全 文 ：植物生理学通讯 第 44卷 第 2期，2008年 4月 345
收稿 2007-12-20 修定 2008-01-28
* 通讯作者(E -m a i l：zy go r l @p u b l i c . hr .h l . cn；T el：
0 45 1-82 1 91 51 7)。
半胱氨酸蛋白酶在植物细胞程序性死亡中的作用
李思滨，刘英，祖元刚 *
东北林业大学森林植物生态学教育部重点实验室，哈尔滨 150040
Role of Cysteine Proteinase in Programmed Cell Death of Plant
LI Si-Bin, LIU Ying, ZU Yuan-Gang*
Key Laboratory of Forest Plant Ecology, Ministry of Education, Northeast Forestry University, Harbin 150040, China
提要：介绍了参与执行与控制植物细胞程序性死亡(PCD)的半胱氨酸蛋白酶的研究进展。
关键词：植物细胞程序性死亡；Caspase；Metacaspase；液泡加工酶；细胞色素 C
细胞程序性死亡(programmed cell death, PCD)
是多细胞生物体在发育过程中或在某些环境因子的
作用下发生的受基因调控的主动的死亡方式
(Greenberg 1996)，对生物体的正常发育、自身
动态平衡及多种病理过程都很重要(Steller 1995)，
是当前生物学的研究热点之一。近年来随着动物
中 PCD研究的深入，植物 PCD的研究也受到重
视，并取得了一定的进展，有关植物细胞 PCD的
研究几乎遍及植物生长、发育、对环境疾病虫害
防御反应等各个领域(Pennell和 Lamb 1997；孙朝
煜等 2002；Paul Khurana等 2005)。研究表明，
植物 PCD的形态学和生化特征如细胞质收缩、染
色质浓缩、细胞色素 C (cytochrome C)从线粒体
(mitochondrion)释放、细胞核形态变化、蛋白酶
的参与和 DN A 碎片的形成均与动物 PC D 相似
(Danon等 2000，2004)。但在植物 PCD中缺少凋
亡小体和吞噬细胞存在的证据(Lam和 del Poza
2000)。
多年来，植物 PCD 一直是研究的热点。植
物 PCD的发生机制非常复杂，已有的研究工作在
鉴定 PCD 的相关信号、相关蛋白、相关基因等
方面均取得一些进展，但关于 PCD的精确机制还
不清楚。本文介绍半胱氨酸蛋白酶参与执行植物
PCD 的研究进展。
1 植物中类Caspase蛋白家族
线粒体中细胞色素 C的释放并激活 Caspase
(cysteine aspartic acid specific protease)蛋白家族级
联反应触发动物系统中的 P C D 过程( N i n a 等
2004)。动物中 PCD的研究证明，Caspase蛋白
家族是细胞自杀机制的主要“执行者”。Caspase
蛋白家族是天(门)冬氨酸特异性的半胱氨酸蛋白
酶，作为动物 PCD的功能性成分，Caspase蛋白
家族可改变或激活某些维持细胞完整性的蛋白，
Caspase蛋白家族一旦被激活后便不可逆的启动细
胞死亡程序的执行阶段(Shi 2002)。
业已证明，Caspase蛋白家族是动物细胞自
杀机制的主要“执行者”，近年来的研究表明，
动物的Caspase蛋白家族的特异性抑制剂能够阻止
植物 PCD (Hatsugai等 2006)。用 Caspase的抑制
剂作为底物已从不同植物中筛选出与PCD水平相
关的类 Caspase蛋白家族活性(表 1) (Rotari等
2 00 5)，这些类 C a s pa s e 蛋白家族活性不被与
Caspase不相干的蛋白酶抑制剂所抑制，表明植物
P C D 过程中存在类 C a s p a s e 蛋白酶家族活性
(Caspase-like activities, CLA)。如 del Pozo和 Lam
(1998)在烟草(Nicotiana tabacum)抵御病毒过程中检
