全 文 ：中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 42 卷 第 8 期 2011 年 8 月

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小檗碱对兔血脂代谢及维生素 D 受体和胰岛素诱导基因 2 基因表达的影响
罗 映，金 磊，何 琦，周岐新，杨俊霞*
重庆医科大学 药理学教研室 重庆市生物化学与分子药理学重点实验室，重庆 400016
摘 要：目的 研究小檗碱对高脂模型兔血脂代谢的影响，并探讨其调血脂作用是否与维生素 D 受体（vitamin D receptor，
VDR）、胰岛素诱导基因 2（insulin-induced gene 2，Insig-2）的表达变化有关。方法 雄性新西兰大耳白兔 40 只随机分为对
照组、模型组、阳性药非诺贝特（30 mg/kg）组和小檗碱低、高剂量（28、112 mg/kg）组。兔喂饲高脂饲料 8 周建立高脂
模型，给药 8 周后测定各组兔血清中总胆固醇（TC）、三酰甘油（TG）、低密度脂蛋白-胆固醇（LDL-C）、高密度脂蛋白-
胆固醇（HDL-C）、载脂蛋白 A1（ApoA1）、载脂蛋白 B（ApoB）和脂蛋白 a（LPa）等指标的水平。RT-PCR 法检测脂肪组
织中 VDR 和 Insig-2 基因表达的变化。结果 与对照组比较，模型组兔血清 TC、TG、LDL-C、ApoB 及 LPa 水平明显升高
（P＜0.05），而 ApoA1 水平则明显降低（P＜0.05）；经小檗碱处理后，兔血清中 TC、TG、LDL-C、ApoB 及 LPa 的水平较
模型组显著降低（P＜0.05），同时 ApoA1 水平则明显升高（P＜0.05）；RT-PCR 检测结果显示，小檗碱干预后兔脂肪组织中
VDR、Insig-2 mRNA 的表达较模型组显著升高（P＜0.05），且低剂量小檗碱的效果更明显。结论 小檗碱具有明显的调血
脂作用，其机制可能是通过上调脂肪组织 VDR 和 Insig-2 mRNA 表达来实现的。
关键词：小檗碱；调血脂；维生素 D 受体；胰岛素诱导因子 2；基因表达
中图分类号：R285.5；R972.6 文献标志码：A 文章编号：0253 - 2670(2011)08 - 1566 - 05
Effects of berberine on lipid metabolism and vitamin D receptor as well as
insulin-induced gene 2 gene expression of rabbits
LUO Ying, JIN Lei, HE Qi, ZHOU Qi-xin, YANG Jun-xia
Department of Pharmacology, Chongqing Key Laboratory of Biochemistry and Molecular Pharmacology, Chongqing Medical
University, Chongqing 400016, China
Abstract: Objective To investigate the effects of berberine on lipids metabolism of hyper-lipidemic rabbits and to explore whether its
mechanism was involved in the vitamin D receptor (VDR) gene and insulin-induced gene 2 (Insig-2) gene expressions in adipose.
Methods Forty male New Zealand white rabbits were randomly divided into five groups: normal diet (ND) , high-fat diet (HFD);
high-fat diet + pretreatments of either Fenofibrate (30 mg/kg) or berberine low dose (28 mg/kg, BLD), and berberine high dose (112
mg/kg, BHD) groups. The serum TC, TG, LDL-C, HDL-C, ApoA1, ApoB, and LPa in each different treated rabbit group were
determined after 8-week administration. The mRNA expressions of VDR and Insig-2 in adipose tissue were quantified by RT-PCR.
