全 文 ：研究报告
Research Report
广西十字花科黑腐病菌致病性分化及遗传多样性分析
朱平川 1,2 卢洁 3* 张昭颖 3 石芳 3 刘俊良 3 付强 1,2 何勇强 1,3
1亚热带农业生物资源保护与利用国家重点实验室,广西大学,南宁, 530004; 2广西理工科学实验中心,广西大学,南宁, 530004; 3广西大学生
命科学与技术学院,广西大学,南宁, 530004
*通讯作者, jlu92@163.com
摘 要 为了研究广西十字花科黑腐病菌(Xanthomonas campestris pv. campestris, XCC)的致病性差异和遗传
多样性。本研究采用剪叶接种法对来自广西十字花科物种的 24个菌株进行致病性分析，并利用细菌基因组
的重复序列 PCR (Rep-PCR)技术，对供试菌株的遗传多样性进行研究。结果表明：采用剪叶接种方法，供试菌
株致病力均可划分为 5种致病型，且与菌株的地理来源有一定的相关性；利用细菌基因组重复序列通用引物
进行 Rep-PCR扩增，在遗传距离为 0.79时，供试菌株可被划分为 5个遗传相似组，与染病作物无明显的关
联性，而与同一地区的关系有相对明显的关联性，并由此得到这样的结论：侵染广西十字花科黑腐病菌存在
明显的致病性分化和丰富的遗传多样性。
关键词 十字花科黑腐病菌,致病性,遗传多样性, Rep-PCR
On Pathogenicity Variation and Genetic Diversity of Xanthomonas campestris
pv. campestris in Guangxi
Zhu Pingchuan 1,2 Lu Jie 3* Zhang Zhaoying 3 Shi Fang 3 Liu Junliang 3 Fu Qiang 1,2 He Yongqiang 1,3
1 State Key Laboratory of Conservation and Utilization of Subtropical Agro-bioresources, Guangxi University, Nanning, 530004; 2 Guangxi Experiment
Centre of Science and Technology, Guangxi University, Nanning, 530004; 3 College of Life Science and Technology, Guangxi University, Nanning,
530004
* Corresponding author, jlu92@163.com
DOI: 10.13417/j.gab.034.000541
Abstract To dete rmine the pathogenicity variati on and genetic diversity of Xanthomonas campestris pv.
Campestris in Guangxi province, the analysis of pathogenicity variation of 24 isolates of Guangxi cruciferous
species was completed by cut leaf inoculation method. And repetitive sequence of bacterial genome PCR (Rep PCR)
technology has been used to analyze the genetic diversity. Result presented that the pathogenic could be divided into
5 types and with the strains of geographical source has certain relevance, five groups have been generated with
genetic distance of 0.79 by Rep-PCR amplification, no significant correlation with disease crops, and the relationship
with the same area have relatively obvious relevance. The results indicated that significant pathogenicity variation
and genetic diversity should exist within the populations of Xanthomonas campestris pv. campestris isolates in
Guangxi province.
Keywords Xcc , Pathogenicity, Genetic diversity, Rep-PCR
