全 文 ：藤梨根提取物对食管癌细胞系
EC109细胞裸鼠移植瘤的抑制作用
孙雪飞　李希波＊　杨国涛　尹秋伟　王德江
(山东大学齐鲁医院胸外科 , 济南　250012)
　　[ 摘要] 　目的　研究藤梨根乙酸乙酯提取物对食管癌细胞系 EC109 细胞裸鼠移植瘤的生长抑制作用和凋亡
诱导作用 ,并探讨其作用机制。 　方法　建立食管癌 EC109细胞裸鼠移植瘤模型 , 观察藤梨根乙酸乙酯提取物的
作用。将裸鼠分为对照组 、治疗组(低剂量组 、高剂量组), 每组 6 只。通过测量移植瘤体积变化绘制生长曲线 , 根
据终末瘤重比较计算抑制率;采用 TUNEL 法检测移植瘤凋亡指数 , 采用免疫组织化学法检测移植瘤生存素
(Survivin)蛋白表达和增殖指数;用 RT-PCR法检测移植瘤 Survivin mRNA 变化。 　结果　各治疗组经藤梨根乙酸乙
酯提取物治疗后移植瘤生长缓慢 ,治疗结束时治疗组移植瘤重及瘤体积明显低于对照组 ,高 、低剂量组的瘤重抑制
率分别为 64.57%和 46.78%。各治疗组移植瘤组织凋亡指数则明显高于对照组 , 而 Ki-67 抗原 、Survivin mRNA及蛋
白表达较对照组明显减少 ,高剂量组尤其明显 , 各组间上述指标比较差异均有统计学意义(P <0.01)。 　结论　藤
梨根乙酸乙酯提取物对食管癌 EC109 细胞裸鼠移植瘤生长有抑制作用 , 其机制与抑制移植瘤细胞的增殖活性 , 降
低其Survivin 蛋白和 mRNA 表达及促进癌细胞凋亡有关。
[ 关键词] 　藤梨根提取物;食管肿瘤;基因;生存素;免疫组织化学;反转录-聚合酶链式反应;裸鼠
[ 中图分类号] 　R655.1　[ 文献标志码] 　A　[ DOI] 　10.3969 j.issn.0529-1356.2009.01.006
[ 收稿日期] 　2008-04-07　[ 修回日期] 　2008-05-26
[ 基金项目] 　山东省中青年科学家科研奖励基金资助项目(2007BS03061)
[ 作者简介] 　孙雪飞(1974—),男(汉族),医学博士 ,主治医师。
＊通讯作者(To whom correspondence should be addressed)
E-mail:lixibo163@163.com　Tel:(0531)2882510
Radix Actinidiae extractive inhibits the growth of transplanted tumor
of esophagus cancer cell EC109 in nude mice
SUN Xue-fei , LI Xi-bo＊ , YANG Guo-tao , YIN Qiu-wei ,WANG De-jiang
(Department of Thoracic , Qilu Hospital of Shandong University , Ji′nan　250012 , China)
[ Abstract] 　Objective　To study the effect of acetidin extractive of Radix Actinidiae on transplantation tumor of esophagus
cancer EC109 cells in nude mice , and to explore its mechanism of action.Methods　Establish the model of transplanted tumor
bearing esophagus cancer EC109 cells in nude mice and to detect the effect of acetidin extractive of Radix Actinidiae in vivo.
