全 文 ：·738· 中草芮 ChineseTraditionalandHerbalDrugs第37卷第5期2006年5月
芸香苷诱导K562细胞凋亡机制
陈立军，靳秋月，王瑞珉，王 玮，呼文亮，陈 虹
(中国人民武装警察部队医学院生化教研室，天津300162)
摘 要：目的研究芸香苷诱导白血病K562细胞凋亡过程中caspase一3基因及细胞色素C的表达。方法体外培
养白血病K562细胞，MTT法观察细胞毒作用，测定IC；。，Hoechst33342／PI双荧光染色后，荧光显微镜下观察细
胞核形态，流式细胞仪检测细胞周期，TRIZOL试剂提取K562细胞RNA，核酸定量仪检测纯度，RT—PCR扩增，紫
外透射检测扩增产物，扩增产物测序，观察caspase一3的表达，4×10_5mol／L药物处理细胞后，分离细胞线粒体和
胞浆，经SDS—PAGE电泳分离蛋白，Westernblotti g检测线粒体、细胞浆细胞色素C表达。结果芸香苷浓度为
2×10一、4×10一、8×10-5mol／L时，细胞生长受到显著抑制，并呈剂量依赖性；不同浓度芸香苷处理K562细胞
44h后，应用MTT比色法计算IC50为4×10一mol／L；4×10_5mol／L芸香苷处理细胞24h后，Hoechest33342／
PI双荧光染色可观察到明显核固缩、凝集等细胞凋亡表现；流式细胞仪检测芸香苷处理后G。期细胞显著增多
(64．7％)，DNA合成受抑，凋亡率增加；PCR产物经过琼脂糖凝胶电泳，紫外透射仪下明显观察到500bp条带，产
物经过序列测定证实芸香苷处理细胞诱导caspase一3基因的表达；WesternBlo ti g检测线粒体细胞色素C表达水
平下调，细胞浆出现明显细胞色素C蛋白条带。结论 芸香苷诱导K562细胞caspase一3基因表达，细胞色素C通
过线粒体膜进入胞浆，导致细胞线粒体功能异常，细胞发生凋亡，线粒体途径诱导白血病细胞凋亡是其作用机制
之一。
关键词：芸香苷；caspase一3；细胞凋亡；细胞色素C
中围分类号：R285．5 文献标识码：A 文章编号：0253—2670(2006)05—0738—04
MechanismofrutosideinducingapoptosisinK562cells
CHENLi—jun，JINQiu—yue，WANGRui—min，WANGWei，HUWen—liang，CHENHong
(DepartmentofBiochemistry，MedicalCollegeofChinesePeople’SArmedPoliceForces，Tianjin300162，China)
Keywords：rutoside；caspase一3；apoptosis；cytochromeC
芸香苷是食物中常见的类黄酮物质，属黄酮醇
类，研究发现，黄酮类化合物具有抗炎、抗氧化、抗肿
瘤、抗病毒、抗心血管疾病、免疫调节等作用。黄酮类
化合物结构中每个苯环可连接羟基、糖基或多糖等
取代基，由于糖的种类及连接位置不同，可以形成各
种黄酮苷。本课题组合成了具有较强阻滞癌细胞增
殖作用且水溶性良好的芸香糖苷(芸香苷)，并探讨
其诱导肿瘤细胞凋亡过程中细胞色素C及caspase一
3基因的表达。
1材料与方法
1．1药品及仪器：芸香苷(自制，质量分数≥99％，
用时现配，以不含胎牛血清的RPMI一1640培养基
溶解稀释至所需浓度)，Hoechst33342(美国Sigma
产品)，PI(美国Sigma产品)；荧光显微镜
(Nikon)，核酸定量仪(英国，Biochro)，流式细胞仪
(标本固定后送外检)，全自动酶标仪(美国，伯乐)，
恒温CO：培养箱(美国，FORMA)。
1．2细胞形态学观察
1．2．1 细胞及细胞培养：人红白血病细胞
(K562)，培养于含10％小牛血清、100U／L青霉
素、80U／L链霉素的RPMI一1640(pH7．2)培养基
中，37‘C、5％COz匣温培养箱中孵育生长。