Results Compared with normal diet group, the serum TC, TG, LDL-C, ApoB, and LPa in high fat diet group obviously elevated (P <
0.05), while ApoA1 obviously descend (P < 0.05). Compared with the high fat diet group, the levels of serum TC, TG, LDL-C, ApoB,
and LPa in berberine treated group were significantly decreased (P < 0.05), while ApoA1 was elevated obviously (P < 0.05). The result
of RT-PCR demonstrated that the mRNA expressions of VDR and Insig-2 in high fat diet group were significantly higher than those of
the normal diet group (P < 0.05), and the VDR and Insig-2 mRNA expressions were significantly up-regulated by berberine (P < 0.05),
especially in BLD. Conclusion Berberine could significantly decrease the levels of blood lipids of the hyperlipidemic rabbits, the
mechanism may be related to elevating the expressions of VDR and Insig-2 gene.
Key words: berberine; hypolipidemic; vitamin D receptor (VDR); insulin-induced gene 2 (Insig-2); gene expression

小檗碱（berberine）是毛茛科植物黄连 Coptis
Chinensis Franch. 中的主要有效成分，为异喹啉类
生物碱，又名黄连素，多年来临床上一直作为清热
解毒和抗感染药，用于治疗肠道感染。近年来，随

收稿日期：2010-10-23
基金项目：国家自然科学基金资助项目（30600812）
作者简介：罗 映（1977—），女，重庆人，讲师，硕士研究生，主要从事中药药理学与神经药理学研究。
Tel: 13330258173 E-mail: wolying@yahoo.com.cn
*通讯作者 杨俊霞 Tel: (023)68485070 E-mail: yangjunxia1234@126.com
中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 42 卷 第 8 期 2011 年 8 月

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着医学的不断发展和药理研究的不断深入，小檗碱
的多种药理作用被揭示出来，如抗菌、抗肿瘤、抗
心律失常、扩张冠状血管、调血脂[1]、降血糖[2]、
改善胰岛素抵抗[3]、神经保护[4]、抗肿瘤[5-6]、改善
充血性心力衰竭等。小檗碱在调节血脂代谢方面被
广泛研究，但其作用机制目前尚未完全明了。本实
验通过研究小檗碱对高脂血症兔血脂及血清中载脂
蛋白 A1（apolipoprotein A，ApoA1）和载脂蛋白 B
（apolipoprotein B，ApoB）、脂蛋白 a（lipoprotein a，
LPa）的影响以及脂肪组织维生素 D 受体（vitamin D
receptor，VDR）基因、胰岛素诱导基因 2（insulin-
induced gene 2，Insig-2）mRNA 表达水平的变化，
