全 文 ：园 艺 学 报 2013，40（8）：1501–1508 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2013–05–03；修回日期：2013–06–18
基金项目：现代农业产业技术体系建设专项资金项目（CARS-24）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：zhangjinxia@caas.cn；Tel：010-82108761）
外源海藻糖对高温胁迫下肺形侧耳氧化损伤的
缓解效应
刘秀明，黄晨阳，陈 强，邬向丽，张金霞*
（中国农业科学院农业资源与农业区划研究所，农业部农业微生物资源收集与保藏重点实验室，北京 100081）
摘 要：高温胁迫影响食用菌的品质和产量，由高温引起的氧化胁迫是导致损伤的主要原因。以肺
形侧耳（Pleurotus pulmonarius）热敏感菌株 CCMSSC 00494 和耐热菌株 CCMSSC 00499 为试验材料，研
究了外源海藻糖对其菌丝体高温胁迫下氧化损伤的缓解效应。结果表明，高温（40 ℃）胁迫 48 h，热敏
感菌株中硫代巴比妥酸反应物（TBARS）含量（代表氧化损伤程度）高于耐热菌株。外源海藻糖处理可
以显著降低高温胁迫下菌丝体内产生速率、H2O2 含量、脂氧合酶（LOX）活性和 TBARS 含量水平，
缓解高温胁迫所引发的氧化损伤。另外，外源海藻糖对超氧化物歧化酶（SOD）活性有保护和提高的作
用，对过氧化氢酶（CAT）和抗坏血酸过氧化物酶（APX）活性有抑制作用，对过氧化物酶（POD）活性
影响不明显。外源海藻糖对热敏感菌株的保护效应高于耐热菌株。
关键词：肺形侧耳；海藻糖；高温胁迫；耐热性；抗氧化酶
中图分类号：S 646.1+43 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2013）08-1501-08

Alleviative Effects of Exogenous Trehalose on Oxidative Damage
Metabolism in Pleurotus pulmonarius Under Heat Stress
LIU Xiu-ming，HUANG Chen-yang，CHEN Qiang，WU Xiang-li，and ZHANG Jin-xia*
（Institute of Agricultural Resources and Regional Planning，Chinese Academy of Agricultural Sciences/Key Laboratory of
Microbial Resources Collection and Preservation，Ministry of Agriculture，Beijing 100081，China）
Abstract：Heat stress affects the quality and productivity of mushroom. Oxidative stress triggered by
heat stress is the main reasons that lead to damage. We investigated the alleviative effects of exogenous
trehalose on heat-induced oxidative stress in two Pleurotus pulmonarius strains，heat sensitive strain
CCMSSC 00494 and heat tolerant strain CCMSSC 00499. The results showed that the TBARS level in
heat sensitive strain was significantly higher than that in heat tolerant strain when heat stress（40 ℃）lasted
48 h，and the tolerance of heat-induced oxidative damage of heat tolerant strain was better than heat
sensitive strain. Exogenous trehalose could alleviate the oxidative damage induced by heat stress by
reducing the generation rate of  and H2O2 and the activity of LOX and the content of TBARS.
Additionally，exogenous trehalose had a positive effect on the activity of antioxidants SOD，and a negative
effect on enzymetic antioxidants including CAT and APX，but had no effect on enzymetic antioxidants

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POD under the heat stress. Besides，the effect of exogenous trehalose on heat sensitive strain was more
obvious than that of heat tolerant strain.
Key words：Pleurotus pulmonarius；trehalose；heat stress；heat resistance；enzymetic antioxidants