1．2．2生长曲线的制备：取对数生长期的K562细
胞制成细胞悬液，调整细胞数为5×104／mL，接种
于25mL培养瓶中，每组设平行瓶，于接种同时给
药，药物浓度分别为2×10一、4×10一、8×10_5
mol／L，对照组加等体积不含胎牛血清的RPMI一
1640培养基，于37‘C、5％CO。孵育箱中培养，每天
随机抽取实验组及对照组各3瓶细胞，按台盼蓝拒
染法染色，光镜下计数活细胞，取均值，以时间为横
坐标，每mL活细胞数为纵坐标作图得生长曲线。
1．2．3MTT法观察细胞毒作用：调整K562细胞
浓度为5×104／mL，于对数生长期接种于96孑L板，
每孔加200肛L细胞悬液，培养24h后，实验组分别
收稿日期：2005—09—15
作者简介：陈立军(1967一)，女，天津市人，武警医学院生化教研室副教授，主要从事肿瘤分子生物学研究。
Tel：(022)60578076E—mail：chenlijun67@eyou．corn
万方数据
中草芮ChineseTraditionalandHerbalDrugs第37卷第5期2006年5月·739·
加入2×10一、4×10一、8×10_5mol／L的芸香苷，
另设对照组(an入200弘L细胞悬液，不加药)和空
白组(只加200肚L培养基)，每组设4个复孔，培养
44h，加MTT20肛L(5mg／mL)，4h后离心，弃上
清，加入DMSO200pL，充分振荡10min，用全自
动酶标仪(波长570nm)测定各孔吸光度(A)值，
计算细胞生长抑制率。
细胞生长抑制率一(A对照一A宴誓)／A对黑×100％
1．2．4Hoechst33342／PI双荧光染色观察细胞形
态：称取Hoeehst33342、PI各1mg，分别溶于10
mLDMSO和pH7．2PBS中，配成100／19／mL的
储备液，用前等量混合。细胞经药物(4x10_mol／
L)处理24h，分别收集细胞，每个标本取200肛L
移人Eppendroff管中，加入荧光染料Hoechst
33342至终浓度10／19／mL，PI50tlg／mL，37‘C下
染色15min，取40肛L细胞悬液迅速滴在载玻片上
加盖玻片，在荧光显微镜下观察结果。
1．2．5 流式细胞仪(FCM)测定：K562细胞在
80％乙醇中固定，于一20℃过夜，经磷酸钠一柠檬
酸缓冲液(pH7．8)低渗处理，RnaseA消化，PI染
色，FCM检测。
1．3细胞凋亡机制探讨
1．3．1 总RNA的提取：用2×10一、4×10-5mol／
L的芸香苷分别处理细胞，另设对照组，每组细胞设
平行瓶，分别培养16、20、24h后，离心收集细胞。用
TRIZOL试剂提取细胞总RNA，操作中尽可能避
免RNA酶的污染，在低温环境下快速完成。取部分
样品稀释，核酸定量仪测定A。。。／A。。。与A：。。／A：∞的
值，鉴定总RNA的纯度。
1．3．2RT—PCR：根据GeneBa k提供的caspase一
3(序号：U26943)与p-actin(序号：X63432)的核
酸序列，利用计算机软件辅助设计两对引物，上海生
工合成。Caspase一3引物：上游5’GTGGAATT—
GATGCGTGATG37，下游57 GAATCTGTTT—
CTTTGCATG37，扩增产物500bp；paetin引物：上
游57GCACCACACCTTCTACAATG3’，下游57
GTGGTGAAGCTGTAGC3’，扩增产物350bp。取
总RNA各2弘g，按试剂说明书组成20pL逆转录
反应体系，合成cDNA第1链。PCR50肛L反应体
系：eDNA4肛L，10×PCR缓冲液(含MgCl2)5
pL，10mmol／LdNTP1pL，caspase一3与pactin上
下游引物各50pmol，2U／／1LTaq酶1肛L，加
ddH。O至50肛L。反应条件：94|C预变性2min，再
30个循环(94C、45S，56‘C、45S，72℃、45S)，
72℃充分延伸5min。扩增产物经1．2％琼脂糖凝
