, Taniguchi M,
Morita MT, Aoyama T, Costantino P, Sabatini S (2008). A genet-
ic framework for the control of cell division and differentiation
in the root meristems. Science, 322 (5906): 1380~1384
Furuta KM, Hellmann E, Helariutta Y (2014). Molecular control of
cell specification and cell differentiation during procambial de-
velopment. Plant Biol, 65:607~638
Gardiner J, Donner TJ, Scarpella E (2011). Simultaneous activation
of SHR and ATHB8 expression defines switch to preprocambial
cell state in Arabidopsis leaf development. Dev Dyn, 240 (1):
261~270
Hejátko J, Ryu H, Kim GT, Dobesová R, Choi S, Choi SM, Soucek P,
Horák J, Pekárová B, Palme K, et al (2009). The histidine kinas-
es CYTOKININ-INDEPENDENT1 and ARABIDOPSIS HISTI-
DINE KINASE2 and 3 regulate vascular tissue development in
Arabidopsis shoots. Plant Cell, 21: 2008~2021
Helariutta Y, Fukaki H, Wysocka-Diller J, Nakajima K, Jung J, Sena
G, Hauser MT, Benfey PN (2000). The SHORT-ROOT gene
controls radial patterning of the Arabidopsis root through radial
signaling. Cell, 101: 555~567
Heyl A, Schmülling T (2003). Cytokinin signal perception and trans-
duction. Curr Opin Plant Biol, 6: 480~488
Heyl A, Wulfetange K, Pils B, Nielsen N, Romanov GA, Schmülling
T (2007). Evolutionary proteomics identifies amino acids essen-
tial for ligand-binding of the cytokinin receptor CHASE domain.
BMC Evol Biol, 7: 62
Higuchi M, Pischke MS, Mähönen AP, Miyawaki K, Hashimoto Y,
Seki M, Kobayashi M, Shinozaki K, Kato T, Tabata S et al (2004).
In planta functions of the Arabidopsis cytokinin receptor family.
Proc Natl Acad Sci USA, 101: 8821~8826
Hirakawa Y, Kondo Y, Fukuda H (2011). Establishment and mainte-
nance of vascular cell communities through local signaling. Curr
Opin Plant Biol, 14: 17~23
Hutchison CE, Li J, Argueso C, Gonzalez M, Lee E, Lewis MW,
Maxwell BB, Perdue TD, Schaller GE, Alonso JM et al (2006).
The Arabidopsis histidine phosphotransfer proteins are redun-
dant positive regulators of cytokinin signaling. Plant Cell, 18:
3073~3087
Hwang I, Sakakibara H (2006). Cytokinin biosynthesis and percep-
tion. Physiol Plantarum,126: 528~538
Inoue T, Higuchi M, Hashimoto Y, Seki M, Kobayashi M, Kato T, Ta-
bata S, Shinozaki K, Kakimoto T (2001). Identification of CRE1
as a cytokinin receptor from Arabidopsis. Nature, 409 (6823):
1060~1063
Jones B, Gunneras SA, Petersson SV, Tarkowski P, Graham N, May S,
Dolezal K, Sandberg G, Ljung K (2010). Cytokinin regulation of
auxin synthesis in Arabidopsis involves a homeostatic feedback
loop regulated via auxin and cytokinin signal transduction. Plant
Cell, 22: 2956~2969
Kakimoto T (1996). CKI1, a histidine kinase homolog implicated in
cytokinin signal transduction. Science, 274 (5289): 982~985
Kakimoto T (2003). Perception and signal transduction of cytokinins.
Annu Rev Plant Biol, 54: 605~627
Kieber JJ, Schaller GE (2014). Cytokinins. The Arabidopsis Book,
e0168. doi: 10.1199/tab.0168
Köllmer I, Novák O, Strnad M, Schmülling T, Werner T (2014).