深入研究小檗碱调节血脂的作用机制。
1 材料与方法
1.1 动物
清洁级新西兰大耳白兔 40 只，雄性，体质量
2.0～2.2 kg，由重庆医科大学实验动物中心提供，
医学动物合格证号：SCXK（渝）2007-0003。
1.2 药品与试剂
小檗碱购于四川鸿鸣植物制品有限公司，质
量分数≥97%，批号 080626；非诺贝特购于河南开
封制药有限公司，质量分数≥98%，批号 080527；
RNA 提取试剂 RNAiso Plus 与荧光 RT-PCR 试剂盒
购于 TaKaRa 公司；PCR 引物由上海生工生物有限
公司设计并合成。ApoA1 和 ApoB 测定试剂盒购于
浙江伊利康生物技术有限公司。
1.3 分组及模型制备[7]
新西兰大耳白兔 40 只，单笼饲养，自由摄食及
饮水。以基础饲料适应性喂养 1 周后，随机选取 8
只作为对照组，以基础饲料喂养；其余 32 只给予高
脂饲料（每 10 kg 基础饲料添加 150 g 胆固醇、500 g
猪油、1 kg 鸡蛋）喂养。高脂饲料喂养 8 周后随机
分为 4 组（每组 8 只）：模型组，以高脂饲料喂养；
阳性药非诺贝特组，喂饲高脂饲料，ig 给予非诺贝
特 30 mg/(kg·d)；小檗碱低、高剂量组喂饲高脂饲料，
分别 ig 给予小檗碱 28、112 mg/(kg·d)[7]。各组继续
喂养 8 周。实验中每周称动物体质量 1 次。
1.4 生化指标的检测
于实验第 16 周末，兔禁食 12 h 后，耳缘静脉
取血，立即分离血清，测定血清总胆固醇（TC）、
三酰甘油（TG）、低密度脂蛋白-胆固醇（LDL-C）、
高密度脂蛋白-胆固醇（HDL-C）、ApoA1、ApoB、
LPa 水平。TC、TG、LDL-C、HDL-C、ApoA1、
ApoB 均采用奥林巴斯 AU—400 全自动生化分析仪
检测。LPa 采用酶联免疫法测定，按说明书方法进行。
1.5 RT-PCR法检测脂肪组织VDR和 Insig-2基因
表达
取兔肾周脂肪组织在液氮下研磨，按 RNAiso
Plus 试剂说明书抽提总 RNA，利用紫外分光光度计
定量并计算 A260/A280值，用琼脂糖凝胶电泳检测其质
量以确保 RNA 的完整性。反转录体系组成为：5×
PrimeScriptTM 缓冲液 2 μL，PrimeScriptTM 逆转录
酶 I 0.5 μL，Oligo dT 引物 0.5 μL，随机引物 0.5
μL，总 RNA 2 μL（300 ng），用无 RNase 酶水补足
至 10 μL，混匀。反转录条件为：37 ℃，15 min；
85 ℃，5 s 终止反应。VDR 基因上游引物：
5’-CTGACGGATGAGGAGGTGC-3’，下游引物：
5’-GTAGGGTCGTAGGTCTTGTGG-3’；Insig-2 基
因上游引物：5’-TGGACTGTGGTGGACTTT-3’，下
游引物： 5’-TGTTTCCCATTGTTATGC-3’；内参
β-actin 基因上游引物：5’-CGAGATCGTGCGGGAC-
AT-3’，下游引物：5’-AGGAAGGAGGGCTGGAA-
CA-3’。PCR 反应体系（25 μL）为：SYBR Rremix Ex
TaqTM II 12.5 μL，上下游引物（10 μmol/L）各 1 μL，
cDNA 2 μL，灭菌蒸馏水 8.5 μL，混匀。IQ5 实时
PCR 检测系统（美国 Biorad）扩增，反应条件为：
95 ℃，预变性 5 s；95 ℃，5 s；55 ℃，30 s；72 ℃，
30 s；循环 40 次。反应结束后自动生成溶解曲线，
结果以 Ct 值表示。相对定量采用比较 Ct 值法，以
公式 F＝2−ΔΔCt 来计算各处理组和普通饲料组之间
目的基因的表达差异。
1.6 统计学处理
数据用 sx ± 表示，采用 SPSS 13.0 软件进行统
计分析，先进行单因素方差分析，多组间差异两两
相关比较用 SNK 检验。
2 结果
2.1 小檗碱对高脂模型兔血清 TC、TG、LDL-C、
HDL-C 的影响
由表 1 可见，摄食高脂饲料 16 周末，模型组兔
TC、TG、LDL-C 水平均显著高于对照组（P＜0.05），
