全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (2): 143~149 143
收稿 2013-11-21　　修定 2014-01-22
资助 国家自然科学基金(31270880)。
* 通讯作者(E-mail: shuishans@hotmail.com; Tel: 0311-
83999012)。
细菌信号分子N-酰基高丝氨酸内酯调控植物抗性的研究进展
赵芊, 贾振华, 宋水山*
河北省科学院生物研究所, 石家庄050051
摘要: 自然界中植物与细菌长期共存, 共同进化, 二者之间形成由不同信号分子介导的复杂的相互作用网络。N-酰基高丝
氨酸内酯(AHLs)是革兰氏阴性细菌胞间通讯的信号分子, 可被植物感知, 并能调控植物多种生理行为, 包括植物的天然免
疫、生长发育、耐逆性等。本文综述近年来的相关研究进展, 有助于全面了解植物与细菌间的信息交流机制, 并对农业生
产提供理论指导。
关键词: 细菌; N-酰基高丝氨酸内酯; 植物; 抗性
Advances in Regulation of Plant Resistance by N-Acyl-Homoserine Lactones,
the Bacterial Quorum-Sensing Signals
ZHAO Qian, JIA Zhen-Hua, SONG Shui-Shan*
Biology Institute, Hebei Academy of Sciences, Shijiazhuang 050051, China
Abstract: Co-existence and co-evolution of plants and bacteria for millions of years have led to a complex in-
teracting network mediated by a number of signal molecules between plants and bacteria. N-acyl-homoserine
lactones (AHLs) are the signals for cell-to-cell communication in Gram-negative bacteria. Recent researches
demonstrated that AHLs can be perceived by plants and can regulate a variety of plant physiological processes
including plant innate immunity, growth and development, and abiotic tolerance. This review summarizes the
recent findings in this field, provides insight into the inter-kingdom communication between plants and bacteria,
and guides the manipulation for improving crop production in practice.
Key words: bacteria; N-acyl-homoserine lactone; plant; resistance
自然界中细菌与植物长期共存已达数百万年
的历史, 在长期进化的过程中, 二者相互作用, 既
互惠互利, 又相互抵御。植物与细菌的相互作用
是由许多信号分子介导的。革兰氏阴性细菌利用
N-酰基高丝氨酸内酯(N-acyl-homoserine lactones,
AHLs)作为信号分子调控其群体行为, 这一现象被
称为细菌的群体感应(quorum sensing, QS) (Thom-
anek等2013)。群体感应参与细菌多种生物学功能
的调节, 如毒性因子的产生、生物发光、孢子形
成、运动性、生物膜形成、铁载体的产生、抗生
素合成和质粒接合转移等(Pearson等1994; Parsek
等1999)。近年来, 越来越多的证据表明AHLs可以
被植物感知, 进而调控植物的生理行为, 是细菌与
真核生物之间信息交流的介导分子(宋水山2010)。
AHLs通过激发第二信使、调控基因表达以及蛋白
磷酸化等, 调控植物多种生理行为, 包括植物的天
然免疫、生长发育、耐逆性等。赵芊和宋水山
(2010)已对AHLs调控植物生长做了相关研究, 本