Overexpression of the cytosolic cytokinin oxidase/dehydroge-
nase (CKX7) from Arabidopsis causes specific changes in root
growth and xylem differentiation. Plant J, 78: 359~371
Kondo Y, Hirakawa Y, Kieber JJ, Fukuda H (2011). CLE peptides can
negatively regulate protoxylem vessel formation via cytokinin
signaling. Plant Cell Physiol, 52 (1): 37~48
Kondo Y, Tamaki T, Fukuda H (2014). Regulation of xylem cell fate.
Front Plant Sci, 5: 315
Mähönen AP, Bishopp A, Higuchi M, Nieminen KM, Kinoshita K,
Törmäkangas K, Ikeda Y, Oka A, Kakimoto T, Helariutta Y
(2006). Cytokinin signaling and its inhibitor AHP6 regulate cell
fate during vascular development. Science, 311: 94~98
Mähönen AP, Bonke M, Kauppinen L, Riikonon M, Benfey P, Helar-
iutta Y (2000). A novel two-component hybrid molecule reg-
ulates vascular morphogenesis of the Arabidopsis root. Genes
Dev, 14: 2938~2943
Mähönen AP, Higuchi M, Törmäkangas K, Miyawaki K, Pischke MS,
Sussman MR, Helariutta Y, Kakimoto T (2006). Cytokinins reg-
ulate a bidirectional phosphorelay network in Arabidopsis. Curr
Biol, 16: 1116~1122
Mason MG, Li J, Mathews DE, Kieber JJ, Schaller GE (2004). Type-B
response regulators display overlapping but distinct expression
patterns in Arabidopsis. Plant Physiol, 135 (2): 927~937
Mason MG, Mathews DE, Argyros DA, Maxwell BB, Kieber JJ,
Alonso JM, Ecker JR, Schaller GE (2005). Multiple type-B re-
sponse regulators mediate cytokinin signal transduction in Ara-
bidopsis. Plant Cell, 17: 3007~3018
Matsumoto-Kitano M, Kusumoto T, Tarkowski P, Kinoshita-Tsujimu-
ra K, Václavíková K, Miyawaki K, Kakimoto T (2008). Cyto-
植物生理学报1002
kinins are central regulators of cambial activity. Proc Natl Acad
Sci USA, 105: 20027~20031
Milhinhos A, Miguel CM (2013). Hormone interactions in xylem de-
velopment: a matter of signals. Plant Cell Rep, 32: 867~883
Müller B, Sheen J (2008). Cytokinin and auxin interaction in root
stem-cell specification during early embryogenesis. Nature, 453
(7198): 1094~1097
Nakajima K, Sena G, Nawy T, Benfey PN (2001). Intercellular move-
ment of the putative transcription factor SHR in root patterning.
Nature, 413 (6853): 307~311
Nieminen K, Immanen J, Laxell M, Kauppinen L, Tarkowski P,
Dolezal K, Tähtiharju S, Elo A, Decourteix M, Ljung K et al
(2008). Cytokinin signaling regulates cambial development in
poplar. Proc Natl Acad Sci USA, 105: 20032~20037
Nishimura C, Ohashi Y, Sato S, Kato T, Tabata S, Ueguchi C (2004).
Histidine kinase homologs that act as cytokinin receptors possess
overlapping functions in the regulation of shoot and root growth
in Arabidopsis. Plant Cell, 16: 1365~1377
Ohashi-Ito K, Saegusa M, Iwamoto K, Oda Y, Katayama H, Kojima M,
Sakakibara H, Fukuda H (2014). A bHLH complex activates vas-
cular cell division via cytokinin action in root apical meristem.