而 HDL-C 变化不明显，表明高脂模型复制成功。
与模型组相比，低剂量小檗碱组兔血清 TC、TG、
LDL-C 水平均显著降低（P＜0.05），而非诺贝特组
和小檗碱高剂量组仅 TG 水平显著降低（P＜0.05）。
2.2 小檗碱对高脂模型兔血清 ApoA1、ApoB、LPa
的影响
中草药 Chinese Traditional and Herbal Drugs 第 42 卷 第 8 期 2011 年 8 月

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由表 2 可见，与对照组比较，模型组兔血清
ApoA1 显著降低（P＜0.05），ApoB、LPa 显著升高
（P＜0.05）。与模型组比较，小檗碱低、高剂量均能
显著提高血清中 ApoA1 水平（P＜0.05），非诺贝特
组 ApoA1 水平也显著升高（P＜0.05）；小檗碱低剂
量还显著降低血清中 ApoB 和 LPa 水平（P＜0.05），
而高剂量小檗碱与非诺贝特对这 2 个指标的影响不
如低剂量小檗碱明显。
表 1 小檗碱对高脂模型兔血脂的影响 ( 8=± n , sx )
Table 1 Effects of berberine on blood lipid of hyperlipidemic rabbits ( 8=± n , sx )
组 别 剂量/(mg·kg−1) TC/(mmol·L−1) TG/(mmol·L−1) LDL-C/(mmol·L−1) HDL-C/(mmol·L−1)
对照 － 1.06±0.23 0.31±0.05 0.73±0.21 0.25±0.13
模型 － 43.72±1.04* 9.83±0.78* 41.86±1.01* 0.27±0.15
小檗碱 28 36.23±0.64# 1.45±1.00# 35.65±0.78# 0.27±0.15
112 43.06±1.11 3.97±0.56# 41.37±1.12 0.36±0.15
非诺贝特 30 42.07±1.14 4.00±0.59# 41.00±1.13 0.30±0.14
与对照组比较：*P＜0.05 与模型组比较：#P<0.05，表 2 同
*P<0.05 vs control group #P<0.05 vs model group，table 2 is same
表 2 小檗碱对高脂模型兔血清中 ApoA1、ApoB 及 LPa 水平的影响 ( 8=± n , sx )
Table 2 Effects of berberine on ApoA1, ApoB, and LPa in serum of hyperlipidemic rabbits ( 8=± n , sx )
组 别 剂量/(mg·kg−1) ApoA1/(mmol·L−1) ApoB/(mmol·L−1) LPa/(mmol·L−1)
对照 － 0.11±0.01 0.05±0.02 2.02±0.22
模型 － 0.08±0.03* 0.46±0.13* 2.63±0.34*
小檗碱 28 0.14±0.03# 0.32±0.06# 2.24±0.15#
112 0.15±0.04# 0.44±0.10 2.48±0.26
非诺贝特 30 0.16±0.02# 0.41±0.11 2.37±0.37

2.3 小檗碱对高脂模型兔脂肪组织 VDR 和 Insig-2
mRNA 表达的影响
以对照组 VDR 和 Insig-2 mRNA 表达水平为 1
进行比较，模型组 VDR mRNA 表达显著高于对照
组（P＜0.05）；而非诺贝特组、小檗碱低剂量组 VDR
mRNA 水平均显著高于模型组（P＜0.05），小檗碱高
剂量组VDR mRNA 水平与模型组比较无显著差异。
模型组 Insig-2 mRNA 表达显著高于对照组（P＜
0.05）；而非诺贝特、小檗碱低剂量组 Insig-2 mRNA
水平均显著高于模型组（P＜0.05），小檗碱高剂量
组 Insig-2 mRNA 水平与模型组比较无显著变化。结
果见图 1。
3 讨论
小檗碱调血脂功效备受关注，但作用机制仍不
