全 文 ：绿藻 CO2 浓缩机制的研究进展 3
夏建荣1 3 3 　高坤山1 ,2
(1 汕头大学科技中心海洋生物研究所 ,汕头 515063 ;2 中国科学院水生生物研究所 ,武汉 430072)
【摘要】　单细胞绿藻是淡水水体中浮游植物的重要组成部分 ,也是淡水生态系统中主要的初级生产者 ,其
在适应外界环境 CO2 浓度变化的过程中 , 细胞内形成了一种主动转移无机碳的机制 ———CO2 浓缩机制
(CO2 concentrating mechanism ,CCM) . 该机制能使细胞在核酮糖222磷酸羧化氧化酶 (rubisco)固碳位点提高
CO2 浓度 ,以增加光合作用和减少光呼吸. 本文综述了这种机制中的无机碳转移模型和不同环境因子 (光、
温度、CO2 浓度和营养水平)对它的调控作用 ,以期促进深入开展浮游植物对大气 CO2 浓度升高响应的研
究.
关键词 　CO2 浓缩机制 　温度 　光 　CO2 浓度 　营养
文章编号 　1001 - 9332 (2002) 11 - 1507 - 04 　中图分类号 　Q949. 21 　文献标识码 　A
Advances in research on CO2 concentrating mechanism of green algae. XIA Jianrong1 , GAO Kunshan1 ,2
(1 M arine Biology Institute , Science Center , S hantou U niversity , S hantou 515063 ;2 Institute of Hydrobiolo2
gy , Chinese Academy of Sciences , W uhan 430072) . 2Chin. J . A ppl . Ecol . ,2002 ,13 (11) :1507～1510.
Unicellular green algae plays a key role in freshwater ecosystem , which possesses a CO2 concentrating mechanism
that can increase the level of CO2 at the active site of ribulose bisphosphate carboxylase2oxygenase (Rubisco) by
actively transporting inorganic carbon when adapted to low CO2 concentration. The mechanism results in an in2
crease in photosynthetic rate ,and a decrease in photorespiration. This mechanism and its environmental regula2
tion such as light , temperature , CO2 concentration and nutrient are reviewed in this paper to enhance further
studies on response of phytoplankton to elevated atmospheric CO2 concentration in China.
Key words 　CO2 concentrating mechanism , Temperature , Light , CO2 concentration , Nutrient .
3 国家自然科学基金重点资助项目 (39830060) .3 3 通讯联系人.
2002 - 02 - 20 收稿 ,2002 - 09 - 01 接受.
1 　引 　　言
据预测 ,大气 CO2 浓度在 21 世纪中叶将达到目前浓度
的 2 倍 ,即 700μmol·mol - 1 [22 ] . 大气 CO2 的升高可能导致一
系列的植物、生理生态学效应 ,是当今全球关注的热门课题
之一. CO2 浓度升高对高等植物的影响研究表明 ,在短期内
将提高 C3 植物的光合速率 ,而在长期适应过程中可能导致
光合速率的下降 [11 ,30 ] . 与高等植物的研究相比 ,大气 CO2 浓
度升高对水生植物 (特别是藻类) 影响的研究要明显落后 10
年[6 ] . 大气 CO2 浓度升高将导致水生态系统中 p H 下降和无
机碳浓度的变化 ,作为水生态系统主要的生产者 ———单细胞
绿藻如何适应这种变化 ,与其无机碳的利用机制密切相关.
单细胞绿藻和高等植物一样都是以 CO2 作为光合作用的底
物 ,在 Rubisco 酶的催化下固定 CO2 , 其固 C 途径类似高等
C3 植物[17 ] , 但许多单细胞绿藻在适应水体无机碳浓度变化
过程中 ,在细胞内形成了一种 CO2 的浓缩机制. 该机制主要
是通过无机碳的转运 ,改变细胞光合作用对无机碳的亲和
力 , 在核酮糖222磷酸羧化氧化酶的活性位点提高 CO2 浓度 ,
有利于该酶起羧化酶作用 ,抑制其氧化酶活性. 同时这种机
制也容易受到外界环境条件 (如光、温度、CO2 浓度和营养状
况)的影响. 本文探讨了单细胞绿藻利用无机碳的机制及环
境的调控 ,为研究其对大气 CO2 浓度升高的响应提供理论
基础.
