全 文 ：园艺学报，2015，42 (11)：2183–2196.
Acta Horticulturae Sinica
doi：10.16420/j.issn.0513-353x.2015-0436；http：//www. ahs. ac. cn 2183
收稿日期：2015–08–03；修回日期：2015–11–09
基金项目：国家高技术研究发展计划（‘863’计划）项目（2012AA100103）；江苏省自然科学基金项目（2014 BK1380）；国家现代农
业产业技术体系建设专项资金项目（CARS-25）；江苏省农业科技自主创新资金体系类项目[CX（12）1004]
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：wangsbpep@163.net）
辣椒全基因组 WRKY 转录因子的分析
刁卫平，王述彬*，刘金兵，潘宝贵，郭广君，戈 伟
（江苏省农业科学院蔬菜研究所，江苏省高效园艺作物遗传改良重点实验室，南京 210014）
摘 要：基于已公布的辣椒全基因组数据，利用生物信息学方法对辣椒 WRKY 转录因子家族进行全
面鉴定和系统命名，并在此基础上对基因分类、染色体定位、系统进化关系和结构域序列保守性进行了
研究。结果表明：辣椒 CaWRKY 家族包含 71 个基因，根据 WRKY 结构域的数量及锌指结构的特征可将
其分为 GroupⅠ、GroupⅡ和 GroupⅢ等 3 大类，GroupⅡ又可分为Ⅱ（a）、Ⅱ（b）、Ⅱ（c）、Ⅱ（d）和
Ⅱ（e）等 5 个亚类。辣椒 12 条染色体上均有 WRKY 转录因子分布，其中第 1 号染色体上分布最多，共
有 10 个，第 4 号染色体上分布最少，仅有 2 个。辣椒每类/亚类 WRKY 几乎含有相同的保守基序。辣椒
WRKY 编码的蛋白在 132 ~ 869 个氨基酸范围内，平均氨基酸数量为 373 个。
关键词：辣椒；WRKY；转录因子；生物信息学
中图分类号：S 641.3 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2015）11-2183-14

Genome-wide Analysis of the WRKY Transcription Factor Family in
Pepper
DIAO Wei-ping，WANG Shu-bin*，LIU Jin-bing，PAN Bao-gui，GUO Guang-jun，and GE Wei
（Institute of Vegetable Crops，Jiangsu Academy of Agricultural Sciences，Jiangsu Key Laboratory for Horticultural Crop
Genetic Improvement，Nanjing 210014，China）
Abstract：In the present study，based on the recently released pepper whole-genome sequences，
CaWRKY gene family identification，gene classification，chromosome location，sequence alignment and
conserved structure domains of CaWRKY proteins were predicted and analyzed with bioinformatics
methods. The results showed that 71 CaWRKY genes were identified which were classified into three main
groups（Ⅰ，Ⅱand Ⅲ），with the second group further divided five subgroups[Ⅱ（a），Ⅱ（b），Ⅱ（c），
Ⅱ（d）and Ⅱ（e）]. A total of 70 CaWRKY genes were mapped to 12 chromosomes，whereas only
CaWRKY70 was not mapped to any particular chromosome. Genome mapping analysis revealed that
pepper WRKY genes were enriched on several chromosomes（1，2，3 and 7），especially on chromosome 1
which encompasses the largest number of 10 CaWRKY genes，while chromosome 4 only contained 2
CaWRKY genes. The pepper WRKYs from each group or subgroup were shown to share similar motif
compositions，and CaWRKY proteins contained 132–869 amino acids and 373 in average. Our results will
provide a platform for functional identification and molecular breeding tudy of WRKY genes in pepper.
Key words：pepper；WRKY；transcription factor；bioinformatic

Diao Wei-ping，Wang Shu-bin，Liu Jin-bing，Pan Bao-gui，Guo Guang-jun，Ge Wei.
Genome-wide analysis of the WRKY transcription factor family in pepper.