在微生物中，海藻糖既可作为碳水化合物储备，也可以在多种胁迫情况下（如温度、渗透、干
旱、营养缺乏、氧胁迫和有毒物质）稳定蛋白和膜的天然结构，尤其是在高温胁迫和干旱胁迫下，
海藻糖作为应激保护性物质积累（Hottiger et al.，1987；Wiemken，1990）。在水稻、小麦和拟南芥
等植物的抗逆研究中，发现外源添加海藻糖可以提高植物的抗逆性（Fernandez et al.，2010）。Kong
等（2012a）和 Herdeiro 等（2006）分别证实了通过外源海藻糖处理，可以显著缓解高温胁迫对白灵
侧耳（Pleurotus eryngii var. tuoliensis）和酿酒酵母（Saccharomyces cerevisiae）的氧化胁迫损伤。虽
然已有大量的研究证实了逆境下海藻糖的保护性作用，但是海藻糖对逆境胁迫所引起氧化伤害的缓
解作用研究尚有不足。
高温胁迫下，生物体内脂氧合酶（LOX）将催化导致细胞膜上的不饱和脂肪酸氧化为氢过氧化
物和多种活性氧（ROS）产生速率增加（Thompson，1988；Paliyath & Droillard，1992），启动膜脂
过氧化，引起氧化胁迫（Scandalios，1993）。硫代巴比妥酸反应物（TBARS）含量通常用以衡量胁
迫条件下质膜受氧化损伤的程度（Borsani et al.，2001；Saharan & Sharma，2010）。生物体内的抗氧
化酶，如超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）和抗坏血酸过氧化物
酶（APX），在生物体抵抗氧化胁迫、清除ROS方面具有重要作用（Srivastava et al.，2005；Morsy et
al.，2007）。在抗性不同的物种或品种中，氧化损伤程度的降低与抗氧化酶系统相关酶类表达量增加
有关（Pinhero et al.，1997）。提高生物体内抗氧化酶活性和增强抗氧化代谢水平是提高生物体抗逆
性的有效途径（Mittler & Zilinskas，1991，1994）。
目前，中国食用菌生产仍以传统农业式栽培生产为主，易受到季节性天气变化的影响，持续高
温将抑制菌丝阶段生长，影响子实体形成，导致减产、品质下降和病虫害发生等（Chang & Miles，
2004）。肺形侧耳（Pleurotus pulmonarius）是中国的主栽品种之一，分布范围较广。本研究中探讨
了外源海藻糖对肺形侧耳热敏感性菌株CCMSSC 00494和耐热性菌株CCMSSC 00499菌丝体高温胁
迫下的抗氧化酶应激响应的影响，以及缓解氧化胁迫损伤的机理，为提高食用菌耐热性提供基础理
论研究。
1 材料与方法
1.1 材料
肺形侧耳热敏感菌株 CCMSSC 00494 和耐热菌株 CCMSSC 00499（本研究室通过出菇和致死温
度试验证实分别为热敏感和耐热菌株，未发表），由中国国家食用菌标准菌株库提供（China Center for
Mushroom Spawn Standards and Control，CCMSSC）。
1.2 方法
高温胁迫处理：在最适温度 28 ℃下培养 5 d 的菌落边缘取 1 个接种块（直径 5 mm），接种于已
加铺玻璃纸的 DifcoTM Potato Dextrose Agar 培养基平板（直径 90 mm）中央，28 ℃培养 3 d 后分别
置于 40 ℃进行不同时间（0、6、12、24、36 和 48 h）的高温胁迫处理。另外，在 DifcoTM Potato Dextrose
Agar 培养基中添加不同浓度海藻糖（0、50、100、200 g · L-1），以 28 ℃培养的无外源海藻糖处理材
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料作为对照，进行上述高温胁迫处理 48 h。刮取各处理菌丝，分别称重后分装入 1.5 mL 离心管中，
置于–80 ℃超低温冰箱保存，进行 TBARS 含量的测定。
粗酶液制备：取各处理菌丝，液氮研磨成粉末。每 1 g 菌丝液氮研磨后，加入 5 mL 50 mmol · L-1
磷酸缓冲液（pH 7.0）。经 12 000 g 低温（4 ℃）离心 15 min 后，上清液即为粗酶液，用于酶活性测
定。
测定项目与方法：硫代巴比妥酸反应物质（TBARS）含量的测定参照 Kong 等（2012b）的方
法。超氧阴离子（）相对含量测定参照万继峰等（2012）的方法。过氧化氢（H2O2）含量测定参
照 Velikova 等（2000）的方法。脂氧合酶（LOX）活力测定参照 Borthakur 等（1987）的方法。超
氧化物歧化酶（SOD）活力测定采用氮蓝四唑（NBT）法（Beauchamp & Fridovich，1971）。过氧化
氢酶（CAT）活力测定参照 Aebi（1984）的方法。过氧化物酶（POD）活力测定参照 Velikova 等（2000）
的方法。抗坏血酸过氧化物酶（APX）活力测定参照 Nakano 和 Asada（1980）的方法。
统计分析：用 SPSS 19.0 进行单因素方差分析，不同小写字母表示差异达到显著水平（P﹤0.05）。
试验重复 3 次，每次 3 个重复。
2 结果与分析
2.1 高温胁迫下不同耐热性菌丝体内 TBARS 含量的变化
未经高温处理，热敏感菌株 CCMSSC 00494 与耐热菌株 CCMSSC 00499 的 TBARS 含量本底值
间差异不显著。随着 40 ℃高温胁迫处理时间的延长，热敏感菌株的 TBARS 增加幅度明显大于耐热
菌株。当胁迫处理 48 h 时膜脂过氧化加剧，热敏感菌株的 TBARS 含量为其对照（0 h）的 3.41 倍，
而耐热菌株的只为其对照的 2.06 倍（图 1）。表明在高温胁迫下，耐热菌株与热敏感菌株相比有较
强的抵御高温的氧化损伤能力。