测到类 Caspase活性；Rojo等(2004)在拟南芥
(Arabidopsis thaliana)抵御细菌过程中检测到类
Caspase活性，认为 Caspase蛋白家族参与植物
PCD的调控。但植物中类 Caspase从基因编码到
蛋白质结构和功能与动物Caspase蛋白家族的同源
性较低，所以对植物中是否真正存在与动物相似
的由类Caspase蛋白家族介导的PCD调控与执行机
制还存在争议。
2 Metacaspase在植物中的功能
在动物体系中 Caspase蛋白家族是 PCD的主
要执行者，其触发 PCD的机制已有深入的研究，
有人推测植物中可能存在另一种独特的非Caspase
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蛋白家族调控的 PCD 执行机制(Swidz inski 等
2002)。Metacaspase蛋白家族的发现和鉴定证明
了这一观点。
Uren等(2000)鉴定出2个与动物Caspase家族
具有更近的关系的蛋白家族，命名为 Paracaspase
和Metacaspase。Paracaspase和 Caspase表现出动
物特异性，而编码半胱氨酸蛋白酶的Metacaspase
最早是在酵母中鉴定出来的。检测一些植物、真
菌和原生动物的Metacaspase蛋白同源性的结果表
明，Metacaspase蛋白具有 Caspase的保守结构
域，与 Caspase蛋白家族有较远的亲缘关系。预
测蛋白质的三维结构表明，它与动物Caspase蛋白
三维结构有较高的同源性(Uren等2000)。Madeo等
(2002)最早报道H2O2诱导啤酒酵母(Saccharomyces
cerevisiae) PCD中Metacaspase表现出与Caspase相
似的天(门)冬氨酸特异性的半胱氨酸蛋白酶活性，
酵母Metacaspase蛋白(YCA1)基因敲除后不能完成
由H2O2诱导的 PCD，这表明Metacaspase蛋白在
真核生物 PCD过程中起关键作用。Hoeberichts等
(2003)报道在被灰葡萄孢菌(Botrytis cinerea)侵染的
番茄(Lycopersicon esculentum)的叶片中 II型
Metacaspase mRNA水平上调。Watanabe和 Lam
(2004)报道，拟南芥被细菌病原体侵染 24 h后 2
个 I型Metacaspase (At5g64240和At1g02170)水平
上调。Metacaspase基因的沉默导致了类 Caspase-
6蛋白活性的下降，从而终止了挪威云杉(Picea
abies)的PCD的发生(Suarez等2004)。综上所述，植
物PCD发生过程中基因水平上调表明Metacaspase
参与植物 PCD 的调控与执行过程。但也有人认
为，植物PCD的发生直接或间接的受Metacaspase
蛋白介导(Hatsugai等 2006)。
支持Metacaspases很可能在植物 PCD过程中
起主要作用的这一观点的依据有以下 4点(Koonin
和Aravind 2002) ：(1)与 Caspase起源相同；(2)植
物中缺乏与 Caspase的基因同源性；(3)植物基因
组中编码Metacaspase的基因的增殖与 Caspase在
动物基因组中的增殖方式相同；( 4 )植物 I 型
Metacaspase与一个锌指融合的结构域同样存在于
一个植物超敏反应(hypersensitivity reaction, HR)的
调节剂 LSD1中(Dietrich等 1997)。Metacaspase家
族蛋白很可能作为植物PCD的主要执行者之一行
使其功能。
3 植物液泡和液泡加工酶(VPE)
有研究表明，液泡与包括超敏反应(HR)、组
织衰老、导管的分化在内的多种类型的植物 PCD
有关(Kuriyama和 Fukuda 2002；Lam 2004；van
Doorn和Woltering 2005)。液泡是植物 PCD发生
过程中各种水解酶和其他死亡执行者的集散地，
具有活性的 Caspase蛋白家族 测定的物种及其部位 文献