Control group and treatment groups(high-dose group and low-dose group)were set for comparison , there was six nude mice in each
group.The transplanted tumor growth curve was drawn according to transplanted tumor volume , and inhibition ratio was calculated
according to the final tumor weight.Terminal deoxynucleotidyl transferase mediated UTP nick end labeling(TUNEL)was used to
examine the apoptosis index of the transplanted tumor.Immunohistochemistry(SP)was used to examine the expression of Survivin
protein and Ki-67 antigen in the transplanted tumor.RT-PCR was used to examine the expression of Survivin mRNA.Results　
The growth of transplanted tumor in treatment groups became slow after taking drug.The final tumor volume and tumor weight of
treatment groups were smaller than that of control group.The tumor weight inhibiting rates of high-dose group and low-dose group
were 64.57% and 46.78% individually.The apoptosis index of the transplanted tumor of treatment groups was higher than that of
control group.The expression of Survivin mRNA and protein , Ki-67 antigen in treatment groups were lower than that of control
group.And high-dose group was more differently.The statistically significant difference was found between the index of each
groups that have mentioned (P<0.01).Conclusion　The acetidin extractive of Radix Actinidiae has the inhibitory effect on the
growth of transplanted tumor of esophagus cancer EC109 cell in nude mice.To inhibit proliferation activity of transplantation tumor ,
to degrade the expression of Survivin protein and mRNA , and to induce apoptosis of cancer cells might be the mechanism of its
action.
[ Key words] 　 Radix Actinidiae extractive;Esophagus cancer;Gene;Survivin;Immunohistochemistry;RT-PCR;Nude mouse
· 32　 ·
第 40 卷　第 1期
2009 年 2 月
解　剖　学　报
ACTA ANATOMICA SINICA
Vol.40 , No.1
Feb.2009
　　近年来 ,随着化学药品的开发渐趋艰难和药害
问题不断被认识 ,植物药的研究越来越受到人们的
关注 ,从中草药和天然药物中筛选和提取防治肿瘤