图 1 40 ℃高温胁迫下肺形侧耳菌丝体内 TBARS 含量的变化
Fig. 1 Changes in the concentration of TBARS in mycelia of Pleurotus pulmonarius under heat stress

2.2 外源海藻糖对高温胁迫下不同热敏感性菌株菌丝体内膜脂过氧化和自由基含量的影响
图 2显示，未经高温胁迫，耐热菌株CCMSSC 00499 产生速率、H2O2含量、LOX活性和TBARS
含量与热敏感菌株 CCMSSC 00494 间无显著差异；高温胁迫下，均显著上升，热敏感菌株的上升幅
度大于耐热菌株，说明高温胁迫处理诱导热敏感菌株产生更多的和 H2O2，导致了其的氧化损伤程
度高于耐热菌株。随着外源海藻糖浓度的升高，两菌株菌丝体内膜脂过氧化和自由基含量均呈下降
趋势。当外源添加 50 g · L-1 海藻糖，热敏感菌株中产生速率、H2O2 与 TBARS 含量和 LOX 活性
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都显著降低，而耐热菌株中的降低未达到显著水平（除 H2O2 外）；当外源添加 100 g · L-1 海藻糖时，
热敏感菌株和耐热菌株产生速率、H2O2 含量、LOX 活性和 TBARS 含量水平都显著降低，且耐热
菌株降至对照水平；当外源添加 200 g · L-1 海藻糖时，热敏感菌株和耐热菌株的膜脂过氧化和自由
基含量都降低至对照水平。该结果表明，外源海藻糖可以通过抑制产生速率和 H2O2 含量的增加，
降低 LOX 活性和 TBARS 含量，以缓解肺形侧耳菌丝体由于高温胁迫所引起的氧化损伤。同等低浓
度的外源海藻糖处理，对热敏感菌株的缓解氧化损伤作用程度高于耐热菌株。


图 2 外源海藻糖对高温胁迫下抗热性的影响
Fig. 2 Effects of exogenous trehalose on heat resistant under heat stress

2.3 外源海藻糖对高温胁迫下菌丝体内抗氧化酶活力的影响
由图 3 可知，未经高温处理，热敏感菌株 CCMSSC 00494 与耐热菌株 CCMSSC 00499 的 SOD、
CAT、POD 和 APX 活性本底值间差异不显著。无外源海藻糖高温胁迫处理，两菌株的 SOD、CAT、
POD 和 APX 活性均显著增加。SOD 活性增加幅度最高（图 3，A），热敏感菌株和耐热菌株的 SOD
活性分别比各自对照增加了 191%和 212%。经外源海藻糖处理的菌丝体内 SOD 活性高于无外源海
藻糖处理的 SOD 活性。当添加 50 g · L-1 和 100 g · L-1 海藻糖时，对菌丝体内 SOD 活性的提高作用
最大。40 ℃下，尽管在添加 200 g · L-1 海藻糖处理，耐热菌株的 SOD 活性仅提高了 10%，但是对
于热敏感菌株的 SOD 活性却提高了 26%。虽然添加 200 g · L-1 海藻糖对 SOD 活性的提高效果有一
定程度的下降，但仍显著高于各自无海藻糖添加菌丝中的 SOD 活性。可见，外源海藻糖可提高高温
胁迫下 SOD 活性。但是，过高浓度海藻糖对 SOD 活性的增加效应在热敏感性不同的菌株间存在差
异，对热敏感菌株的影响更显著。
高温胁迫下，热敏感菌株 CCMSSC 00494 和耐热菌株 CCMSSC 00499 的 CAT 活性分别比对照
提高了 136%和 170%（图 3，B）。外源海藻糖添加对 CAT 活性有抑制，海藻糖浓度越高对 CAT 活
性的抑制作用越大。当添加浓度为 200 g · L-1 海藻糖时，抑制 CAT 活性的作用最为明显，热敏感菌
株和耐热菌株分别比各自未添加海藻糖高温处理降低了 37%和 34%。外源 50 g · L-1 和 100 g · L-1 海
藻糖处理对 CAT 活性的抑制效应相近。
8 期 刘秀明等：外源海藻糖对高温胁迫下肺形侧耳氧化损伤的缓解效应 1505

