全 文 ：生命科学
Chinese Bulletin of Life Sciences
第 19卷 第 2期
2007年 4月
Vol. 19, No. 2
Apr., 2007
跳虫系统进化的研究进展
熊　燕1,2* ，栾云霞2
(1 中国科学院上海生命科学信息中心，上海 200031；
2 中国科学院上海生命科学研究院植物生理生态研究所，上海 200032)
摘　要：跳虫是弹尾纲(Collembola)的俗称，在所有六足动物中化石年代最早，因此跳虫是六足动物起
源及进化研究中非常重要的类群。跳虫的起源、分类地位和系统关系等问题，对于阐明六足动物甚至
节肢动物各大类群的系统关系非常关键，日益成为相关学者关注和争论的焦点。本文就跳虫形态学和
分子系统学方面的研究工作进行了综述。
关键词：跳虫；系统发生；六足动物
中图分类号：Q969.140.4；Q951.2　文献标识码：A
A review of the progress of Collembola phylogeny
XIONG Yan1 ,2*, LUAN Yunxia2
(1 Shanghai Information Center for Life Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200031, China; 2 Institute of Plant
Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences, Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200032, China)
Abstract: Colllembola is the first hexapod to appear in the fossil record. The early appearance of Collembola
provides an important insight into the origin and evolution of hexapod. The origin and phylogenetic position
and inner relationships of Collembola constitute the controversial focuses. The solution of these questions is
one of the key points to resolve the higher-level phylogeny of arthropod , particularly hexapod relationships.
In this paper, we reviewed the phylogeny of Collembola based on morphological characters and molecular data.
Key words: Collembola; phylogeny; hexapoda
收稿日期：2006-10-07；修回日期：2006-11-03
基金项目：国家自然科学基金资助项目(30370169， 30570210)
作者简介：熊 燕(1968 —)，女，博士，副研究馆员，* 通讯作者，Tel: 021-54922977，E-mail: yxiong@sibs.ac.cn
文章编号 ：1004-0374(2007)02-0239-06
弹尾纲(Collembola)是一类小型的六足动物，
因有弹器而能跳跃，又称为“跳虫”。它与原尾
虫、双尾虫一样属于低等无翅的六足动物，是节肢
动物低等类群向陆生有翅昆虫演化的中间环节。
跳虫的化石在所有昆虫化石中年代最早，但这
一古老类群在其形态多样性上未表现出比其他昆虫
更为显著的演化辐射，因而一直作为一个目而隶属
于昆虫纲。近年来，从比较形态学、化石结构、
个体发育和基因序列分析来看，跳虫似乎不应隶属
于昆虫纲，而应与原尾纲和双尾纲并列，与昆虫纲
呈平行演化关系。因此，跳虫在六足动物的系统演
化上是颇有争议的一个类群。目前，有关跳虫的起
源、分类地位和系统关系，是有关学者争论的焦
点。研究跳虫及其他低等六足动物的系统关系，对
于阐明六足动物甚至整个节肢动物各大类群之间的
系统关系具有重要意义。
近年来，我们从事低等六足动物的研究，积
累了较为丰富的资料，关于低等六足动物分子系统
学的研究也有了一定的结果，本文拟就国内外在跳