的有效成分也成为治疗肿瘤的希望和新途径 ,也是
当前研究的热点之一 。藤梨根为猕猴桃科猕猴桃属
软枣猕猴桃的根 ,味甘 、咸寒 、微涩 ,具有清热解毒 、
消肿疥 、祛风湿的功效。既往常用于抗肿瘤治疗 ,尤
其对消化道肿瘤疗效较佳 。研究显示[ 1 ～ 3] ,猕猴桃
属其他种类猕猴桃根提取物在体外对肿瘤细胞生长
也有抑制作用 ,因此 ,其药理研究和临床验证受到广
泛关注 。我们制备藤梨根乙酸乙酯提取物 ,并发现
其对体外培养的肺癌细胞有较好的抑制作用[ 4] ,但
其作用机制尚不明确 。本研究以人食管癌EC109细
胞株作为研究对象 ,建立食管癌裸鼠移植瘤模型 ,观
察藤梨根乙酸乙酯提取物对体内食管癌细胞生长的
影响 ,探讨其可能的作用机制 ,为其进一步临床应用
提供依据 。
材料和方法
1.材料
　1.1　藤梨根乙酸乙酯提取物的制备:将藤梨根
(购自济南建联药店)500g 粉碎成 20目的粗粉 ,加 8
倍水煮 2次 ,每次 1h;过滤浓缩 ,加入乙酸乙酯溶媒
萃取 3 次(每次 300ml),回收溶媒 ,得浓缩物约 25g
(含三萜类物质),蒸馏水热溶 ,过滤 ,滤液供实验用
(无菌)。
　1.2　细胞系与细胞培养:食管癌 EC109细胞系由
山东省医学科学院基础所惠赠 。培养在含 10%小
牛血清 、青霉素及链霉素各 105IU L的 RPMI 1640培
养液中 , 37℃、5%CO2 饱和湿度条件下培养 ,0.25%
胰蛋白酶消化传代。
　1.3　实验动物:BALB C(nu nu)裸小鼠购自北京
维通利华实验动物有限公司 ,SPF 级 ,鼠龄 3 ～ 4周 ,
体重 16 ～ 18g ,雄性 ,饲养于超净生物层流架内 ,环境
定期紫外线消毒 ,保持恒温(25±2)℃、恒湿(45%～
50%),笼具 、饮水均经高压蒸汽灭菌 ,实验操作均在
无菌罩内进行。
　1.4　主要仪器和试剂:SP 免疫组织化学染色试
剂盒 、鼠抗人 Ki-67 和 Survivin 单克隆抗体 、TUNEL
试剂盒均购自北京中杉金桥生物技术有限公司;
RPMI 1640培养基 、胎牛血清购自Gibco 公司;溴化
乙啶(BE)、胰蛋白酶为美国 Sigma 公司产品;捷达
801系列形态学分析系统为江苏捷达科技发展有限
公司 产 品;RNA 提 取 液 (TRIzol)购 自 Life
Technologies公司;RT-PCR试剂盒购自 TaKaRa 公司;
Centrifuge 5415D普通高速离心机和 BioPhotometer 型
微量核酸定量仪为 Eppendorf公司产品;Alpha Imager
TM
2200凝胶成像系统为英国 Alpha Innotech 公司产
品;MJ-PTC200 PCR仪为MJ research公司产品 。
2.方法
　2.1　BALB C(nu nu)裸小鼠体内移植瘤建立与分
组:将食管癌 EC109细胞按常规方法复苏扩增 ,消
化后无血清培养液离心洗涤 2次 ,计数并调整细胞
浓度 ,锥虫蓝染色活细胞计数>99%。用带 6号针
头注射器抽取癌细胞悬液接种于裸鼠右前腋部皮
下 ,每个部位接种 0.2ml(含活细胞数 1×106),接种
后每天观察有无肿瘤形成及注射点有无破溃红肿 ,
按规定时间测量肿瘤体积 ,经过 3 ～ 7d潜伏期 ,可见
接种部位皮下出现灰白色结节 ,并逐渐长大 ,呈圆形
或椭圆形突出于体表 ,以肿瘤直径0.5cm为成瘤 。
　2.2　实验分组及干预方法:将成瘤后裸鼠随机分
为对照组 、治疗组(低剂量组 、高剂量组),每组 6只 ,
共18 只鼠。高 、低剂量组分别按 150mg (kg·d)、
75mg (kg·d)给药 ,藤梨根提取物用 0.2ml生理盐水
溶解后灌胃;对照组灌服等量生理盐水 ,治疗 30d。
最后一次给药后 24h以脱颈方式处死裸鼠。实验中
观察裸鼠精神 、进食 、排便及体重情况 。
　2.3　治疗期间各组裸鼠移植瘤体积测定:隔天
称裸鼠体重 ,游标卡尺测量肿瘤长径 a 和短径b ,按
公式 V=0.5×a×b2 计算瘤结节体积 ,绘制生长抑
制曲线 。
　2.4　治疗后各组裸鼠移植瘤重量和抑瘤率测定:
最后一次用药后 24h 以颈椎脱位方式处死裸鼠 ,剥
出的肿瘤去除血污 、脂肪等非瘤组织 ,测量瘤重 ,计
算各组平均瘤重及抑制率(inhibition ratio , IR)。 IR=
[ (肿瘤对照组平均瘤重-治疗组平均瘤重) 对照组
平均瘤重] ×100%。
　2.5　RT-PCR法检测移植瘤组织 survivin mRNA