文将着重从其他几个方面总结近几年AHLs与植物
相互作用的研究进展。
1 AHLs的检测方法
精确、特异、灵敏的检测方法是研究细菌群
体感应系统和细菌与植物相互作用的必备条件和
有利武器。AHLs是一个复杂的分子家族, 根据其
酰基侧链长度(C4~C16)、C3位取代基(—OH和—O)
及饱和性的不同分为不同的分子, 这种分子结构
的复杂性和多样性, 使得对AHLs的分离和检测具
有较大难度。目前, 对AHL的检测手段有了很大
的发展, 从最初的定性检测发展到定量检测, 极大
地推动了AHLs的研究工作。但各种检测方法并不
完善, 还存在着各自的缺陷, 仍然是AHLs相关研究
的主要限制因素之一。
植物生理学报144
1.1 生物感应器法
生物感应器法是以细菌群体感应原理为基础,
人为构建不含有AHLs合成酶基因而含有AHLs受
体基因和AHLs调控的启动子序列以及与其融合在
一起的报告基因如GFP、RFP或lacZ等的重组菌
(Hartmann和Schikora 2012), 作为AHLs的生物感应
器, 当遇到外源AHLs时, 启动报告基因的表达, 通
过检测报告基因的活性来检测AHLs的存在, 而作
为生物感应器的重组菌本身应不能产生AHLs。还
有一类是利用群体感应调控紫色素产生的特性,
将紫色杆菌自身的AHLs合成酶基因突变, 从而成
功构建了紫色杆菌生物感应器, 用以检测AHLs的
产生与降解(McClean等1997)。生物感应器一般对
不同AHLs的敏感性不同, 但也有报导指出某些生
物感应器能够检测绝大部分的AHLs (Thomson等
2000; Andersen等2001)。利用GFP或RFP作为报告
子的生物感应器检测AHLs的灵敏度很高, 能够达
到20 nmol·L-1, 但是检测的选择性也很强, 例如含
有报告系统pAS-C8的恶臭假单胞菌(Pseudomonas
putida)检测OC12-HSL的灵敏度是C12-HSL的100倍
(Steidle等2001)。
生物感应器法操作简单易行, 是检测AHLs的
有效手段和最常用的方法。利用该法原位检测宿
主植物根表面的AHLs, 通过数学模型的计算可以
用来评估真核宿主与根际定植的AHLs产生菌群间
的相互作用关系(Ganter等2006; Müller等2006)。
但此法存在灵敏度低、检测时间长、特异性不
强、易受非AHL化合物干扰、难于定量等缺点,
因此多作为初步检测手段, 还需结合其他方法对
检测结果加以验证。
1.2 物理化学检测法
基于气相色谱(gas chromatography, GC)的
AHLs检测技术是最早出现的物理化学检测法。
Charlton等(2000)首次应用了GC的方法对细菌所
释放的AHLs进行检测, 同时为了增加该方法的灵
敏度, 质谱(mass spectrum, MS)技术和用肟取代
AHLs分子中的β-羰基等方法也应用到其中。随
后, 反向高效液相色谱(high performance liquid
chromatography, HPLC)耦联质谱的方法在很多研
究中得到应用(Morin等2003)。Frommberger等
(2003, 2004)分别发展了电动色谱(electrokinetic
chromatography, MEKC)技术和纳米-液相色谱
(nano-LC)技术对AHLs进行有效分离, 再耦联微电
喷雾表面质谱(microelectrospray interface to MS)进
行进一步的鉴定。最有效的AHLs分离方法是Li等
(2006)描述的超高效液相色谱(ultra-high perfor-
mance liquid chromatography, UPLC)。MS、核磁
共振(nuclear magnetic resonance, NMR)和红外光
谱(infrared spectroscopy, IR)被用来鉴定AHLs的结
构和性质(曹广霞等2010)。Malik等(2009)优化气
质联用(GC-MS)技术, 完成了对AHLs生物对映异
构体的鉴别。Fekete等(2007)通过傅立叶转换离子
回旋共振质谱(fourier transform ion cyclotron reso-
nance mass spectrometry, FTICR-MS)实现了对
AHLs分子质量最精确的测定, 质谱峰的误差小于
1×10-4 g·L-1。然而无论检测技术多么精密 , 对
AHLs的检测至少选用2种独立的方法是必要的,