胶电泳后，紫外透射仪下观察结果。
1．3．3分离纯化线粒体：取1×109个以4×10喵
mmol／L芸香苷处理过的K562细胞，PBS洗涤后，
用11mL预冷的RSB溶液[10mmol／LNaCI，
2．5mmol／LMgCl2，10mmol／LTris—HCl(pH
7．5)]悬浮细胞，转移到15mL的匀浆器中，作用
10min，研磨数次，使细胞膨胀破碎。加8mL2．5x
MS缓冲液E525mmol／L甘露醇，175mmol／L蔗
糖，12．5mmol／LTris—HCl(pH7．5)，2．5mmol／L
EDTA(pH7．5)]混匀。将匀浆转至离心管中，加
1×MS缓冲液[210mmol／L甘露醇，70mmol／L
蔗糖，5．0mmol／LTris—HCI(pH7．5)，1．0mmol／L
EDTA(pH7．5)]至30mL。1300×g离心5min，
取上清于另一离心管，17000×g离心15min，上清
为胞浆成分留用，沉淀以1×MS悬浮，17000×g
离心15min，上清与前步合并备用，线粒体沉淀加
在事先准备好密度梯度的蔗糖溶液(1．5mol／L和
1．0mol／L)的表面上，6000 ×g离心20min，取
两浓度蔗糖之间的线粒体薄层，用0．25mol／L蔗
糖溶液悬浮线粒体，17000×g离心15min，线粒体
沉淀以1×MS缓冲液悬浮备用。
1．3．4SDS—PAGE电泳：把15mL15％的分离胶
注入事先准备好的玻璃板间隙，留出浓缩胶的空间，
上面覆一层去离子水。聚合完成后，倒出水，加入4
mL配制好的浓缩胶，插好梳子。浓缩胶聚合好后，
拔去梳子，用去离子水洗梳孔，按次序加入处理过的
样品(样品与加样缓冲液混匀，100‘C，3rain)10
弘L，加入蛋白质分子量标准。电泳开始时，电压为
100V，染料进入分离胶后，电压为180V。染料抵达
分离胶底部时，停止电泳，取下凝胶备用。
1．3．5WesternBlotting：剪6张与电泳凝胶大小
一致的3mm滤纸和一张硝酸纤维素膜(NC膜)，
滤纸和NC膜用转移缓冲液(39mmol／L甘氨酸，
48mmol／LTris—HCl，0．037％SDS)浸泡5min，
把滤纸、凝胶、膜依次放在半干电转移仪内，转膜电
流为0．2A。转好的NC膜室温干澡50min，将NC
膜放在封闭液中室温振荡1h。把NC膜放在塑料
袋中，并加入稀释好的一抗(O．1mL／cm2膜)4’C，
轻轻振荡2h。将膜取出用PBS漂洗3次，每次各
10rain．力Ⅱ人稀释好的二抗(0．1mL／cm2膜)室温
轻轻振荡1h。取出NC膜，漂洗液(150mmol／L
NaCI，50mmol／LTris—HCI)洗3次，每次10rain，
加入配制好的DAB显色液，观察条带，照像。
万方数据
·740· 中草药ChineseTraditionalandHerbalDrugs第37卷第5期2006年5月
2 结果
2．1不同浓度芸香苷对K562细胞生长的影响：与
对照组相比，芸香苷浓度为2×10一、4×10一、8×
10．5mol／L时，细胞生长受到抑制，并呈剂量依赖
性(图1)。
p
宝
×
一
赣
七
基
恳 3
4
1一对照组2～4一芸香苷2×10一、4×10一、8×101mol／L
l—control2—4一rutoside2×10—5，4×10—5，and8×10—5mol／L
图1不同浓度芸香苷作用于K562细胞的生长曲线
Fig．1GrowthcurveofK562cellstreatedwithrutoside
invariousconcentrations
2．2芸香苷对K562细胞的细胞毒作用：芸香苷处
理K562细胞44h后，细胞生长受到抑制，该药物
对K562细胞的IC。。值为4×10一mol／L。2×10一、
4×10一、8×10_5mol／L组抑制率分别为20．3％、
53．2％、92．6％，与对照组比较差异有显著性(P<
0．01)。