表达:裸鼠处死后 ,取 50mg 肿瘤组织 ,匀浆离心后
取移植瘤细胞 1×106 个 。提取总 RNA , 紫外分光
光度计检验纯度并定量 。设 β-actin为内参照 ,对样
品模板用量标准化 ,Survivin 、β-actin引物序列由上海
生工技术服务有限公司合成 ,Survivin 引物上游序列
为 5′-CAAAGAAAGTCCGCTGTGCC- 3′;下游序列为
5′-TCCCTCACCCTGCTAAG TCC-3′, Survivin mRNA 扩
增片段为大小 326 bp。β-actin 引物上游序列为 5′-
ATGGARTCCTGTGGCATCCA-3′;下 游 序 列 为 5′-
CGCTCAGGAGGAGCAATGAT-3′, β-actin 序列扩增产
物大小为 224bp。采用一步法 RT-PCR检测 Survivin
mRNA的表达 , 50℃30min完成反转录 , 94℃预变
性 2 min后进入 PCR循环 , 94℃变性 30s , 60℃复性
30s , 72℃延伸 1.5min , 共 30个循环。PCR产物 8μl
在 1.5%琼脂糖凝胶上电泳 , 溴化乙啶染色 ,经凝胶
图像分析仪分析结果 , 以 survivin 和 β-actin的比值
Vol.40 , No.1 孙雪飞等.藤梨根提取物对食管癌细胞系 EC109细胞裸鼠移植瘤的抑制作用 · 33　 ·
作为 Survivin mRNA的相对含量。
　2.6　移植瘤组织 Survivin蛋白表达和细胞增殖指
数检测:每例标本取切片 2张 ,切片于 60℃烘烤 1h
后常规脱蜡。采用 SP 免疫组织化学技术检测移植
瘤Survivin蛋白和 Ki-67抗原表达 ,全部操作过程严
格按照 SP 试剂盒说明书完成 。组织抗原修复采用
微波抗原修复法;Survivin和 Ki-67抗原单克隆抗体
工作浓度均为 1∶100。采用已知阳性对照片作阳性
对照;以 PBS代替一抗作阴性对照 。Survivin蛋白阳
性结果判定为细胞质内出现棕黄色颗粒;Ki-67抗原
阳性结果判定为细胞核内出现棕黄色颗粒。将其置
于Olympus显微镜 400 倍视野下观察 ,对所测部位
进行准确定位后 ,由摄像系统提取数值化细胞图像
输入捷达 801系列形态学分析系统 ,每例选取 4 个
视野进行阳性率测定 。以 Ki-67抗原阳性表达率为
增殖指数(proliferation index)。
　2.7　原位缺口末端标记法(TUNEL)检测移植瘤
的细胞凋亡:移植瘤石蜡切片常规脱蜡 ,操作步骤按
照试剂盒说明书进行 ,苏木素复染细胞核。用已知
的阳性切片作阳性对照 ,以不含末端脱氧核糖核酸
转移酶标记液处理的切片作阴性对照。细胞核中出
现棕黄色颗粒为阳性细胞 ,随机选 10 个视野 ,每个
视野观察 100个细胞 ,计数阳性细胞数 ,计算凋亡指
数(apoptotic index ,AI)%=阳性细胞计数 观察细胞
总数×100%。
　2.8　统计学处理:数据处理采用 SPSS10.0 for
windows软件包 ,组间差异选用 t 检验 ,以 P <0.05
为差异有统计学意义 。
结 果
1.藤梨根提取物对食管癌裸鼠移植瘤生长的抑制
作用及抑制率
根据各组裸鼠移植瘤体积绘制生长曲线 ,可见
对照组移植瘤体积增长较快 ,而各治疗组移植瘤体
积增长缓慢 ,高剂量组明显(图 1 , 2)。实验结束时
各组裸鼠的体重无明显差别 ,与实验前比较有增长
但改变不明显 ,各组移植瘤平均体积和平均瘤重相
比 ,差异均有统计学意义(P <0.01)。按瘤重计算
高 、低剂量的藤梨根提取物对食管癌裸鼠移植瘤生
长抑制率分别为 64.57%和 46.78%(表 1)。各治疗
组裸鼠饲养中未见药物不良反应。
2.藤梨根提取物对移植瘤细胞增殖 、凋亡的影响
免疫组织化学 SP 法检测移植瘤细胞 Ki-67 抗
原表达 ,其阳性表达为细胞核内出现棕黄色颗粒(图
3),TUNEL法检测瘤细胞凋亡也以细胞核中出现棕
黄色颗粒为阳性细胞(图 4)。图像分析结果显示 ,各
治疗组移植瘤细胞内的增殖指数明显低于对照组 ,凋
亡指数明显高于对照组 ,高剂量组更明显。各组间两
两比较差异均有统计学意义(P<0.01 ,表2)。
图 1　各组裸鼠移植瘤的生长曲线
Fig.1　The transplantation tumor growth curve of each groups
　
图 2　各组裸鼠移植瘤标本比较