基金项目：本研究由国家自然科学基金(31360459)、广西大学科研基金资助项目(XJZ120280, XJZ110613)和广西理工科学实
验中心运行课题(YXKT2014031)共同资助
十字花科黑腐病是由十字花科黑腐病菌(Xanth-
omonas campestris pv. campestris, XCC)引起的一种植
物病害。十字花科黑腐病菌是野油菜黄单胞菌野油
菜致病菌的一个变种，能在世界范围内侵染十字花
科植物，严重影响了十字花科蔬菜的生产(Daniels et
al., 1984; Nomura and He, 2005;张穗生等, 2011)。了
基因组学与应用生物学，2015年，第 34卷，第 3期，第 541-547页
Genomics and Applied Biology, 2015, Vol.34, No.3, 541-547
解十字花科黑腐病菌群体遗传结构的变异规律，是
合理布局抗病品种，减轻病害的依据 (张黎黎等 ,
2012)。Rep-PCR是基于细菌基因组中大量存在的短
重复序列(如 REP, ERIC, BOX)和插入片段(如 J3,
S1112, S1113)的一种 DNA多态性的方法(Dombek et
al., 2000;姬广海等, 2005;刘佳妍等, 2006)。细菌基因
基因组学与应用生物学
Genomics and Applied Biology
图 1 REP-PCR条件优化
注: A: M: 100 bp Marker; 1~12:不同退火温度下的扩增; B: M: 100 bp Marker; 1~11:不同引物浓度下的扩增; C: M: 100 bp Mark-
er; 1~6:不同模板浓度下的扩增; D: M: 100 bp Marker; 1~6:不同 dNTPs浓度下的扩增
Figure 1 The results of REP-PCR optimization condition
Note: A: M: 100 bp Marker; 1~12: The amplification of different annealing temperatures; B: M: 100 bp Marker; 1~11: Under different
concentration of primers for amplification; C: M: 100 bp Marker; 1~6: The amplification of different concentration of template; D: M:
100 bp Marker; 1~6: The amplification of different concentration of dNTPs
外重复回文序列 PCR(repetitive extragenic palindromic
PCR, REP-PCR) 具有操作简便、适用性好的特点
(Alves et al., 2004;Ma et al., 2007;刘霞等, 2010;张荣胜
等, 2011;付贝等, 2014)。通过对广东省主要红掌种
植的 9个市区的 66个红掌细菌性疫病菌株进行遗
传多样性分析，并将其划分为 14个遗传组，对菌株
间的遗传差异进行了研究，结果表明广东红掌细菌
性疫病菌遗传分化明显且具多样性。对有研究者从
云南省采集了 33个魔芋软腐菌株，利用 Rep-PCR技术
对这些菌株进行了遗传多样性分析，得到了 3个遗传
相似组，并对菌株间的遗传差异进行了研究 (修建华
等, 2006;陈康等, 2014)。利用 Rep-PCR方法将广东
境内 13个香蕉细菌性软腐病菌株进行了致病力检
测以及遗传多样性研究，并将其分为 4个遗传相似
组，得出了存在致病性分化以及丰富的遗传多样性
相关结论。
目前，国内外对十字花科黑腐病菌的致病性分
化和遗传多样性的研究鲜见报道。本文采用 Rep-PCR
DNA指纹技术，对来自广西自治区内南宁、贺州、桂
林及河池不同县市的有代表性的 24株十字花科黑
腐病菌进行遗传多样性分析及致病性的测定，旨在
为广西十字花科蔬菜的合理布局和抗性植株的研发
提供参考依据。
1结果与分析
1.1 REP-PCR条件优化
退火温度优化结果见图 1A，引物浓度优化结果见
图 1B，模板浓度优化结果见图 1C，dNTPs浓度优化结
果见图 1D。从图中可见，当退火温度为 48.6℃时电泳
图谱条带清晰、明亮，在长约 500~2 000 bp之间有六条
稳定带，故 48.6℃为最优退火温度；当引物加入量为
0.5~1.0 滋L/20 滋L时，条带清晰、明亮、整齐，而当引
物过量会导致形成引物二聚体，故 0.5 滋L/20 滋L
(10 滋mol/L)为最优引物浓度；当 DNA模板加入量为
1.3~1.7滋L即在 248 ng/20 滋L~500 ng/20滋L时，条带
均较为明亮、清晰、整齐，包括长约 500~2 000 bp之间