高温胁迫下，热敏感菌株 CCMSSC 00494 和耐热菌株 CCMSSC 00499 的 POD 活性分别比对照
提高了 23%和 27%，两者 POD 活性增幅相近（图 3，C）。3 种不同浓度海藻糖处理对高温胁迫下的
POD 活性变化无显著影响，这与其对 SOD 活性（图 3，A）和 CAT 活性（图 3，B）的影响不同。
可见，外源海藻糖对高温胁迫下侧耳属菌丝体内不同保护酶活性的影响效果具有差异性。
高温胁迫处理对 APX 活性影响最小，热敏感菌株 CCMSSC 00494 和耐热菌株 CCMSSC 00499
的 APX 活性与各自对照相比，仅分别提高了 17%和 20%（图 3，D）。外源海藻糖添加对 APX 活性
有抑制作用，当添加浓度为 200 g · L-1 海藻糖时，抑制 APX 活性的作用最为明显，热敏感菌株和耐
热菌株的 APX 活性与各自未添加海藻糖时降低了 31%和 24%。

图 3 外源海藻糖对高温胁迫下抗氧化酶活性的影响
Fig. 3 Effect of exogenous trehalose on the levels of antioxidant enzyme activities under heat stress

由上述结果可知，热敏感性不同的肺形侧耳菌株体内清除活性氧的主要酶类（SOD、CAT、POD
和 APX）的活性本底值（对照）无显著差异。高温胁迫激活 SOD、CAT、POD 和 APX 活性，热敏
感性不同菌株间酶活性增加幅度存在差异，但耐热菌株保护酶活性高于热敏感菌株。不同浓度的外
源海藻糖处理对各种保护酶活性的影响效应不同。对 CAT 活性和 APX 活性有抑制作用，对 POD 活
性的作用不显著，对 SOD 活性有保护和提高的作用。菌丝体内清除和 H2O2 抗氧化酶类的作用受
抑制，生成大量的和 H2O2 可能是由海藻糖直接清除的（图 2，A、B）。
3 讨论
自然界中生物经常会受到每日和季节变换带来的温度波动影响。在自然生长条件下，ROS 的产
生与清除之间维持一个相对平衡的状态。然而，在逆境胁迫条件下，当 ROS 的产生超过了其自身保
护系统的清除能力时，会引发氧化胁迫（Gong et al.，2001）。氧化胁迫是高温胁迫的一种形式，同
样会对生物的生长发育、产量及产品品质产生不良影响。而生物的生长发育、产量形成以及产品品
质塑造与其体内的生理代谢密切相关。
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不同抗性的生物在逆境胁迫下产生和清除 ROS 能力不同，膜脂损伤的程度自然也不同。本研究
中，高温处理至 48 h，肺形侧耳热敏感菌株 CCMSSC 00494 的 TBARS 含量显著高于耐热菌株
CCMSSC 00499（图 1）。这与李敏等（2004）对菠菜和张桂莲等（2006）对水稻的研究结果一致。
表明，高温胁迫对热敏感菌株的氧化损伤较大。
本研究的结果表明，外源海藻糖处理可以显著降低肺形侧耳菌丝体内由高温胁迫引起的产生
速率、H2O2 与 TBARS 含量和 LOX 活性水平，海藻糖浓度越高抑制的效果越大（图 2），由此可推
测外源海藻糖可以缓解膜脂过氧化，而且不同浓度海藻糖对氧化损伤的缓解作用存在差异，这与前
人的研究结果相一致。Bae 等（2005）曾报道海藻糖预处理可以通过抑制 LOX 基因表达，并进一步
降低 LOX 的活性以缓解氧化伤害。用外源浓度 50 mmol · L-1 海藻糖处理高温胁迫下的小麦幼苗，可
以达到对 ROS 最大的清除效果（Luo et al.，2008）。用 10%海藻糖处理可以提高 S. cerevisiae 对 H2O2
胁迫的抗性（da Costa et al.，2008）。Fernandez 等（2010）也曾指出，转海藻糖基因植物和外源海
藻糖添加处理都可以减少 ROS 的产生。但是也有不同的研究结果，Ma 等（2013）在对小麦愈伤组
织的水分胁迫下抗氧化系统的研究中发现，外源海藻糖提高抗性但并不能清除 ROS，这可能是由于
外源海藻糖的保护性作用主要体现在提高抗氧化酶活力等其它方面。另外，本研究中，高温胁迫下
外源海藻糖处理，热敏感菌株 CCMSSC 00494 高温胁迫下的产生速率、H2O2 与 TBARS 含量和