2 　绿藻的 CO2 浓缩机制
　　Rubisco 是催化 CO2 固定的关键酶 ,尽管 Rubisco 对 CO2
的亲和力低于外界大气 CO2 浓度 ,但许多光合作用的有机
体具有一种能在细胞内提高 CO2 浓度的机制 ———CO2 浓缩
机制 ,依靠该机制可以在低浓度 CO2 环境中也能达到较高
的光合速率 ,这种机制广泛存在于从细菌到高等植物的很多
进行光合作用的有机体中 [18 ,45 ] . 绿藻的无机碳利用研究结
果表明绿藻中具有这种机制 ,并主要存在于单细胞绿藻中 ,
如莱 因 衣 藻 ( Chlamydomonas reinhardtii ) [7 ] 、小 球 藻
( Chlorella ellipsoidea) [27 ] 、斜生栅藻 ( Scenedesm us obliqu2
us) [50 ]和盐藻 ( Dunaliella) 等[56 ] . 通过这种机制可以使绿藻
细胞内具有比外界高得多的无机碳浓度 [33 ,51 ] . 那么外界环
境中的无机碳是如何进入细胞内的 ? 为了回答这个问题 ,很
多人提出了不同的无机碳转移模型. 下图表示不同的无机碳
转移模型 :图 1a、b 是由 Spalding 等[48 ]和 Marcus 等[25 ]提出
的无机碳转移的模型 ,它们的不同之处在于通过质膜转运的
无机碳形式不同. Spalding 等[48 ] 认为跨质膜转运的是
HCO3 - , 而 Marcus 等[25 ]认为是 CO2 ,然后通过 CO2 扩散进
应 用 生 态 学 报 　2002 年 11 月 　第 13 卷 　第 11 期 　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　
CHIN ESE JOURNAL OF APPL IED ECOLO GY ,Nov. 2002 ,13 (11)∶1507～1510
图 1 　单细胞绿藻的无机碳转移模型
Fig. 1 Models for inorganic carbon transport in unicellular green algae.
入叶绿体 , 但以上两种模型无法解释 Chlamydomonas ca21
和被 CA 酶抑制的野生型 Chlamydomonas 细胞内的 HCO3 -
的过多积累. 图 1c 由 Moroney 等[12 ] 提出的无机碳转移模
型 ,即 CO2 通过扩散进入细胞内 ,紧接着 HCO3 - 横跨叶绿体
膜转运. 图 1d 是由 Volokita 等 [54 ]提出的无机碳转运模型 ,
该模型与蓝藻的无机碳转运模型相似 ,CO2 和 HCO3 - 均能
被转运 ,这个模型与很多实验结果相一致. 图 1e 是最近提出
的无机碳转运模型. 该模型认为 CO2 能通过扩散进入细胞
内 ,而 HCO3 - 则通过主动转运进入细胞内 ,而且此模型还增
加了在蛋白核内进行 CO2 固定部分[32 ] . 因为近来的研究发
现 ,莱因衣藻的蛋白核中有 Rubisco 的存在 ,而且存在的数量
与生长环境有关 ,生长在空气水平 CO2 浓度下的莱因衣藻
细胞中 90 %Rubisco 位于蛋白核中 ,而高浓度 CO2 培养的细
胞中有 50 %位于蛋白核内[5 ] . Mortia 等[31 ]也发现衣藻生长
在低 CO2 浓度环境中时 ,99 %的 Rubisco 位于蛋白核上 ,蛋
白核内还有存在 CA 酶 [2 ,29 ] , 而该酶能催化 HCO3 - 和 CO2
的相互转变 ,更有利于 CO2 的固定. 尽管以上所有模型从不
同的角度来推测绿藻的无机碳转移过程 ,但都不同程度存在
缺陷 ,由于不同绿藻之间无机碳转移途径可能存在差异 ,所
以有关 CO2 浓缩机制研究中无机碳的转移过程还需寻找更
为确凿的证据.