的六条稳定带，模板量过低都会导致扩增产物的多态
性不强，故 248 ng/20滋L~500 ng/20滋L为最优模板浓
度；当 dNTPs加入量为 1.5~2.5滋L时，出现明亮、清
晰、整齐的电泳条带，包括范围至 2 kb之间的 6条稳
542
定带，因 dNTPs过量可能引致 PCR产生非特异性产
物，故为 1.5滋L/20滋L为最优 dNTPs浓度。
1.2十字花科黑腐病菌致病型
用无菌剪刀蘸取菌液，选取长势较好的甘蓝植
株, 采用剪叶法将供试菌株接种于健康的甘蓝叶片，
24株供试菌株均不同程度地引起甘蓝发病。统计各
菌株的致病情况，结果如表 1所示。
根据致病性测试，分别对每个菌所产病斑长度取
平均数，将致病力分为 5组，分类结果为：玉：110%
对 24株广西黑腐病菌进行 REP-PCR实验，得
到指纹图谱如图 2所示。从图 2可知，24株供试菌株
能扩增出多种条带，能显示出较好的 DNA多态性。
1.4聚类分析
由以上扩增产物进行聚类分析，结果见图 3。按
聚类重新标定的距离水平式，即 Coeffcient所示，以
相关性 0.79为定点，可将以上 24个菌株分为五大类。
第一大类为：cam1、cam2、cam3、cam8、cam5、cam9、
cam10、cam11、cam23 (其中 cam1, cam2 及 cam3为
南宁市郊菌株; cam8, cam9, cam10, cam11均来自平
广西十字花科黑腐病菌致病性分化及遗传多样性分析
Pathogenicity Variation and Genetic Diversity of Xanthomonas campestris pv. campestris in Guangxi
表 1供试菌株接种甘蓝后致病性测定
Table 1 Strains pathogenic determination after inoculation of cabbage
菌株
Strain
Cam1
Cam2
Cam3
Cam4
Cam5
Cam6
Cam7
Cam8
Cam9
Cam10
Cam11
Cam12
Cam13
寄主
Host
小白菜
Chinese cabbage
小白菜
Chinese cabbage
包心菜
Cabbage
芥菜
Mustard leaf
芥菜
Mustard leaf
上海青
Shanghai qing
菜心
Flowering cabbage
大白菜
Bok choy
菜心
Flowering cabbage
菜心
Flowering cabbage
菜心
Flowering cabbage
芥菜
Mustard leaf
菜心
Flowering cabbage
来源地
Provenance
南宁市郊区
Suburb of Nanning city
广西大学农场
Guangxi university farm
广西农科院
Guangxi academy of
agricultural sciences
贺州市郊区
Suburb of Hezhou city
贺州市郊区
Suburb of Hezhou city
贺州市郊区
Suburb of Hezhou city
贺州市郊区
Suburb of Hezhou city
平乐县张家镇
Pingle county Zhanggu
town
平乐县张家镇
Pingle county Zhanggu
town
平乐县张家镇
Pingle county Zhanggu
town
平乐县同安镇
Pingle county Zhanggu
Town
平乐县同安镇
Pingle county Zhanggu
town
荔浦县双江镇
Lipu county
shuangjiang town
致病性
Pathogenicity
玉
玉
域
芋
郁
芋
芋
芋
芋
芋
域
玉
域
寄主
Host
芥菜
Mustard leaf
芥菜
Mustard leaf
小白菜
Chinese cabbage
大白菜
Bok choy
芥菜
Mustard leaf
芥蓝
Cabbage mustard
小白菜
Chinese cabbage
芥蓝
Mustard leaf
萝卜
Radish
萝卜
Radish
大白菜
Bok choy
来源地
Provenance
都安县安阳镇
Duan county Anyang
town
都安县安阳镇
Duan county Anyang
town
都安县安阳镇
Duan county Anyang
town
都安县安阳镇
Duan county Anyang
town
都安县安阳镇
Duan county Anyang
town
河池市郊区
Suburb of Hechi city
河池市郊区
Suburb of Hechi city
河池市郊区
Suburb of Hechi city
荔浦县双江镇
Lipu county Shuangjiang
town
荔浦县双江镇