2．3 Hoechst33342／PI双荧光染色观察细胞形态：
芸香苷处理细胞24h后，Hoechst33342／PI双荧光
染色，荧光显微镜下观察到4种形态细胞：核结构正
常的活细胞染成蓝色；部分死亡细胞染成红色，核呈
正常结构；部分细胞染成蓝色，核呈固缩块或圆珠
状；部分细胞也被染成红色，但可见明显的染色质凝
集；后两种细胞出现明显的细胞凋亡表现，镜下计数
细胞比例占约60％。
2．4流式细胞仪(FCM)测定：对照组出现典型肿
瘤细胞系特征，处于S期的细胞占60．2％，G。期细
胞6．8％，芸香苷加药组S期细胞减少仅占
20．6％，G。期细胞大量增加为64．7％，表明芸香苷
可显著抑制肿瘤细胞增殖。
2．5总RNA的提取结果：核酸定量检测，所提取
的总RNA的A26。／A23。为1．7，A26。／A28。为1．9，无
异硫氰酸盐类与蛋白质的污染，其质量浓度约为1
肛g／弘L。
2．6 RT—PCR结果：4×10_5mol／L的芸香苷处理
K562细胞24h后，经逆转录后PCR扩增检测到
caspase一3基因的表达(图2)。
A一芸香苷2×10．5mol／LB-芸香百4×101mol／L
C一口一actinD—DNAMarker
A—rutoside2×10一S：cnol／LB—rutoside4×10—5mol／L
C·—13-actinD··DNAMarker
图2 RT—PCR产物的琼脂糖凝胶电泳结果
Fig．2AgrosegelIectrophoresisofRT—PCRproduct
2。7 WesternBlotting检测结果：SDS—PAGE电泳
结果经转膜后，DAB显色，硝酸纤维素膜上在细胞
色素C的相应位置上出现单一的棕褐色条带，对应
加样泳道可知，经芸香苷处理细胞后胞浆中有细胞
色素C的表达，线粒体中细胞色素C的表达下调
(图3)。
1一对照组线粒体2一药物处理组线粒体
3一对照组细胞浆 4一药物处理组细胞浆
l—cytomicrosomeincontrolgroup2-cytomicrosome
indruggroup3-cytoplasmincontrolgroup
4-cytoplasmindruggroup
图3 K562细胞细胞色素C表达Westernblotti g结果
Fig．3ExpressionofcytochromeCinK562cell
assayedbyWesternblotting
3讨论
细胞凋亡是一个基因调节的主动过程，是调节
体内细胞数量的生理机制。肿瘤的发生、发展与细胞
凋亡有关。随着对白血病细胞凋亡基因调控的研究，
已经证明多种化疗药物是通过诱导白血病细胞凋亡
而起作用的。很多研究表明黄酮类诱导肿瘤细胞凋
亡的机制可能是：①与诱发抗凋亡基因Bcl一2的蛋
白发生降解有关口]；②抑制酪氨酸蛋白激酶
(PTP)、蛋白激酶(PKC)和RNA聚合酶，阻断细
胞的G，晚期或使细胞聚集于G：一M期，从而抑制肿
万方数据
中草芮ChineseTraditionalandHerbalDrugs第37卷第5期2006年5月·741·
瘤细胞生长瞳1；③促进线粒体细胞色素C释放入胞
质，激活相关caspase激酶和引起PARP蛋白降解，
促进细胞凋亡的级联反应过程[31；④通过抑制PKC
上调iNOS的表达，iNOS的过量表达引发caspase一
3表达[4]。芸香苷具有广泛的生物学活性，既可抑制
脂质过氧化、抑制血小板聚集、抑制环氧化酶、对实
验性急性胰腺炎具有一定的保护作用，又能够抑制
细胞增殖和诱导细胞凋亡。本实验通过RT—PCR法
证实芸香苷在诱导K562细胞凋亡过程中激活了效
应蛋白酶caspase一3的表达，Western—blotting检测
到胞浆中细胞色素C的表达，表明细胞色素C促进
线粒体细胞色素C释放入胞质，激活相关caspase
激酶，促进细胞凋亡的级联反应过程，诱导肿瘤细胞
凋亡。芸香苷诱导实体瘤和白血病细胞凋亡的其他
详细机制还有待于进一步研究探讨。