YVADase (Caspase-1-like) 烟草叶片 del Pozo和 Lam 1998
大麦胚性悬浮细胞 Korthout等 2000
拟南芥种子 Danon等 2004
白云杉萌发种子 He和 Kermode 2003
烟草(BY2)悬浮细胞 Mlejnek和 Procházka 2002
DEVDase (Caspase-2-like) 大麦胚性悬浮细胞 Korthout等 2000
拟南芥种子 Danon等 2004
白云杉种子 He和 Kermode 2003
烟草(bY2)悬浮细胞 Mlejnek和 Procházka 2002
燕麦叶片 Tian等 2000
挪威云杉胚性细胞系 Bozhkov等 2004
罂粟花粉 Suarez等 2004
VEIDase (Caspase-6-like) 拟南芥种子 Rotari等 2005
挪威云杉胚性细胞系 Bozhkov等 2004
IETDase [Caspase-8-like (saspase)] 拟南芥种子 Rotari等 2005
燕麦叶片 Coffeen和Wolpert 2004
VKMDase (saspase) 燕麦叶片 Coffeen和Wolpert 2004
TATDase 烟草(Xanthi)叶片 Chichkova等 2004
表 1 植物中被检测到的类Caspase活性及其来源
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液泡破裂释放内含物是植物 P C D 开始的标志
(Obara等 2001)。植物没有巨噬细胞，植物 PCD
过程中溢出的不需要的物质可能是由液泡含有的水
解酶降解的(Nishimura和 Beevers 1979；Hatsugai
等 2006)。Beers和McDowell (2001)以及 Lam
(2004)报道，植物 PCD与液泡和由于液泡膜破裂
而随后出现的细胞降解释放出的液泡内含物有关。
因此液泡膜的瓦解被认为是植物 PCD中至关重要
的事件(Jones 2001)。由液泡崩溃触发的 PCD是
植物中特有的。
植物的液泡加工酶(vacuola r pr ocess i ng
enzyme, VPE)是 1991由Hara-Nishimura等在植物
液泡中发现的一种裂解天冬酰胺酸和天(门)冬氨酸
C - 末端的缩氨酸的半胱氨酸蛋白酶，尽管与
Caspase仅有较低的整体结构的相似性，但其酶促
反应底物结合位点的保守残基表现出与动物
Caspase惊人的结构上的同源性。另有证据表明，
VPE是植物中 Caspase抑制剂的受体(Lam和 del
Poza 2000)，Caspase抑制剂可以抑制植物中的类
Caspase活性，阻止植物 PCD的发生。植物防御
和发育的过程中，VPE在调节细胞溶解酶体系时
起作用，其表现出的酶活性与 Caspase类似。
经证明，VPE在植物 PCD中同 Caspase蛋白
家族在动物凋亡中扮演相同的角色，是植物 PCD
的执行者。Hatsugai等(2004)在烟草叶片发生HR
早期发现，VPE蛋白及其mRNA水平出现短暂且
快速的升高，细胞呈现出典型的植物 PCD特征，
如细胞皱缩、液泡膜破裂、核 DN A 片段化等，
认为VPE可触发TMV诱导HR PCD。VPE不仅在
病原体诱导的HR PCD中而且在植物发育过程中的
P C D 中起作用( H a r a - N i s h i mu r a 等 2 0 0 5 )。
Kuroyanagi等(2005)报道，生物毒素FB1可诱导拟
南芥PCD中液泡的破裂，并证明VPE在毒素诱导
的 PCD中的关键作用。Liu等(2005)认为，VPE
在HR PCD中以及毒素诱导的 PCD所经历的由液
泡介导的机制相似，这种机制可能对于其他植物
与病原体的相互作用是非常重要的。
尽管植物细胞的VPE与动物细胞的Caspase蛋
白家族在调控 P C D 的功能上非常相似，但是
Caspase蛋白家族存在于动物细胞的细胞质中，而
VPE位于植物液泡内，因此它们调控 PCD的机制
不完全相同(Hara-Nishimura等 2005)　：Caspase蛋