3 　绿藻 CO2 浓缩机制的调控
311 　光和温度
　　藻类无机碳的转运和积累需要光合作用来激活和提供
能量[2 ,20 ] . 无机碳转运所需 A TP 来源于与光系统 I 有关的
电子流[34 ,35 ] . Raven 等[43 ] 认为 ,转运 1mol 的无机碳需要
1mol 的 A TP ,包括 CO2 通过磷脂双分子层的能量消耗共需
3. 9 molA TP , 这还不包括通过卡儿文循环固碳时所需的
3molA TP 和 2molNADPH , 所以能量供应的限制 (光能)将可
能降低藻类利用无机碳的能力 ,即低光强将降低藻类其无机
碳的转运能力. 小球藻 ( Chlorella V ulgulars) 从高浓度 CO2
培养转移到低 CO2 浓度培养时 ,高光强导致 K0. 5 (CO2) 值降
低[47 ] .通空气 (0. 035 % CO2 ) 培养的盐藻 ( Dunaliella terti2
oleca)在光限制条件下对无机碳的亲和力是高光强培养的 1/
2. 高光强下增加光合速率的同时 ,将导致培养液中无机碳浓
度迅速下降 ,从而使 CCM 得到增强 [16 ] . 在 CCM 中起重要作
用的 CA 酶的 mRNA 转录也是一个依赖光的过程. 衣藻在一
定光周期培养过程中 ,光照开始时 CA 酶活性和其 mRNA 水
平明显提高[12 ,44 ] ,但这个过程在光下会被 DCMU 所阻
断[13 ] .与其他绿藻的光合作用基因的调控相似 ,蓝光能刺激
周质 CA 酶的转译机制 [10 ] . 而在自然环境中绿藻对无机碳
获取的效率可能更容易受光的调控.
　　温度升高在增加细胞代谢能力的同时 ,也引起 CO2 在
水中的溶解度降低 ,同时导致较低的 p Ka1 和 p Ka2 ,尽管在
温度升高的情况下 ,HCO3 - 和 CO2 浓度降低 ,但从 HCO3 - 离
子非催化脱水产生的 CO2 随温度的升高而增加[38 ] ,这可能
弥补在温度升高下 CO2 溶解度的降低. 低温将改变 Rubisco
的动力学行为 ,减少 DIC 的主动转运以维持 CO2 向 Rubisco
活力位点的供应 [8 ,9 ] . 通过 C 同位素分布的分析 ,发现温带
和极地的浮游植物细胞具有较弱的 CO2 浓缩机制[21 ,37 ] ,可
见温度升高也可能增强绿藻的这种机制.
　　由于温度对绿藻 CO2 浓缩机制的研究很少 ,大部分是
通过温度对藻类生理和生化过程的影响来进行的推测 ,而且
温度对绿藻 CO2 浓缩机制的影响是一种间接的影响 ,所以
这方面的研究以后应有所加强.
312 　CO2 浓度
　　高浓度 CO2 (1 %或更高浓度) 明显抑制绿藻细胞 CA 活
性和 CCM 的形成 [7 , 1 , 41 ] . 在绿藻 ( Chlorella ellipsoidea) 中 ,
CO2 浓度被认为是控制 CCM 的因素之一 [28 ] ,可能是因为高
CO2 浓度明显抑制 CA 酶的活性 ,而 CA 酶是绿藻 CCM 的一
个重要组成部分. Matsuda 等[26 ]认为调控绿藻无机碳浓缩机
制的 CO2 感受器 (CO2 Sensor) 可能存在于细胞表面. 绿藻周
质 CA 酶 ( Periplasmic CA) 是一种研究最广泛的低 CO2 浓度
诱导蛋白 ,当细胞从高无机碳浓度培养转入低浓度培养时 ,
在光下周质 CA 酶的表达受在转录过程中 mRNA 的增加所
调控 ,通过建立衣藻基因组序列的分离、转移和表达系统 ,发
现 CA 酶表达的调控中可能需要启动子的序列 [2 , 3 ] . 尽管以
上研究让我们了解了 CO2 浓度对 CCM 的调控作用 ,但很少
涉及到 CCM 的精密调控机制 ,因为研究过程中使用 1 %或
更高的 CO2 浓度 ,在自然环境中很少能达到 ,而在自然环境
中 CO2 的变化对绿藻 CCM 的影响更具有生态学意义.
313 　营养
　　N 代谢与光合作用是两个紧密相连的过程 [52 ] ,N 限制
将明显导致光合速率下降 [19 ] . 绿藻的无机碳的转运是一个
需要光合作用提供能量的过程 ,可见 N 浓度变化也可能会
影响其 CO2 浓缩机制. Beardall 等[4 ]分别对 NH4 + 和 NO3 - 限
制培养的小球藻进行研究时发现 ,两种不同的 N 限制均导
致小球藻具有低 CO2 补偿点、低δ13 C 值和高的细胞内 CO2
8051 应 　用 　生 　态 　学 　报 　　　　　　　　　　　　　　　　　　13 卷
池 ,可见低 N 诱导 CCM 的形成 ,同时提高微藻细胞 N 的利
用效率 ,以允许细胞维持合理的 CO2 固定速率 ,减少 N 在
Rubisco 上的投入. Giordano 等[15 ]比较了生长在不同 N 源环
境中的盐藻细胞对无机碳的亲和力 ,发现生长在含 NH4 + 培
养液中的藻细胞对无机碳的亲和力是生长在含 N 培养液的
藻细胞的 6 倍 ,可见 N 源也明显影响微藻 CCM 机制的形
成 ,生长在以 NO3 - 作为 N 源的培养液中 ,细胞需要 1 个
NADH 还原硝酸盐和 6 个铁氧还蛋白还原亚硝酸盐 ,其能量
的消耗比 NH4 的同化高 4 倍. 由于硝态氮同化需要高的能
量 ,所以在调节细胞无机碳获取上 ,需要 N 和光强的交互作
用.