虫的起源、演化、分类地位以及系统关系的研究进
240 生命科学 第 19卷
展作一概述，以期引起我国相关学者的关注，进一
步推进这项研究的深入开展。
1　跳虫的起源
跳虫的单系性已经被广泛接受，但跳虫的起源
是一个长期争议的问题。Salmon[1]从跳虫的胚胎发
育过程推断，跳虫的祖先有一个前口式的头和一个
完全分节的躯干。原足期头区体节分化；多足期胸
腹部体节分化，各节出现附肢；寡足期腹部部分附
肢退化，胚胎分节发育完成，形成一个具前口式的
头和一个完全分节的躯干部的后期胚胎，而这些特
点与多足动物的综合纲十分相似。另外，跳虫胚胎
期有背器，体分节、触角分节、口器构造等也与
综合纲相似，因此跳虫起源于多足动物的综合纲是
过去很多学者接受的观点[2]。另外的一些证据支持
跳虫与甲壳动物亲缘关系更近的观点，如跳虫的复
眼减少，与甲壳动物复眼的结构相似，还有些类
群，如疣 科的 Anurida maritima，其胚胎发育过
程中出现一对可能与甲壳动物第二触角同源的附肢[3-4]。
近年来也有分子生物学方面的一些研究，认为
跳虫与甲壳动物关系更密切。如Cook等[5]对含跳虫
在内的几种六足动物代表类群的控制体节发育的Hox
基因与其他节肢动物，如多足动物、甲壳动物和螯
肢动物的代表类群进行比较分析，认为六足动物与
甲壳动物近缘，而多足动物与螯肢动物近缘。
Little[6]通过生理学的研究发现，跳虫的血淋巴
(haemolymph)主要由无机盐组成，并具有高的渗透
压，因此认为跳虫直接由生活在海水中的祖先进化
而来。而另一些学者认为最早的跳虫起源于半水生
的环境[7]。D’Haese[8-9]对 55种跳虫的 28S rDNA(D1
和D2区)序列分析和67种跳虫的形态特征的支序分
析并不支持上述观点，认为跳虫不是水生起源进化
到陆生；水生原 (Podura aquatica)也不是跳虫的
原始类群，而是陆生的一支逐步适应到水生。2003
年，Nardi等[10]通过mtDNA全序列的比较分析认
为，跳虫的起源比甲壳动物和其他昆虫的分歧时间
还要早，而且它们能够独立适应于陆地生境。这些
结果引发了有关跳虫的起源和分类地位的更加激烈
的争论[11-12]。
2　跳虫的系统地位
六足总纲(Hexapoda)等同于传统的、广义的昆
虫纲，过去包括弹尾纲 ( 目 ) 、原尾纲 ( 目 )
( P r o t u r a )、双尾纲(目) ( D i p l u r a )、石蛃目
(Microcoryphia)、衣鱼目 (Zygentoma)和有翅昆虫
(Pterygota)六个类群。由于弹尾目和原尾目都不具
昆虫纲所有的尾须(cerci)，德国的 Börner[13]就把这
两类归纳为一个姐妹群，定名为缺尾纲(Ellipura)，
与昆虫纲并列，这一分类阶元也得到了其他一些学
者的支持[14-16]。Hennig[14，17]根据内口式口器、复眼
退化(弹尾目)或消失(原尾目和现生的双尾目)、马
氏管数量减少、下颚须和下唇须高度退化等特征，
将原尾目、弹尾目和双尾目归为内颚亚纲
(Entognatha)，石蛃、衣鱼和其他有翅昆虫归为外
颚亚纲(Ectognantha)。在内颚亚纲中，弹尾目和原
尾目是一对姐妹群，两目形成缺尾纲(图 1A)。1987
年，Kukalová-Peck[18]根据古生物资料将弹尾目和原
尾目归为近昆虫纲(Parainsecta)，与昆虫纲并列，
双尾目则作为昆虫纲中一个最原始的类群(图 1B)。
1981年，Kristensen[15]依据形态比较认为原尾目、
弹尾目和双尾目应属于近昆虫纲，区别于狭义昆虫
纲 Insecta s.str.，后来由于对双尾虫系统地位有争
议，1991年，Kristensen[16]又作修正，把双尾目单
独作为一支，放在近昆虫纲和狭义昆虫纲之间(图
1 C )。
2000年，邵红光等[19]对跳虫、原尾虫、双尾
虫的线粒体 COⅡ基因序列进行测定分析，所得的
结果与形态学、化石资料及其他线粒体基因序列分
图1　基于形态特征的跳虫的系统地位
241第 2期 熊　燕，等：跳虫系统进化的研究进展
析等得到的结论基本一致，但跳虫与原尾虫未形成
姊妹群。同年，Carapelli 等[20]用核延伸因子 -1α
(EF-1α)和线粒体 12S rDNA数据(约 300 bp)探讨低
等六足动物系统发生，在 EF-1α基因(约 500 bp)的
分析中，跳虫和双尾虫形成姐妹群关系，但支持率
不高；在利用 12S rDNA序列构建的系统树中，缺