尤其是分析来自复杂样本如肉汤培养基的AHLs
(Hartmann和Schikora 2012)。此外, 物理化学检测
法因其操作复杂、费用昂贵、需要昂贵的仪器设
备支持等原因, 难以成为检测AHLs的常规方法。
1.3 抗体检测法
通过免疫学技术手段制备AHLs抗体, 以抗原
和抗体的特异性结合来检测信号分子, 是一个全
新的AHLs检测方法, 能够实现AHLs的定量检测,
而且步骤简单、结果显示快速、灵敏度高, 成为
最有发展潜力的检测方法。目前有几个实验室通
过对AHLs分子结构的化学修饰 , 成功制备了
3OC12-HSL和C10-HSL的单克隆抗体(Kaufmann等
2006, 2008; Chen等2010a, b)。AHLs单克隆抗体不
仅能够用来分析AHLs在植物体内的分布、运输和
定位, 而且能够作为AHLs的抑制剂用来消除AHLs
在激发病原菌致病性中的作用(Miyairi等2006;
Park等2007), 还能够开发应用于某些疾病的预警
检测和非耐药性抗生素的合成。AHLs单克隆抗体
的出现极大地拓展了AHLs的研究空间。但是 ,
AHLs是一类特殊的小分子化合物, 不具有自由氨
基和羧基, 本身不具有免疫原性, 常规方法无法与
载体蛋白相耦联, AHLs的这种结构特点使其抗体
的制备成为一个难点。针对不同分子结构AHLs的
特异性单克隆抗体的制备将是今后一段时间免疫
检测法的研究重点。
赵芊等: 细菌信号分子N-酰基高丝氨酸内酯调控植物抗性的研究进展 145
2 AHLs对植物抗性的调控
近年来, 越来越多的证据表明植物可以感知
并响应细菌群体感应信号分子AHLs。当AHLs存
在于植物周围时, 植物会改变其转录组、蛋白质
组的表达以调控植物细胞反应(Mathesius等2003;
von Rad等2008)。AHLs在植物细胞中的运输及诱
导植物细胞反应的不同依赖于AHLs的结构, 尤其
是酰基链长度和取代基的不同(Schenk等2012)。
2.1 AHLs调节植物的天然免疫
多个实验室分别报导了植物根际施加AHLs
产生菌或直接施加AHLs, 能够调节植物的防卫反
应。首先报导的是在番茄(Lycopersicon esculen-
tum)根际施加产C4-HSL和C6-HSL的沙雷氏菌(Ser-
ratia liguefaciens) MG1, 可以提高番茄对病原真菌
链格孢霉(Alternaria alternata)的系统抗性, 而失去
合成AHLs能力的突变株MG44对番茄抗病性的诱
导明显减弱(Schuhegger等2006)。荧光假单胞菌
(Pseudomonas fluorescens) 2p24缺失3OC6-HSL和
3OC8-HSL合成酶基因pcoI后, 生物膜合成、在小
麦(Triticum aestivum)根际定植以及抵御小麦全蚀
病的生防能力丧失; 而pcoI基因表达后其生防能力
随之恢复到野生型水平(Wei和Zhang 2006)。在根
际定植AHLs产生菌普城沙雷氏菌(Serratia plym-
uthica), 能够保护黄瓜(Cucumis sativus)免遭瓜果
腐霉(Pythium aphanidermatum)侵染导致的猝倒病,
同样能够抑制灰葡萄孢霉(Botrytis cinerea)对番茄
和大豆(Glycine max)的侵染, 而AHLs合成酶SplI缺
失的突变菌株则不能提供这种保护(Pang等2009)。
在无菌环境下直接施加C4-HSL和C6-HSL, 能
够诱导番茄系统抗性基因如几丁质酶基因、PR1
的上调(Schuhegger等2006)。而在拟南芥(Arabi-
dopsis thaliana)中则得到相反的结果, 在根部预处
理C4-HSL和C6-HSL并未诱导拟南芥对丁香假单胞
菌(Pseudomonas syringae pv. tomato) DC3000的抗
性, 提示短链AHLs并不能诱导植物系统抗性的增
强(von Rad等2008)。在根际预处理OC14-HSL, 能
够显著增强拟南芥对DC3000的抗性, 增强拟南芥
和大麦(Hordeum vulgare)对白粉病的抗性; OH-
C14-HSL和OC12-HSL同样具有抗性诱导作用, 只是
其作用稍弱于OC14-HSL (Schikora等2011)。因此,
AHLs酰基链长度的不同会影响其对植物天然免疫
能力的调节, 长链AHLs可能更有利于增强植物的
抗病性。
2.2 AHLs在植物耐非生物胁迫中的作用
近几年来, 人们开始关注植物根际定殖的细