LOX 活性降幅大于耐热菌株 CCMSSC 00499。表明，外源海藻糖对高温胁迫下热敏感菌株的保护效
应较高，这可能是由于海藻糖代谢在糖感知和同化物的分配利用中存在差异（Müller et al.，1999）。
SOD 是植物体内清除活性氧系统的第一道防线，在抗氧化保护酶系统中处于核心地位，其主要
功能是催化发生歧化反应生成 O2 和 H2O2（Giannopolitis & Ries，1977）。在植物组织中，SOD 是
目前发现的唯一能把还原成 H2O2，同时还能将氧化为 O2 的抗氧化酶（Asada，2000）。本研究
中，无外源海藻糖处理的菌丝体经高温胁迫后，SOD 活性显著增加。可能由于高温胁迫后机体产生
了大量的活性氧，诱发 SOD 活性增加（Luo et al.，2008）。另外，外源添加海藻糖对 SOD 活性起到
保护和提高的作用，对热敏感菌株 CCMSSC 00494 的 SOD 活性提高作用高于耐热菌株 CCMSSC
00499。该研究结果与水稻幼苗在高渗胁迫（Nounjan & Theerakulpisut，2012）、小麦幼苗在高温胁
迫（Luo et al.，2008），以及小麦愈伤组织在水分胁迫（Ma et al.，2013）下的研究结果相一致。
CAT 和 POD 是植物体内重要的抗氧化酶，能有效地清除 SOD 催化歧化反应生成的 H2O2，但是
CAT 清除 H2O2 的效率非常低（Asada，1999）。本研究中，无外源海藻糖处理菌丝体经高温胁迫后，
CAT 和 POD 活性均显著增加。该结果与尹慧等（2007）在百合短暂高温处理的研究结果相一致。
可能是由于细胞膜受损伤后，产生了大量的 H2O2 和有机过氧化物，诱发 CAT 和 POD 的活性提高。
另外，本研究中，外源海藻糖对肺形侧耳中 CAT 活性有抑制作用，对 POD 活性的影响作用不明显。
前人也有着一致的研究结果，在外源海藻糖提高小麦耐热性的研究中 CAT 活性受海藻糖抑制（Luo et
al.，2008）。同样地，外源海藻糖提高小麦愈伤组织水分胁迫抗性的研究中都也发现 CAT 和 POD 活
性都受到海藻糖抑制（Ma et al.，2013）。
APX 是抗坏血酸—谷胱甘肽（AsA–GSH）循环抗氧化系统中重要的抗氧化酶，APX 利用抗坏
血酸（AsA）将 H2O2 还原成 H2O，从而清除 H2O2 的毒害作用（Alscher et al.，1997）。本研究中，
无外源海藻糖处理菌丝体经高温胁迫后，APX 活性显著增加。然而，外源海藻糖对 APX 有抑制作
用，而且外源海藻糖浓度越高抑制作用越大，与对 CAT 的影响相同。同样，Luo 等（2008）在外源
海藻糖提高小麦耐热性机理研究中也发现 APX 活性受海藻糖抑制。表明，外源海藻糖抑制了肺形侧
耳在高温胁迫下的 AsA–GSH 循环效率。
本研究中，在高温胁迫下用同等浓度外源海藻糖处理时发现，对热敏感菌株菌丝体内的抗氧化
酶类的影响大于其对耐热菌株的影响，这可能是由于在不良的环境条件下，不耐受型的菌株较敏感
8 期 刘秀明等：外源海藻糖对高温胁迫下肺形侧耳氧化损伤的缓解效应 1507

造成的。外源海藻糖处理对 4 种抗氧化酶的作用效应不同（提高 SOD 活性，降低 CAT 和 APX 活性，
对 POD 活性无影响），可能是由于海藻糖与这 4 种酶之间的相互作用不同，在水溶液中海藻糖分子
聚集成束并向蛋白质移动，由于酶的结构不同，相互间的作用力不同，从而导致海藻糖向各种酶移
动的趋势不同，并最终影响海藻糖对酶的作用效应（Lins et al.，2004；Ma et al.，2013）。尽管外源
海藻糖抑制了部分抗氧化酶活性，但仍能通过海藻糖自身对和 H2O2 的清除作用缓解氧化损伤（图
2），与 Luo 等（2008）研究结果一致。然而，海藻糖的保护作用具有浓度依赖性，过高浓度的海藻
糖会严重抑制抗氧化酶活性。在植物的研究中发现，过高浓度的外源海藻糖会引起生长阻滞和根伸
长受抑（Wingler et al.，2000），可能是与其干扰了碳代谢有关。可见，适当浓度水平的海藻糖处理
可以提高生物体对逆境的抗性。

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