Lipu county Shuangjiang
town
荔浦县双江镇
Lipu county Shuangjiang
town
致病性
Pathogenicity
吁
郁
吁
吁
吁
芋
郁
吁
玉
玉
玉
菌株
Strain
Cam14
Cam15
Cam16
Cam17
Cam18
Cam19
Cam20
Cam21
Cam22
Cam23
Cam24
543
基因组学与应用生物学
Genomics and Applied Biology
图 2供试菌株 REP-PCR指纹图谱分析
注: M: 100 bp Marker; 1~24: 24株不同来源广西十字花科黑腐病菌 DNA
Figure 2 All strains REP-PCR fingerprint analysis
Note: M: 100 bp Marker; 1~24: 24 strains from different sources in Guangxi Xcc DNA
图 3聚类分析
Figure 3 The cluster analysis
本为 0.8~0.9，有相关关系，而同一地区的菌株有些又
可分为两个不同的类型；但也发现存在一些个别独
立的菌株。如 cam23，究其原因，可能其本身就是不
同于同地区的其它菌株的类型，需进一步通过基因
序列法进行精确研究。
2讨论
本研究通过对 24个菌株的致病力的分析表明，
在同一地点不同寄主上采集的黑腐病菌染病指数大
乐县菌种)；第二类为 cam23荔浦县双江镇；第三大类
为：cam4、cam14、cam22、cam15、cam17、cam18、cam24、
cam16 (其中 cam14, cam15, cam16, cam17, cam18均
来自都安县安阳镇; cam22, cam24均来自荔浦县双
江镇)；第四大类为：cam20、cam21为河池城郊，相关
系数 r>0.9；第五大类为：cam6、cam7为来自贺州市
菌株，第三类和第四类又归为一大类，相关性系数达
0.73以上。结论得出：亲缘相关性聚为一类的基本上
是来自同一个地区的十字花科黑腐病，相关系数基
544
多数差别不大，来源于同一地区的菌株之间存在着
相似的致病性，来源不同地区的十字花科黑腐病菌
致病力强弱存在明显差别。
Rep-PCR 方法是基于基因组重复序列的一种
DNA多态性，它具有操作简单、重复性好等优点，该
方法通过对 DNA条带多样性的分析，来反映生物体
内基因组中核苷酸序列的差异，进而解释遗传多样
性(Rademaker et al., 2000)，该技术已广泛应用于动
植物病原细菌检测以及分类中。
本研究利用 Rep-PCR方法，对 24株十字花科黑
腐病菌总共扩增出多种条带，并显示出多态性丰富
的特点，同时对结果进行聚类分析，分析结果可知当
遗传距离为 0.62时，广西区内 7个县市 24株菌株分
为 2个遗传类型；当遗传距离为 0.71时，供试菌株被
划分为 4个遗传类型，而当遗传距离为 0.79时，24株
供试菌株划分为 5个遗传谱系，每个遗传谱系中又
含有不同的组群。研究发现相对于地区关联和致病
力关联的比较来看，聚类分析结果更趋向于与地区
性的关联。因此可得，菌株间的同源聚类与染病作物
无明显的关联性，而与同一地区的关系有相对明显
的关联性；菌株间的亲缘聚类与染病作物种类无相
关性。本文通过对供试菌株致病性测定、以及利用
Rep-PCR分类研究，初步证实了侵染广西十字花科
黑腐病菌有着明显致病性分化和丰富的遗传多样性
的特点，且该病原菌的致病性分化和遗传多样性更
趋向于与地区性的关联。初步表明，各地区的十字花
科黑腐病菌可能因受气候、地理环境因素的关系，而
发育进化为同一类群。
本研究揭示出广西黑腐病菌基因组存在的多样
性，有助于揭开中国黑腐病菌的起源、进化和系统发
育关系，为更好利用这一资源提供科学依据。结果显
示，不同地理来源的黑腐病菌群的遗传结构存在差
异。在生产上，应该实施合理的栽培措施，开展抗病
育种，对不同抗性农作物品种进行合理布局，确保农
作物生产安全地进行。为了更好的研究与控制十字
花科黑腐病的发生，以及抗病育种和基因资源的筛
选提供理论依据。
3材料与方法
3.1材料
3.1.1供试菌株
用于 REP-PCR条件优化的十字花科黑腐病菌标
准菌株 Xcc8004来源于广西大学亚热带农业生物资
源利用与保护国家重点实验室，保存于 -80℃的低温
冰箱中，经 NYGB平板利福平抗性活化后使用。
24株供试菌株均采自广西各地，分别于南宁、桂
林、百色、河池、贺州采集感染了黑腐病的不同十字花
科植物叶片样本，分离纯化得到。保存于实验室 -80℃
的低温冰箱中。
3.1.2培养基
液体培养基 NYGB (1 000 mL)：称取蛋白胨 5.0 g；
酵母浸膏 3.0 g；甘油 20.0 g，加入适量去离子水，用玻
璃棒搅拌均匀，充分溶解直至澄清透明，再加入去离
子水至 1 000 mL，调节 pH至 7.0，121℃高压蒸汽灭