尾纲和内颚亚纲得到较高的支持。Giribet和Ribera[21]
对 42种昆虫(23目)进行了 18S和 28S rDNA的序列
分析，结果却认为六足动物不是单系群，原尾虫或
综合纲是双尾虫的姊妹群，同时也发现原尾虫和跳
虫无论如何都不应该组成一个类群( E l l i p u r a ,
Parainsecta)。而 2003年，Nardi等[10]通过mtDNA
全序列的比较分析得出2种跳虫位于甲壳总纲+昆虫
纲分支以外的观点，跳虫与甲壳动物的鳃足亚纲关
系最近(图 2A)。Kjer [22]通过昆虫主要类群的 18S
rDNA序列分析，认为原尾虫与双尾虫关系更近(图
2B )。20 04 年，Gi r ibe t 等[23]又利用核糖体 18 S
rDNA、28S rDNA (D3)、核基因H3、线粒体 16S
rDNA 以及线粒体编码基因 COI，结合 189个形态
特征，分析探讨了低等六足动物的系统关系，结果
也认为原尾虫和双尾虫是姐妹群，并不支持跳虫与
原尾虫组成缺尾纲(图 2C)。Luan等[24]对低等六足动
物 18S和 28S rDNA的序列分析显示，双尾虫与原
尾虫形成姊妹群，并且与狭义昆虫平行，也不支持
跳虫和原尾虫组成一个类群。
随着各方面研究的深入，缺尾纲这个类群是否
成立已经受到越来越多的置疑。2004年，尹文英
等[25]总结了对跳虫和原尾虫形态特征、内部结构、
比较精子学、变态类型、胚后发育以及分子系统学
的研究结果，认为弹尾纲和原尾纲之间存在诸多重
要的差异，是各自独立的两个单系类群，不支持这
两个类群具有密切的亲缘关系。因此，从目前对跳
虫分类地位的研究来看，不同的研究方法得到的结
果并不一致，跳虫的地位受基因、外群的选择以及
数据的处理方法的影响，因而跳虫的分类地位仍难
以确定 [ 26 ]。
3　跳虫的系统关系
3.1　跳虫的经典分类系统　跳虫比较经典的、被普
遍接受和应用的分类系统有三种，分别由 Salmon
(1964)、Yosii (1977)、Christiansen和 Bellinger
(1980)建立。
Salmon[1]认为头的取向和口器是指示、区分大
类群的最基本的特征。原 属、海岸 属是两个很
特殊的类群，与愈腹亚目(Symphypleona)一样头是
下口式，都是咀嚼式口器，但其腹部长形分节。从
形态上讲，原 属、海岸 属放在愈腹亚目中任何
位置都很困难，因此建立了一个新亚目——间腹亚
目(Metaxypleona)。根据口器的类型和功能，原节
腹亚目(Arthropleona)又分为两个类群，具咀嚼式口
器的仍叫节腹亚目，具刺吸式口器的则叫新节腹亚
目(Neoarthropleona)。这样，Salmon将弹尾目分为
4亚目 17科。Salmon的分类系统比较复杂，使用
不太方便。但该系统种属收集比较齐全，类群描述
细致、全面，能明确反映类群间的亲缘关系，当
人们遇到其他系统不易解决的问题时，往往借助于
此系统。
Yosii[27]根据外部结构、毛序等形态特征将弹尾
目分为节腹亚目和愈腹亚目两亚目 1 3 科。
Christiansen 和Bellinger[28] 1980年将弹尾目分为两亚
目 7科。1998年他们对其系统进行了修改，将长
角长 科中的鳞 亚科、阔 亚科、长角 亚科、
爪 亚科和驼 亚科分别提升为科。
Yosii和 Christiansen的分类系统很相似，系统
比较简洁，相似性归类明显，使用方便。但 Yosii
图2　基于分子数据的跳虫的系统地位
242 生命科学 第 19卷
在属及属以上阶元较多采用毛序和上、下颚等较难
掌握的特征，因此在鉴定高级阶元时，多采用
Christiansen的分类系统。在进行种类鉴定时，由
于地区的差别，北美则多采用 Christiansen的系统，
亚洲地区多采用Yosii的分类系统，我国也一般多采
用 Yosii的系统。
3.2　支序分析　1998年，Lee 和 Thibaud[29]以原尾
虫为外群，将触角第 III节感受器的有无、角后器
的形状、假眼的有无、眼及弹器的特点等 28个形
态特征进行描述，利用 PAUP软件进行分析，形成
跳虫节腹亚目的 7个科的支序图。图中表现的系统
关系与传统的分类系统大体上是一致的，将节腹亚
目分为原 总科和长角 总科，但对于分类地位争
论较大的原 科以及节腹亚目其他常见科内部的系
统发生关系没有提出很好的见解。
岳巧云[30]1999年对中国跳虫常见的 13科 35个
属的体型、体分节、跳器以及胸、腹部的 31个常