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三七总皂苷改善兔动脉粥样硬化斑块稳定性的机制探讨
袁志兵，李晓辉。，李淑惠，张海港，刘 雅
(第三军医大学基础部，重庆400038)
动脉粥样硬化(AS)不稳定斑块破裂是导致心
脑血管事件发生的重要原因，大量研究表明：60％～
75％的急性冠脉综合征(acutecoronarysyn—
drome，ACS)是由于斑块破裂继发血栓引起的。不
稳定斑块虽然不易导致严重的管腔狭窄，却容易发
生破裂、糜烂、钙化等情况而易于继发血栓而引起
ACS口]。因此，采取有效措施增强斑块稳定性将对
ACS的防治有重要意义。但是，迄今尚缺乏稳定AS
斑块的有效措施，因此寻找其有效救治药物十分必
要。前期研究发现三七总皂苷(Panaxnotoginseng
totalsaponin，PNS)通过抗炎和免疫调节途径对
兔AS的形成有抑制作用[2]；PNS还能增加兔AS
斑块内胶原水平，增厚斑块纤维帽，减少基质金属蛋
白酶一2(MMP一2)和血管内皮生长因子(VEGF)
表达，有改善兔AS斑块稳定性的作用。本实验进一
步对PNS改善AS斑块稳定性的机制进行探讨。
1材料
1．1动物：日本大耳兔，一级，雄性，体重2．o～2．5
kg，第三军医大学实验动物所提供。
1．2仪器：BX51／61显微镜为Olympus公司产
品；隔水式电热恒温培养箱为上海跃进医疗器械_
厂产品；DGF25012C电热鼓风干燥箱购自重庆华茂
仪器有限公司；ImageProPlus4．5图像分析软件
由MediaCybernetics公司提供，550型酶标仪为
BIO—RAD公司产品。
1．3药物与试剂：PNS(质量分数>990A)由中国
科学院云南植物研究所提供(用时以双蒸水配成
3、9、24mg／mL)[33；胆固醇为成都科龙化工试剂厂
产品。兔抗兔肿瘤坏死因子一a(TNF—a)、白细胞介
素一6(IL一6)一抗为武汉博士德公司产品，小鼠抗兔
二抗、DAB试剂盒为中山生物制剂公司产品。TNF—
a、IL一6ELISA试剂盒购自第四军医大学。
2方法
2．1 实验分组及造模：日本大耳兔46只，给予高
胆固醇饲料[基础饲料+0．5％胆固醇+10％鸡蛋
(去蛋清)+5％猪油]60g／(kg·d)喂养，第12周
末随机选取6只解剖观察模型建立情况。其余动物
随机分4组：模型组[生理盐水5mL／(kg·d)]；
收稿日期：2005—08—12
基金项目：国家自然科学基金资助项目(30470465；30371768)
作者简介：袁志兵(1979一)，男，湖南省新化县人，硕士，助教，主要从事动脉粥样硬化斑块稳定性的药物干预研究。
Tel：(023)68753397—83E—mail：zhibinyuan@sina．tom
*通讯作者李晓辉Tel：(023)68753397—81Fax：(023)68753397—82E—mail：xhl@mail．tmmu．corn．cn
万方数据
芸香苷诱导K562细胞凋亡机制
作者： 陈立军， 靳秋月， 王瑞珉， 王玮， 呼文亮， 陈虹， CHEN Li-jun， JIN Qiu-yue，
WANG Rui-min， WANG Wei， HU Wen-liang， CHEN Hong
作者单位： 中国人民武装警察部队医学院,生化教研室,天津,300162
刊名： 中草药
英文刊名： CHINESE TRADITIONAL AND HERBAL DRUGS
年，卷(期)： 2006,37(5)
被引用次数： 6次

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9. 陈立军.于利人.靳秋月.王瑞珉.陈虹.呼文亮 芸香诱导K562细胞凋亡机制探讨[期刊论文]-中国中西医结合外科
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