菌 30 min。固体培养基 NYGA：在 NYGB培养基的基
础上加入 1.5% (W/V)的琼脂，同样 121℃高压蒸汽灭
菌 30 min。
3.2菌株培养
将活化过的菌株接种于固体培养基 NYGA培
养，放置于 28℃恒温培养箱中，培养 48 h后，并用灭
菌牙签挑取少量单菌，落于液体培养基 NYGB中，于
28℃震荡培养 26~28 h。
3.3菌株 DNA的提取
吸取 1.5 mL过夜菌液于 EP管中，12 000 r/min
离心 30 s，弃去上清液，收集菌体，并在沉淀物中加入
600滋L裂解缓冲液(1mol/LTris- 醋酸 pH7.8, 1 mol/L
醋酸钠, 0.5mol/LEDTA, 10%SDS)。混匀后，加 1.5滋L
RNA酶，在 37℃下放置 30min，再加入 300滋L5mol/L
NaCl，冰浴 10 min，13 000 r/min离心 15 min。将上清
液小心吸取后，移至另一个 EP管，加入 0.8倍体积
的异丙醇，放置于 -20℃冰箱 30 min，13 000 r/min离
心 15 min，弃去上清，加入 400 滋L超纯水使之重溶。
加入等体积的氯仿，13 000 r/min离心 10 min；小心
吸取上层液体至另一灭菌的 EP管中，加入 2倍体积
的无水乙醇，使 DNA沉淀，颠倒混匀，放置于 -20℃
冰箱 1 h左右。13 000 r/min离心 15 min，弃去上清，
室温静置晾干，再溶于 20~30 滋L超纯水中，-20℃保
存。提取菌株基因组总DNA，并溶解于 TE中，提取的
DNA样品经琼脂糖凝胶电泳，用微量分光光度计
NanoDrap-1000V3.6.0测定其浓度。
3.4 REP-PCR扩增条件优化
初步反应体系为：20 滋L，前引物序列为：REP1R-
I：5-IIIICGICGICATCIGGC-3；后引物序列为 REP2-
R-I：5-ICGCTTATCIGGCCTAC-3。均由上海生物工
广西十字花科黑腐病菌致病性分化及遗传多样性分析
Pathogenicity Variation and Genetic Diversity of Xanthomonas campestris pv. campestris in Guangxi 545
基因组学与应用生物学
Genomics and Applied Biology
程有限公司合成。以 Xcc8004标准菌株 DNA为模板，
在不同的反应条件下做 DNA的扩增。分别对退火温
度、引物浓度、模板浓度、以及 dNTPs浓度进行优化。
3.5 REP-PCR反应体系及循环参数
按步骤 3.4优化的 REP-PCR扩增条件，进行不
同来源地 24株供试菌株进行 REP-PCR扩增实验，
供试菌株初步反应体系为：20 滋L反应体系中含有
2.0 滋L模板 NDA，2.0 滋L dNTPs (2.5 mmol/L)，2.5 滋L
10伊扩增缓冲液，1.0滋LREP1R-玉 (10滋mol/L)和 1.0滋L
REP2R-玉 (10滋mol/L)，0.4滋LTaq酶(5U/滋L)，10.1 滋L
ddH2O。初步反应参数为：95℃预变性 5 min；95℃变
性 30 s，48.6℃退火 30 s，72℃延伸 2 min，35个循环；
72℃维持 10 min，4℃保温 30 min。
3.6扩增产物检测与分析
按步骤 3.3提取的 24株黑腐病菌菌株的基因组
DNA，根据步骤 3.5进行 REP-PCR。取 2.0 滋L的扩
增产物，在 1.2%琼脂糖凝胶，0.5伊TAE缓冲液中进行
电泳，电压 110 V，电流 87 mA，待溴酚蓝至琼脂糖凝
胶块的 2/3处时停止电泳。于凝胶成像仪中拍照保
存，利用软件 NTSYS2.10e，对结果以 SHAN程序下
的类平均法(UPGMA)进行聚类分析。
3.7致病性测试
取过夜培养的菌液用 NYGB培养基调节菌液浓
度为 OD=0.001，用无菌剪刀蘸取菌液，选取长势较
好的甘蓝植株，在其叶片距叶尖 1 cm处垂直与叶中
脉剪断，在剪短过程中稍停留一些时间，使菌液与伤
口充分接触，28℃保湿 24 h，再在室内 28℃培养，10 d
后测量病斑长度，实验重复 3次。
作者贡献
卢洁为本文责任作者；何勇强负责论文整体构
想指导；朱平川、张昭颖、石芳和刘俊良完成实验过
程、数据分析及论文初稿的写作。
致谢
本研究由国家自然科学基金(31360459)、广西
大学科研基金资助项目(XJZ120280, XJZ110613)和
广西理工科学实验中心运行课题 (YXKT2014031)
共同资助。
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International Journal of Molecular Medical Science (IJMMS)
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