用的形态分类特征以及呼吸系统是否具有气管系统
等进行了原始与进化特征的划分，并进行支序分
析。结果认为，节腹亚目中长角 科与愈腹亚目的
类群亲缘关系最近，其次为驼 科、鳞 科、阔
科、长角长 科；疣 科与拟亚 亚科构成姊妹
群；原 科、球角 科和棘 科为较原始的类群。
愈腹亚目较节腹亚目更进化，愈腹亚目中短角 科
是最原始的类群，钩圆 亚科为最进化的类群。
D’Haese[9]对跳虫主要科的67个种，利用131个
形态分类特征进行支序分析，支持跳虫分为四个
目，并探讨了各目的单系性以及各科和亚科间的系
统关系。结果显示，原 目是单系群，是跳虫其
余类群的姐妹群；长角 目也是单系群，是短角
目 +愈腹目的姐妹群。长角 目内部，海岸 科
是其余各科的姐妹群。原 目中，土 亚科和棘亚
科是单系，四齿 亚科 +棘 亚科是原 目其余各
类群的姐妹群，四齿 亚科是并系群，棘 科是多
系群。具齿 科是单系群，与疣 科 +短吻 科构
成姐妹群。球角 科不是单系群，是多系群。
3.3　分子系统学的研究　l997年，Frati等[31]对弹尾
目中 4个科，11种跳虫的mtDNA COII基因进行测
序分析表明，弹尾目是一类相当古老的类群，其分
类单元之间分歧之久远，遗传分化程度之高，均远
为有翅昆虫所不及。其科间的分歧值高于有翅昆虫
目之间的分歧值，这对将弹尾目提升为弹尾纲，相
应的科上升为目的观点作了有力的支持。
D’Haese[8]分析对比了55种跳虫的28S rDNA(D1
和D2区)序列，构建了跳虫分子系统树，其中原
目呈单系，分为两支：棘 科 +Triacanthella+具齿
科和原 科 +疣 科 +短吻 科 +球角 科；长
角 目和愈腹目不成单系。因为分析没有涉及到短
角 科的类群，短角 的分类地位并未确定。
Luan等[24]通过对中国跳虫几个代表类群的 18S
rDNA全序列和28S rDNA(D3-D5)部分序列的分析支
持上述结论，水生原 与疣 科近缘，总是优先聚
为一支，位于节腹亚目之内。(水生原 +疣 )+棘
+球角 形成支持率较高的一支，因此支持该四
科组成的原 总科是个好的单系。而愈腹亚目两科
不形成单系，或者即使形成一支，其支持率也较
低 。
为进一步探讨跳虫各类群的系统关系，我们测
定分析了从中国各地采集的 13科 22种跳虫的 18S
rDNA全序列和 28S rDNA部分序列，结果显示水
生原 与疣 科优先聚成一支。原 目的所有类群
总是聚为一支，支持原 目的单系性；长角 目不
形成单系群，鳞 科和阔 科不在长角 目内部，
其分类地位不能确定；等节 科形成单系，长角
科与爪 科互为姐妹群。我们的研究还显示，短角
科在愈腹目之外，而愈腹目其余类群聚为一支，
支持短角 科从愈腹目中分出。但因短角 科涉及
的种类较少，其分类地位有待于更多的类群和数据
加以分析探讨。
近年来，通过对一些新的形态特征、支序分
析以及分子系统学数据的研究，对跳虫的系统发生
提出了一些新的看法[8,9,32]。Deharveng[33] 2004年总
结了跳虫系统学的研究成果，并对跳虫新的分类系
统与 Salmon的分类系统进行了比较，其中，原
总科和长角 总科分别提升为目，节腹亚目取消；
变化最多的主要是原来属于原 总科的几个科，如
球角 科、疣 科和棘 科分别提升为总科，疣
科内的一些属提升为亚科或科。另外，角短 科，
从愈腹目中分出成立短角 目，这样弹尾目上升为
弹尾纲，包括原 目、长角 目、愈腹目和短角
目四个目(表 1)。
综上所述，跳虫的起源以及在六足动物中的分
类地位、系统关系仍然有争议。由于跳虫种类非常
繁多，要对其各类群之间的系统关系进行深入探
讨，还有待于对更多类群采用更多的方法进行全面
243第 2期 熊　燕，等：跳虫系统进化的研究进展
分析。
致谢：感谢中国科学院上海生命科学研究院植物生
理生态研究所尹文英院士对本文的修改和建议！
[参　考　文　献]
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表1　跳虫的现代分类系统(Deharveng, 2004)
Poduromorpha原 目 Entomobryomorpha长角 目 Symphyleona愈腹目 Neelipleona短角 目
Hypogastruroidea 球角 总科 Isotomoidea 等节 总科
Gulgastruridae球道 科 Isotomidae等节 科 Arrhopalitidae齿棘 科 Neelidae短角 科