Fig.2　Comparison of the transplantation tumor example of nude mice in
each groups
　表 1　各组裸鼠移植瘤体积 、瘤重和抑制率( x±s)
Table 1　Tumor volume , tumor weight , weight inhibition ratio of
the transplantation tumor of nude mice in each groups( x±s)
组别
group
例数
n
瘤体积(mm3)
tumor volume
(mm3)
瘤重(mg)
tumor weight
(mg)
瘤重抑制率
(%)
weight inhibi-
tion ratio(%)
对照组
control group
6 2 457.26±147.3 2 183.33±176.2 —
治疗组
treatment group
低剂量组
low-dose group 6 1 439.18±98.4＊ 1 161.82±73.4＊ 46.78
高剂量组
high-dose group 6 825.37±65.9＊△ 773.66±42.7＊△ 64.57
　　与对照组比较(Compared with control group), ＊P<0.01;与低剂
量组比较(Compared with low-dose group), △P<0.01
图 5　各组移植瘤细胞 Survivinm RNA 表达
M.DNA 分子量标准;1.对照组;2.低剂量组;3和 4.高剂量组
Fig.5　Expression of Survivinm RNA in the t ransplantation tumor cell of
each groups
M ,DNA Marker;1 , control group;2 , low-dose group;3 and 4, high-dose
group
　
· 34　 · 　　解　　剖　　学　　报 40卷 , 1期
图 3　裸鼠移植瘤组织Ki-67抗原表达。A.对照组;B.高剂量组　SP　×400
图 4　裸鼠移植瘤组织凋亡检测。A.对照组;B.高剂量组　TUNEL　×400
图 6　裸鼠移植瘤组织 Survivin蛋白表达。A.对照组;B.高剂量组　SP　×400
Fig.3　Expression of Ki-67 antigen in the transplantation tumor.　A , cont rol group;B ,high-dose group　SP　×400
Fig.4　Apoptosis of the transplantation tumor.　A , control group;B, high-dose group　TUNEL　×400
Fig.6　Expression of Survivin in the transplantation tumor.A , cont rol group;B.high-dose group　SP　×400
　
表 2　移植瘤组织中细胞增殖指数和凋亡指数( x±s)
Table 2 　 Proliferation index and apoptotic index of the
transplantation tumor in each group( x±s)
组别
group
例数
n
增殖指数(%)
proliferation
index(%)
凋亡指数(%)
apoptotic
index(%)
对照组(control group)
治疗组(treatment group) 6 77.82±6.83 4.34±2.11
低剂量组(low-dose group) 6 50.42±6.63 25.66±3.65
高剂量组(high-dose group) 6 21.33±5.23＊△ 45.71±6.92＊△
　　与对照组比较(Compared with control group), ＊P<0.01;与低剂
量组比较(Compared with low-dose group), △P<0.01
3.藤梨根提取物对移植瘤细胞 Survivin mRNA 和
蛋白表达的影响
　　Survivin mRNA阳性扩增产物在 326 bp 处均出
现特异性的 Survivin 条带(图 5),SP 法检测 Survivin
蛋白阳性表达主要位于癌细胞的细胞质内 ,呈棕黄