清楚，目前研究主要集中在其促进低密度脂蛋白受
体（LDL-R）的表达方面[8]。本实验以新西兰大耳
白兔为研究对象，采用喂饲高脂饲料的方法制备高
血脂模型，给予阳性药非诺贝特和高、低剂量小檗
碱干预，通过测定家兔血清中 TC、TG、LDL-C、
HDL-C、ApoA1、ApoB、LPa 的量来观察小檗碱的
调血脂作用。

与对照组比较：*P＜0.05 与模型组比较：#P<0.05
*P<0.05 vs control group #P<0.05 vs model group
图 1 小檗碱对高脂模型兔脂肪组织 VDR 和 Insig-2
mRNA 表达的影响 ( 8=± n , sx )
Fig. 1 Effects of berberine on VDR and Insig-2 mRNA
expression in adipose tissue of hyperlipidemic
rabbis ( 8=± n , sx )
ApoA1 是 HDL 的最主要成分，其功能是与磷
脂结合形成新生 HDL，促进 HDL 摄取外周组织胆
固醇；在肝脏表面介导 HDL 与其受体的作用，促
进 HDL 将外周组织胆固醇逆向转运至肝脏进行代
谢；作为卵磷脂胆固醇酰基转移酶的主要激活剂，
促进胆固醇酯化；从而在从外周组织至肝脏代谢的
对照 模型 非诺贝特 28 112
#
#
#
#
F
值

10
8
6
4
2
0
小檗碱/(mg·kg−1)
VDR
Insig-2
*
*
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胆固醇逆向转运过程中发挥着关键作用，与动脉粥
样硬化呈负相关[9]。ApoB 是 LDL-C 和极低密度脂
蛋白-胆固醇（VLDL-C）的主要载脂蛋白成分，参
与胆固醇和 TG 的代谢，作为 LDL 受体的专一性配
体，与 LDL 受体相互作用，促使 LDL 在血管内皮
下大量堆积并被氧化修饰，进而促进动脉粥样硬化
的形成和发展。目前研究表明，同 TC 分析比较，
ApoB 分析具有更好的可靠性和可重复性，是预测
动脉硬化性心脑血管疾病颇具价值的指标[9]。
LPa 结构类似 LDL，但 TG 的量较高，含两类
载脂蛋白，即 ApoA 和 ApoB100。LPa 与纤溶酶原
高度同源，在纤溶系统多个环节发挥作用，促进动
脉粥样硬化疾病的发展，目前已有足够证据表明
LPa 是动脉硬化性心脑血管病的独立危险因素[10]。
本实验结果显示，在模型组中，兔血清中 TC、TG、
LDL-C 以及 ApoB、LPa 的水平显著升高，而 ApoA1
则显著降低；经小檗碱干预后能显著降低高脂饮食
诱导的兔血清 TC、TG、LDL-C 的水平，而显著升
高 ApoA1 水平，且低剂量小檗碱还可显著降低
ApoB、LPa 的水平，表明小檗碱具有改善高脂血症
的作用，并且可有效防止动脉硬化性心脑血管疾病
的危险因素的侵袭，低剂量小檗碱的效果优于阳性
对照药非诺贝特。
Insig-2 是存在于内质网上的一种膜蛋白，是近
年来发现的调控脂肪代谢的新基因之一，它通过与
固醇调节元件结合蛋白（sterol regulatory element
binding protein，SREBP）及 SREBP 裂解活化蛋白
（SREBP cleavage activating protein，SCAP）相结合，
以 INSIG-SCAP-SREBP 复合物的形式储存于内质
网上，阻止 SCAP 将 SREBP 运送至高尔基体进行
蛋白酶解的作用，从而阻断胆固醇的合成[11]。Jo 等[12]
和 Nguyen 等[13]的研究显示，Insig-2 能促进胆固醇
合成当中的限速酶 HMG CoA 快速降解从而抑制胆
固醇合成。VDR 是一种配体依赖的核转录因子，属
于配体激活受体超基因家族，其与脂肪细胞分化的
关系更是其中新的研究亮点，其配体 1, 25-(OH)2D3
能在形态和相关酶表达上抑制前脂肪细胞向成熟脂
肪细胞分化，降低血脂水平[14]。Lee 等[15]在胰岛素
诱导基因 2 基因的启动子中发现一个维生素 D 反应