Curr Biol, 24: 2053~2058
Pas J, von Grotthuss M, Wyrwicz LS, Rychlewski L, Barciszewski J
(2004). Structure prediction, evolution and ligand interaction of
CHASE domain. FEBS Lett, 576: 287~290
Punwani JA, Hutchison CE, Schaller GE, Kieber JJ (2010). The sub-
cellular distribution of the Arabidopsis histidine phosphotrans-
fer proteins is independent of cytokinin signaling. Plant J, 62:
473~482
Punwani JA, Kieber JJ (2010). Localization of the Arabidopsis histi-
dine phosphotransfer proteins is independent of cytokinin. Plant
Signal Behav, 5: 896~898
Ren B, Chen QG, Hong SL, Zhao WM, Feng J, Feng HZ, Zuo JR
(2013). The Arabidopsis eukaryotic translation initiation factor
eIF5A-2 regulates root protoxylem development by modulating
cytokinin signaling. Plant Cell, 25: 3841~3857
Ren B, Liang Y, Deng Y, Chen QG, Zhang J, Yang XH, Zuo JR (2009).
Genome-wide comparative analysis of type-A Arabidopsis re-
sponse regulator genes by overexpression studies reveals their
diverse roles and regulatory mechanisms in cytokinin signaling.
Cell Res, 19: 1178~1190
Ruzicka K, Simásková M, Duclercq J, Petrásek J, Zazímalová E, Si-
mon S, Friml J, Van Montagu MCE, Benková E (2009). Cytoki-
nin regulates root meristems activity via modulation of the polar
auxin transport. Proc Natl Acad Sci USA, 106:4284~4289
Schaller GE, Kieber JJ, Shiu SH (2008). Two-component signaling
elements and histidyl-aspartyl phosphorelays. The Arabidopsis
Book, e0112. doi: 10.1199/tab.0112
Schaller GE, Shiu S-H, Armitage JP (2011). Two-component systems
and their co-option for eukaryotic signal transduction. Curr Biol,
21: R320~R330
Suzuki T, Miwa K, Ishikawa K, Ishikawa K, Yamada H, Aiba H,
Mizuno T (2001). The Arabidopsis sensor His-kinase, AHK4,
can respond to cytokinins. Plant Cell Physiol, 42 (2): 107~113
Suzuki T, Zakurai K, Imamura A, Nakamura A, Ueguchi C, Mizuno T
(2000). Compilation and characterization of histidine-containing
phosphotransmitters implicated in His-to-Asp phosphorelay in
plants: AHP signal transducers of Arabidopsis thaliana. Biosci
Biotechnol Biochem, 64 (11): 2482~2485
Ueguchi C, Koizumi H, Suzuki T, Mizuno T (2001). Novel family of
sensor histidine kinase genes in Arabidopsis thaliana. Plant
Cell Physiol, 42 (2): 231~235
Ueguchi C, Sato S, Kato T, Tabata S (2001). The AHK4 gene involved
in the cytokinin-signlaing pathway as a direct receptor molecule
in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol, 42 (7): 751~755
Vision TJ, Brown DG, Tanksley SD (2001). The origins of genomic
duplications in Arabidopsis. Science, 290 (5499): 2114~2117
Yamada H, Suzuki T, Terada K, Takei K, Ishikawa K, Miwa K, Ya-
mashino T, Mizuno T (2001). The Arabidopsis AHK4 histidine
kinase is a cytokinin-binding receptor that transduces cytoki-
nin signals across the membrane. Plant Cell Physiol, 42 (9):
1017~1023
Yokoyama A, Yamashino T, Amano Y, Tajima Y, Imamura A, Saka-
kibara H, Mizuno T (2007). Type-B ARR transcription factors,
ARR10 and ARR12, are implicated in cytokinin-mediated regu-
lation of protoxylem differentiation in roots of Arabidopsis thali-
ana. Plant Cell Physiol, 48 (1): 84~96
Yu NI, Lee SA, Lee MH, Heo JO, Chang KS, Lim J (2010). Char-
acterization of SHORT-ROOT function in the Arabidopsis root
vascular system. Mol Cells, 30 (2): 113~119
Zhang L, Gaut BS, Vision TJ (2001). Gene duplication and evolution.
Science, 293 (5535): 1551