色颗粒(图 6)。图像分析结果显示 ,各治疗组移植
瘤细胞内的 Survivin mRNA 和蛋白表达明显低于对
照组 ,高剂量组更明显 ,各组间两两比较差异均有统
计学意义(P<0.01 ,表 3)。
表 3　移植瘤组织Survivin mRNA和蛋白表达( x±s)
Table 3 　The expression of Survivin mRNA and protein in the
transplantation tumor( x±s)
组别
group
例数
n
Survivin mRNA
Survivin mRNA
Survivin蛋白(%)
Survivin protein(%)
对照组(control group)
治疗组(treatment group) 6 0.77±0.25 66.82±6.42
低剂量组(low-dose group) 6 0.54±0.19＊ 41.75±4.89＊
高剂量组(high-dose group) 6 0.25±0.43＊△ 17.84±6.21＊△
　　与对照组比较(Compared with control group), ＊P<0.01;与低剂
量组比较(Compared with low-dose group), △P<0.01
讨 论
中药抗肿瘤已有悠久的历史 ,其低毒 、安全 、有
效已是人们普遍接受的事实 。而从民间药或传统经
验用药中发掘新的抗肿瘤药物比原来的盲目 、普遍
Vol.40 , No.1 孙雪飞等.藤梨根提取物对食管癌细胞系 EC109细胞裸鼠移植瘤的抑制作用 · 35　 ·
过筛要高 ,且一旦进入临床应用其毒副作用也小 。
用藤梨根组方治疗肿瘤在我国由来已久 ,浙江温州
地区民间就流传用壁虎(米炒焦研粉)、藤梨根煮红
枣治疗胃癌 、食管癌 ,效果较好 。近年实验研究也表
明 ,藤梨根复方制剂在体内外均有抑制肿瘤转移[ 5] 、
逆转多药耐药[ 6] 、对化放疗减毒增效[ 7 , 8] 的作用。但
上述研究是采用藤梨根复方制剂进行 ,关于藤梨根
单体及其有效成分抗肿瘤研究尚少见报道 ,且其抗
肿瘤机制也不明确。本研究结果显示 ,藤梨根乙酸
乙酯提取物在体内可以明显抑制人食管癌裸鼠移植
瘤的生长 ,并且能抑制癌细胞 Ki-67抗原表达 ,促进
癌细胞凋亡 ,并存在剂量依赖性 ,表明藤梨根乙酸乙
酯提取物具有明显的抗食管癌作用 ,而其作用机制
与抑制食管癌细胞增殖 、诱导细胞凋亡有关。肿瘤
的治疗及治疗效果 、耐药的产生与细胞凋亡密切相
关。而特异性诱导肿瘤细胞凋亡 ,已成为肿瘤治疗
研究的靶点之一。Survivin是目前发现的最强的凋
亡抑制因子 ,其高表达能抑制多种因子如:p53 、天
冬氨酸特异的半胱氨酸蛋白酶(Caspases)等诱导的
细胞凋亡。Survivin 可直接与 Caspase-3和 Caspase-7
结合 ,阻断细胞凋亡过程 。Survivin 也可抑制由细胞
色素 C 或 Caspase-8诱导的 Caspase 活化 ,也能阻止
Caspase-3 和 Caspase-7 的自 发活化[ 9 , 10] 。另外 ,
Survivin还可与细胞周期调控因子 cdk4结合 ,使 p21
从 cdk4复合体中释放出来 ,p21再与线粒体Caspase-
3结合 , 抑制其活性 ,从而抑制 Fas介导的细胞凋
亡[ 11 ～ 13] 。最近研究发现 , 热休克蛋白 Hsp90 可与
Survivin结合 ,从而提高肿瘤细胞抗凋亡的阈值 ,促
进肿瘤细胞增殖[ 14] 。本研究结果显示 ,低剂量组 、
高剂量组食管癌移植瘤组织中的 Survivin mRNA 和
蛋白表达比对照组均有明显下降 ,高剂量组更为明
显。表明藤梨根提取物是通过降低食管癌组织
Survivin mRNA和蛋白的表达实现凋亡诱导作用的。
本研究证实 ,藤梨根乙酸乙酯提取物在体内有
较好的抗食管癌作用 ,其机制与降低 Ki-67 抗原表
达以抑制癌细胞增殖和下调 Survivin mRNA 及蛋白
表达来诱导癌细胞凋亡有关 ,为其进一步临床应用
提供了实验依据 。我国是猕猴桃的起源和分布中
心 ,种子资源极为丰富 ,因此 ,应用现代药理 、药学的
理论及方法深入研究藤梨根有效成分抗肿瘤作用的
分子机制 ,对藤梨根的开发应用和肿瘤防治有重要
的意义。
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(编辑　邹尚敏)
· 36　 · 　　解　　剖　　学　　报 40卷 , 1期