菌与真菌在植物抵御盐害、干旱等非生物胁迫中
的作用。Yang等(2009)发现植物根际促生细菌
(plant growth-promoting rhizobacteria, PGPR)能够
激发植物对非生物胁迫的诱导性系统耐受性(in-
duced-systemic tolerance, ITS), 在多种植物如番
茄、拟南芥、辣椒(Capsicum annuum)等根际施加
PGPR (如某些假单胞菌、芽胞杆菌等)能够提高植
物耐高盐、干旱等非生物胁迫的能力(Mayak等
2004; Zhang等2008; Sziderics等2007)。通过在植
物根际定植益生菌来提高植物对非生物胁迫耐受
性的研究已经成为植物与细菌互作研究领域的热
点问题。
作为革兰氏阴性菌中的重要信号分子, AHLs
对植物耐逆性作用的研究还刚刚起步, 目前国内
外仅有一篇文献报导了AHLs在提高植物耐盐性方
面可能存在作用。Barriuso等(2008)研究发现, 用
盐胁迫处理野生型番茄时, 在根际接种产AHLs的
益生菌M14可显著降低植株的枯萎指数, 增强植株
耐盐性; 进一步将AHLs合成酶基因YenI (合成短链
AHLs)和LasI (合成长链AHLs)转入番茄, 发现转基
因番茄植株的耐盐性也有不同程度提高。本实验
室在这方面也做了初步探讨, 研究结果显示, 3OC6-
HSL和3OC8-HSL可显著提高盐胁迫条件下拟南芥
的根长和存活率, 还可显著提高小麦早期生长阶
段的耐盐和耐旱能力(未发表资料)。目前对AHLs
在植物耐非生物胁迫中的作用仅停留在对植物施
加PGPR产生的耐逆生理分析上, 而对细菌AHLs参
与植物的耐逆信号转导进行研究, 将从分子水平
上揭示细菌与植物在逆境条件下的互作机制, 是
今后的一个发展方向。
2.3 AHLs在植物抗虫性上的作用
AHLs在植物与草食性生物间的相互作用中
发挥一定影响。Heidel等(2010)检测C6-HSL存在
与否的情况下烟草(Nicotiana attenuata)对烟草
天蛾幼虫的抗性, 发现C6-HSL处理过的植物上烟
草天蛾幼虫的质量增加了4倍, 在脂氧合酶基因
NaLOX3沉默的烟草上烟草天蛾幼虫的质量也同
植物生理学报146
样增加; 基因芯片分析发现, C6-HSL和脂肪酸-氨
基酸复合物(fatty acid-amino acid conjugates, FACs)
处理植物均能够引起胰蛋白酶抑制剂(proteinase
inhibitors, TPIs)基因的下调。烟草天蛾幼虫口腔
分泌物FACs能够激发植物茉莉酸(jasmonate, JA)
水平的快速增加, JA可促进TPIs的合成, 从而增强
植物抗性(Halitschke等2003; Zavala等2004)。
NaLOX3介导FACs对JA的激发, 沉默NaLOX3基因
会抑制JA爆发而使植物易受草食性生物攻击(Hal-
itschke和Baldwin 2003)。可见, 烟草天蛾幼虫的质
量增加是C6-HSL直接或间接抑制茉莉酸介导的防
卫反应的结果。
2.4 AHLs在植物体内的运输
AHLs与植物互作的另一个重要问题是AHLs
是否能在植物体内进行运输。AHLs在植物体内的
命运可能因其分子结构的不同而有所不同。短链
AHLs (酰基链长度小于8)能够被吸收进入植物根
内, 并被向上运输至茎叶(Götz等2007)。通过高分
辨率和高灵敏度的FTICR-MS和UPLC可以检测到
AHLs在植物体内的运输(Fekete等2010)。3H标记
的C6-HSL和C8-HSL被吸收进入中柱, 并在根内进
行活跃的运输, 这种运输会随着蒸腾流而加速进
行(Hartmann和Schikora 2012)。长链AHLs (酰基链
长度大于10)粘附在根表面, 不能被吸收到植物体
内, 这一现象在大麦、玉米(Zea mays)和拟南芥中都
被观察到(Götz等2007; von Rad等2008; Schikora等
2011)。AHLs在植物中的这种差异运输和定位可能
有利于短链AHLs和长链AHLs对植物不同生理反
应的诱导, 但这还需要更深入的研究加以验证。
3 植物感应AHLs的信号转导
随着AHLs调控植物生理功能研究的深入, 人
们开始关注植物如何感知细菌AHLs信号以及
AHLs信号如何在植物细胞中传导的问题。Bai等
(2012)研究表明3OC10-HSL可能通过依赖H2O2和
NO的cGMP信号途径促进绿豆(Phaseolus radiatus)
根的形成。Schikora等(2011)研究显示3OC14-HSL