元件（Vitamin D responsive element，VDRE），并发
现 VDR 可识别并结合该基因启动子区域 VDRE，
激活基因转录，促进 Insig-2 基因表达，从而发挥调
节脂质代谢的作用。因此，本研究在确定小檗碱的
调脂作用后，通过 PT-PCR 法检测了各组兔脂肪组
织中 VDR 和 Insig-2 基因的 mRNA 表达水平，以探
讨小檗碱对高脂血症兔血脂代谢紊乱影响的可能机
制。结果显示，低剂量小檗碱能显著增加高脂兔脂
肪组织中 VDR 和 Insig-2 mRNA 的表达水平，表明
小檗碱可通过 VDR 介导、调节 Insig-2 基因的表达，
进而抑制脂质合成代谢，调节血脂水平。本课题组
前期研究也表明，在体外细胞实验中小檗碱能够促
进 VDR 基因的表达，并进一步诱导 Insig-2 基因的
表达，降低细胞内胆固醇水平[7]。而高剂量小檗碱
降胆固醇及促 VDR 和 Insig-2 基因表达的作用不明
显，可能与肝细胞内胆固醇合成的反馈调节有关。
VDR 和 Insig-2 基因参与胆固醇合成的调节，同时其
自身的表达也受细胞内胆固醇浓度的影响，当胆固
醇升高时促进 VDR 和 Insig-2 基因表达以抑制胆固
醇的合成，当胆固醇降低时则反馈性抑制两者表达，
因此，高脂模型组随着胆固醇合成增加而出现代偿
性 VDR 和 Insig-2 基因表达增高，而高剂量小檗碱
则可能由于肝细胞内胆固醇合成减少而反馈性下调
VDR 和 Insig-2 基因表达，因而与高脂模型组比较
无显著差异。
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《中国药学杂志》岛津杯第十届全国药物分析优秀论文评选交流会征文通知（第一轮）
为推动我国药物分析事业的发展，促进药物分析技术的交流，由中国药学会药物分析专业委员会主办、《中国药学杂志》
社承办、岛津国际贸易（上海）有限公司协办的《中国药学杂志》岛津杯第十届全国药物分析优秀论文评选交流会定于 2011
年 9 月下旬在上海举行。本届大会主题为:药物分析在药品质量、用药安全及新药研发中的应用。届时将邀请中国药学会领
导，药物分析专业委员会历届正、副主任委员及新一届全体药物分析专业委员会委员和有关专家参会。
1 征文内容
（1）近几年来国内外药物分析新理论、新技术、新方法；（2）现代分析手段和检测技术在药物分析中的应用；（3）中药
注射剂的质控和安全性研究;（4）化学药物、抗生素药品质量分析及研究；（5）中药、天然药物及制剂质量分析及研究；（6）
生物技术药品、生化药品质量分析及研究；（7）药用辅料、包装材料与药品质量分析研究；（8）药物血药浓度监测和药代动
力学；（9）药物生物利用度和溶出度的研究；（10）药物快速分析检定新方法、新技术；（11）毒物快速分析检定；（12）组
学（蛋白、代谢、细胞）分析检测方法研究；（13）计算机和数学在药物分析领域中的应用。
2 征文要求
（1）未公开发表及未在全国性会议上交流过，有一定的创新性。（2）论文体例、格式请参见《中国药学杂志》2011 年第
1 期稿约。（3）应征论文被录用后，将通知作者，论文录用与否，一律不退稿，请自留底稿。（4）征文截止时间：2011 年 7
月 30 日（以邮戳为准）。稿件及信封请注明“岛津杯征文”字样并附单位介绍信。同时将电子文件发至 daojinbei@yahoo.com.cn；
zgyxzz@cpa.org.cn（标题请注明岛津杯征文）。
3 会议时间及地点
时间：2011 年 9 月下旬（暂定）。 地点：上海（具体详见第二轮通知）。
4 论文评奖
在本次会上对交流的论文将组织国内著名药物分析专家进行评奖，评选出优秀论文一等奖 3 名（3 000 元/名）、二等奖 6
名（2 000 元/名）、三等奖 10 名（1 000 元/名）。获得一、二等奖的论文在征得作者同意后将在《中国药学杂志》上发表。
5 联系地址及联系方式
地址：北京市朝阳区建外大街 4 号建外 SOHO 九号楼 1803 室（邮编：100022）
联系人：李亚娟、田 菁
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