　　无机 P 在细胞能量的转导上起重要作用. P 限制通过腺
苷酸限制[23 ] 、质膜 H + 2A TP 酶[14 ] 、改变呼吸碳代谢[55 ]或减
少 RuBP 的再生和 Rubisco 活性 [24 ,36 ] ,明显影响细胞各方面
的代谢. 由于在许多藻类中无机碳的获取是一个主动运输的
过程 ,需要 A TP 作为能量 ,所以 P 限制对 CCM 具有间接的
调节作用. 小球藻 ( C. emersonii) 在光和无机碳饱和的情况
下 , P 限制导致其光合速率下降和 CCM 能力的部分抑
制[26 ] .需要金属离子合成的一些催化剂 (如细胞色素、铁氧
还蛋白等)在光合作用、呼吸作用和硝酸盐还原中起重要作
用 ,特别是提供 A TP 为无机碳的转运提供能量 [39 ,40 ] . Zn 是
CA 酶中具有的一种元素 [42 ,49 ] ,所以在微藻中 Zn 的缺乏可
能降低其 HCO3 - 间接利用的能力 ,进而影响无机 C 的积累.
4 　语 　　结
　　现有的对绿藻无机碳浓缩机制的研究均是实验室研究
的结果 ,而实际上在自然环境中无机碳浓缩机制是否表达 ,
对于这方面研究报道很少. 对海洋浮游硅藻的研究表明大气
CO2 浓度升高将促进其生长[46 ] ,但对淡水生态系统中浮游
植物的影响如何 ?现有的大气 CO2 浓度是否限制淡水浮游
植物的初级生产力 ? 这与浮游植物在自然水体中无机碳的
利用方式密切相关 ,所以对自然环境中绿藻无机碳浓缩机制
的表达研究具有重要的生态学意义 ,同时在不同营养条件的
水体中 ,浮游植物对大气 CO2 浓度升高的响应也是一个值
得探讨的课题.
　　低 CO2 浓度能诱导绿藻细胞合成许多多肽 (包括可溶
性的和膜结合蛋白) , 在衣藻中主要有分子量为 37、44 和
462kD 多肽 ,其中 37kD 已证实是一种由 CAH1 基因编码的
周质 CA (periplasmic CA) [53 ] , 但其它的 2 种多肽还没有确
定其具体的功能. 可见人们已能从蛋白质水平来分析 CO2
浓度变化可能对 CO2 浓缩机制的影响 ,但从分子水平来探
讨这方面的研究显得还很缺乏 ,所以进行绿藻高 CO2 浓度
突变株的筛选 ,深入探讨 CO2 浓度对绿藻 CCM 调控的分子
机制也是近来的一个研究热点.
　　从上面提到的绿藻无机碳转移模型来看 ,外源的无机碳
至少需要通过 2 层的膜 (质膜和叶绿体膜) 系统才能到达羧
化的位点 ,所以它的转移比蓝藻更复杂. 在蓝藻中 ,一般认为
Na + 参与了无机碳跨膜运输的泵的组成 [28 ] ,但在绿藻中这
种泵的组成如何还有待于进一步研究.
　　Moroney 等[32 ]提出的无机碳模型的使人们开始重新认
识蛋白核在 CO2 浓缩机制中所起的作用 ,尽管蛋白核中 Ru2
bisco 和 CA 的积累与培养环境中 CO2 浓度密切相关 ,但现有
的报道只是局限在莱因衣藻中 ,这种现象在单细胞绿藻中是
否具有普遍性 ,还有待于进一步对蛋白核的功能进行更深入
的研究.
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by Dunaliella teriolecta ( Chlorophyta) involves external carbonic
anhydrase and direct HCO32 utilization insensitive to the anion ex2
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作者简介 　夏建荣 ,男 1969 年生 ,博士 ,主要从事藻类生理
生态学研究 ,已发表论文 10 余篇. E2mail : jrxia @stu. edu. cn
0151 应 　用 　生 　态 　学 　报 　　　　　　　　　　　　　　　　　　13 卷