白家族是通过激活动物细胞质中的死亡级联调控
PCD的，VPE则是通过激活植物细胞的液泡系统
调控 PCD 的发生，促使其液泡降解并启动植物
PCD的蛋白水解酶的级联反应(Hatsugai等 2006)。
因此，液泡以及定位在其中的半胱氨酸蛋白酶
VPE在植物PCD的触发及级联反应中起关键性作
用，其作用机制越来越受到关注。
4 植物线粒体和细胞色素C
线粒体是参与植物PCD调控过程的重要细胞
器之一，尽管在植物 PCD过程中线粒体的调节机
制尚不清楚，但线粒体在植物 PCD过程的作用很
重要(Lam等 2001；Yu等 2002；Yao等 2004)。
有研究表明，线粒体对细胞环境压力可作出反应
并调控 PCD过程(Ferri和Kroemer 2001)。Xie和
Chen等(2000)报道，在烟草细胞培养过程中用从
梨火疫菌(Erwinia amylovora)中纯化的植物抗病激
活蛋白(Harpin)诱导的HR过程中，ATP合成会受
到抑制，线粒体功能也发生改变。在神经酰胺、
内源性光敏剂(PpIX)和细菌性HR提取物AvrRpm2
诱导拟南芥 PCD早期细胞核形态学变化之前，通
过显微观察和流式细胞仪检测发现线粒体内膜跨膜
电势发生变化(Yao等 2004)，这表明线粒体可能
参与化学诱导植物 PCD的调控过程。
线粒体中释放出的细胞色素 C是最近研究较
多的植物 PCD诱导因子，孙英丽等(1999)以细胞
色素 C诱导悬浮培养的胡萝卜和烟草细胞产生典
型的 PCD特征，这说明细胞色素C可以诱导植物
细胞产生典型的 PCD。Krause和Durner (2004)用
从烟草野火病菌(Pseudomonas syringae)中纯化的
Harpin蛋白处理拟南芥细胞触发的 PCD时观察
到，伴随着活性氧(reactive oxygen species，ROS)
从线粒体中释放出来，线粒体膜蛋白含量和细胞
内ATP水平均下降，随后细胞色素 C从线粒体中
释放出来。Samadi和 Shahsavan Behboodi (2006)
报道，萎蔫酸(fusaric acid)侵染番红花(Crocus
sativus)根冠细胞通过细胞色素C的释放启动 PCD
的发生。Lara等(2007)报道，多花菜豆(Phaseolus
coccineus)胚柄退化发生的PCD过程伴随着细胞色
素 C在线粒体中释放。另外也有报道称，化学诱
导的植物PCD和与发育有关的植物PCD过程中都
伴随着线粒体的功能紊乱和细胞色素 C 的释放
(Rogers 2005；Amirsadeghi等 2007)。
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在动物系统中，细胞色素 C从线粒体释放到
胞质从而激活 Caspase蛋白家族，是动物 PCD的
标志性事件。细胞色素 C能够诱导植物 PCD，提
示植物 PCD可能存在与动物细胞凋亡类似的诱导
机制。刘根林(2007)认为，细胞色素 C的释放可
激活特异性半胱氨酸蛋白酶类的信号级联放大途
径，最后产生 DNA碎片。但是线粒体及其中的
细胞色素 C的释放具体是通过激活植物中具有半
胱氨酸蛋白酶的类 C a s p a s e 蛋白家族，或是
Metacaspase蛋白和VPE蛋白调控植物 PCD的发
生，其机制尚不清楚，有待进一步研究。
总之，植物PCD研究正逐渐成为生命科学研
究中的热点话题。植物 PCD的调控与执行过程是
复杂的，在不同信号的刺激下可能诱发不同的信
号通路。已证明，植物中具有半胱氨酸蛋白酶的
类Caspase蛋白家族、Metacaspase蛋白家族或VPE
蛋白以及细胞色素 C参与调控植物 PCD，这为研
究植物 PCD机制提供了一条线索，在很大程度上
推动了植物 PCD的执行与控制机制的研究。相信
随着研究的深入，还将有更多的植物 PCD相关蛋
白可鉴定出来，此外，细胞色素 C与植物半胱氨
酸蛋白酶相互作用的机制也有待进一步从基因和蛋
白水平上加以阐明。
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