通过增强AtMPK6的磷酸化诱导植物系统抗病性,
表明丝裂原活化蛋白激酶(mitogen-activated pro-
tein kinase, MAPK)信号途径可能参与3OC14-HSL
在植物中的信号转导。Thomanek等(2013)用生物
素标记的3OC14-HSL作为探针, 通过pull-down的实
验方法成功检测了3OC14-HSL与其受体蛋白LuxR
的结合, 并指出生物素标记的AHLs可以作为分子
探针去筛选植物中假定的AHL受体蛋白。
本研究室在这方面做了有益的探索, 研究结
果显示, 3OC6-HSL和3OC8-HSL能够诱导G蛋白耦
联受体GCR1、假定G蛋白耦联受体Cand2和
Cand7、G蛋白α-亚基基因GPA1上调表达, 这些基
因的缺失突变体对AHLs处理不敏感, G蛋白抑制
剂百日咳毒素能够阻断AHLs对拟南芥根长的促进
效应, 表明G蛋白耦联受体-G蛋白信号系统参与
AHLs对拟南芥根生长的调控(Liu等2012; Jin等
2012); 利用转水母发光蛋白的拟南芥和膜片钳技
术研究表明, 3OC6-HSL和3OC8-HSL处理可显著提
高拟南芥根细胞质内游离Ca2+浓度, 用Ca2+和Ca2+
通道抑制剂的研究显示, Ca2+浓度的增高来源于胞
外Ca2+内流, 表明Ca2+信号系统参与AHLs在植物体
内的信号转导(Song等2011; 张哲等2011); 最近通
过基因芯片、Real-time PCR、突变体分析及磷酸
化分析等方法, 发现钙调素(calmodulin, CaM)多个
亚型和MAPK级联信号系统也参与3OC6-HSL和
3OC8-HSL在植物体内的信号转导(未发表资料)。
细菌AHLs可能激发植物多个信号转导途径来诱导
植物完成多方面的生理功能如生长发育、免疫调
节和逆境耐受。构建出植物感应细菌AHLs的信号
交叉转导网络, 将为更深入地揭示植物与细菌的
互作机制奠定基础。
4 群体淬灭
AHLs降解现象首先是在细菌中被发现的, 现
在已经扩展到20多个种属(Uroz等2009)。细菌一
般拥有多个自诱导物的修饰或降解酶类(Schipper
等2009)。中华根瘤菌(Sinorhizobium sp. NGR234)
至少有6个与自诱导物的修饰或降解相关的功能
蛋白, 包括3个内酯酶、1个氧化还原酶和2个非特
异性水解酶(Krysciak等2011)。恶臭假单胞菌IsoF
(主要产C10-HSL)具有活跃的AHLs降解活性, 即使
在对数生长期AHLs也能够被降解成高丝氨酸和其
他化合物, 但在其基因组中并未发现内酯酶基因
(Fekete等2010)。AHLs合成与降解的快速转换现
象对IsoF菌起何作用还不清楚, 推测是为了抑制
AHLs水平过高而导致其信号分子功能的丧失
(Diggle等2007)。细菌对AHLs水平的严格控制有
赵芊等: 细菌信号分子N-酰基高丝氨酸内酯调控植物抗性的研究进展 147
利于减弱宿主植物对该信号的感应, 进而帮助细
菌自身趋避宿主植物的防卫反应。一些植物(如豆
科植物)具有AHLs水解活性, 能够有效降解AHLs
以抑制其过量吸收(Delaland等2005; Götz等2007),
而其他一些植物(如拟南芥和大麦)不具有AHLs降
解活性, AHLs不论是在根际还是被吸收入根都能
够稳定存在(Götz等2007; von Rad等2008)。AHLs
的降解与修饰在有机体生命过程中究竟起何种作
用还没有得到完全清楚的阐释, 但从某种程度上
来说它对细菌和宿主植物双方都是最佳的互作策
略, 因为这种群体感应修饰活性对细菌而言是一
个有效的趋避宿主防御的“隐藏”机制, 而对于宿主
植物则是防御细菌侵染的策略之一。
5 展望
细菌与植物的信息交流与相互作用是个复杂
的过程, 许多因素影响植物对细菌信号分子AHLs
做出的响应。随着AHLs检测手段的不断提高及分
子生物学技术的大量应用, 使得真核植物响应细
菌AHLs的模式、范围和功用的大量有价值的信息
得到揭示。将来, 识别AHLs在宿主植物中的受体
以及AHLs在植物信号转导途径中的关键组分成为
必然, 大规模的基因、蛋白质表达分析和突变体
分析将有助于对AHLs信号组分的功能进行研究。
植物与细菌AHLs信号相互作用的研究为阐明植物
与微生物菌群之间的信息交流机制奠定基础, 并
对实际生产中增强植物抗逆能力、提高作物产量
具有指导意义。
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