Hypogastruridae球角 科 Tomoceroidea 鳞 总科 Bourletiellidae勃氏圆 科
Pachytullbergiidae厚皮土 科 Oncopoduridae 阔 科 Dicyrtomidae羽圆 科
Paleotullbergiidae古土 科 Tomoceridae鳞 科 Katiannidae卡天圆 科
Neanuroidea疣 总科 Entomobryoidea长角 总科 Mackenziellidae马坎兹 科
Brachystomellidae短吻 科 Cyphoderidae驼 科 Sminthuridae圆 科
Neanurdae疣 科 Entomobryidae长角 科 Sminthurididae附圆 科
Odontellidae具齿 科 Microfalculidae微钩 科 Spinothecidae具刺 科
Onychiuroidea棘 总科 Paronellidae爪 科 Sturmiidae斯特姆 科
Onychiuridae棘 科 Incertae sedis地位未定
Tullbergiidae土 科 Actaletidae 海岸 科
Incertae sedis地位未定 Coenaletidae共生 科
Isotogastuuridae似球角 科
Poduridae原 科
244 生命科学 第 19卷
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中科院颁布《关于科学理念的宣言》《关于加强科研行为规范建设的意见》
2007年 2月 26日下午，中国科学院召开新闻发布会，正式向社会发布了《关于科学理念的宣言》和《中
国科学院关于加强科研行为规范建设的意见》。这两个文件与以前制定发布的相关文件，构成了进一步推进和谐
学术生态建设的较为完整的制度规范体系。
《关于科学理念的宣言》从科学的价值、科学的精神、科学的道德准则和科学的社会责任等方面宣示了科
学的理念。
关于科学的价值，《宣言》认为科学是人类的共同财富，科学服务于人类福祉，科学共同体把追求真理、
造福人类作为共同的价值追求，致力于促进人的自由发展和人与自然的和谐。从科学救国到科教兴国，依靠科学
和民主实现中华民族的伟大复兴，是百余年来中国志士仁人的不懈追求。在我们这个和平发展的国家，以创新为
民为宗旨，以科教兴国为己任，是中国科技界共同的责任和使命，也是中国科学院全体同仁科技价值观的重要核
心与共识。
关于科学的精神，《宣言》认为科学是物质与精神的统一，科学因其精神而更加强大，科学精神是对真理
的追求，是对创新的尊重，科学精神体现为严谨缜密的方法，体现为一种普遍性原则。
《宣言》从诚实守信、信任与质疑、相互尊重、公开性等方面诠释了科学的道德准则，《宣言》号召广
大科技人员应具有强烈的历史使命感，承担更大的社会责任，遵守人类社会和生态的基本伦理，珍惜与尊重自然
和生命，尊重人的价值和尊严，从社会、伦理和法律的层面规范科学行为，并努力为公众正确、全面地理解科
学做出贡献。
《中国科学院关于加强科研行为规范建设的意见》从建立和维护科研行为规范，明确科研行为的基本准则，
加强学术环境建设，防治科学不端行为，加强领导健全组织等方面提出了中国科学院加强科研行为规范的具体意
见和措施。在《意见》中，中国科学院提出，以“唯实求真、自觉自律、违规必究、公开公正”的原则，
建立和维护科研行为规范，要求全院科技人员遵守公民道德准则，遵守诚实原则，遵守公开原则，遵守公正原
则，尊重知识产权，遵守声明与回避原则。《意见》对加强学术环境建设提出了具体要求，对科学不端行为的
认定和处理作出了明确规定，为落实意见要求，中国科学院设立了科研道德委员会及院属机构科研道德机构。
此次发布是在中国科学院近年来倡导创新文化的基础上，一方面进一步重视科学精神的内涵，另一方面进一
步采取具体措施，规范科技创新行为，这是建设改革创新和谐奋进中国科学院的现实需要，是进一步弘扬社会主
义荣辱观、积极参与构建社会主义和谐社会的实际行动，是中国科学院发挥在中国特色国家创新体系中的骨干引
领与示范带动作用的具体体现，将对我国科技界全面贯沏落实科学发展观，进一步弘扬社会主义荣辱观、树立正
确的科学理念、推动创新友好的学术环境建设，促进建设创新国家和构建社会主义和谐社会发挥积极的作用。
摘自http://www.cas.ac.cn
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