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转录因子（transcription factor）是指能够结合在基因上游特异核苷酸序列上的蛋白质，以特定
的强度在特定的时间与空间调控基因的转录。WRKY 蛋白是近年来发现的一类植物特有的转录因子
家族，因其家族所有成员的 N 端均含有由 WRKYGQK，7 个氨基酸组成的保守序列而得名（Eulgem
et al.，2000；Zhang & Wang，2005）。根据转录因子所含 WRKY 结构域的数量和锌指结构的特征，
WRKY 转录因子可分为 3 大类：Ⅰ类含有 2 个 WRKY 结构域，锌指结构为 C2H2；Ⅱ类只含有 1 个
WRKY 结构域，锌指结构为 C2H2，而且根据保守区氨基酸的差异可将第Ⅱ类进一步分为 5 个亚类，
分别为Ⅱ（a）、Ⅱ（b）、Ⅱ（c）、Ⅱ（d）和Ⅱ（e）；Ⅲ类也只含有 1 个 WRKY 结构域，锌指结构
为 C2HC（Eulgem et al.，2000）。
自 1994 年 Ishiguro 和 Nakamura（1994）首先从甘薯（Ipomoea batatas Lam）中鉴定出 WRKY
转录因子 SPF1 以来，WRKY 转录因子先后在不同科属作物中得到克隆和鉴定（Hui et al.，2003；
Sun et al.，2003；Xu et al.，2004；Devaiah et al.，2007；Ramamoorthy et al.，2008；Zhou et al.，2008）。
目前，WRKY 转录因子在拟南芥（Arabidopsis thaliana）、马铃薯（Solanum tuberosum）、苹果（Malus ×
domestica）、番茄（Solanum lycopersicum）、大豆（Glycine max）、水稻（Oryza sativa）、黄瓜（Cucumis
sativus）和苜蓿（Medicago truncatula）等作物上已有全基因组水平上的鉴定研究报道（江腾 等，
2011；Ling et al.，2011；Huang et al.，2012；许瑞瑞 等，2012；黄胜雄和刘永胜，2013；邹智，2013；
Marta et al.，2014；Song & Gao，2014）。大量研究表明，WRKY 转录因子在植物防御，包括细菌、
真菌和各种病毒等生物胁迫下发挥着关键作用（Dong et al.，2003；Li et al.，2006；Xu et al.，2006；
Zheng et al.，2006）。同时，WRKY 转录因子也参与各种非生物胁迫，在盐碱、干旱、低温、激素
等非生物胁迫下某些 WRKY 转录因子的表达受到强烈诱导（Karam et al.，2002；Ramamoorthy et al.，
2008）。此外，WRKY 转录因子也在衰老（Robatzek & Somssich，2002）、胚胎形态发生（Lagace &
Matton，2004）、毛状体初始化（Johnson et al.，2002）以及一些植物激素介导的信号转导过程中（Zhang
et al.，2004；Zou et al.，2004；Xie et al.，2006）起着重要的调控作用。
目前关于辣椒 WRKY 转录因子的研究还不够深入和全面，迄今 NCBI 上公布的 WRKY 基因序
列仅有11条。已鉴定到的辣椒WRKY转录因子均表现出组织特异性或诱导表达特征（Oh et al.，2006；
Park et al.，2006；李淑敏 等，2008；王育娜，2008；张春秋 等，2010）。李淑敏等（2008）利用
同源克隆法和 RT-PCR 技术克隆获得了 6 个 WRKY 基因的全长 cDNA，其中 WRKY-a、CaWRKY2 受
根结线虫诱导表达，CaWRKY1 的表达具有组织特异性。辣椒 WRKY6，WRKY70 和 WRKY-A1244 的
表达分别受青枯菌（Ralstonia solanacearum）、疫霉菌（Phytophthora capsici）和烟草花叶病毒（TMV）
诱导，WRKY40 在调控辣椒对高温和青枯菌忍耐性方面起着重要的作用（Dang et al.，2013），而
WRKY27 和 WRKY58 则分别正向和反向调控辣椒对青枯病的抗性（Wang et al.，2013；Dang et al.，
2014）。
江苏省农业科学院蔬菜研究所辣椒项目组对利用辣椒疫病抗、感疫病材料的转录组测序数据进
行分析后，共鉴定到 40 个辣椒 WRKY 转录因子，并利用生物信息学手段对所鉴定的 40 个转录因
子进行了归类、系统进化和保守基序分析（刁卫平 等，2014）。辣椒全基因组测序工作的完成和基
因序列的公布（Kim et al.，2014；Qin et al.，2014）为辣椒的基础理论研究提供了丰富的试验数据。
本试验中以辣椒全基因组测序数据为材料，进行全基因组范围内的 WRKY 鉴定，在此基础上对序
列进行生物信息学分析，以期为进一步研究 WRKY 转录因子在生物胁迫和非生物胁迫下的表达模
式以及基因的功能鉴定提供参考。
刁卫平，王述彬，刘金兵，潘宝贵，郭广君，戈 伟.
辣椒全基因组 WRKY 转录因子的分析.
园艺学报，2015，42 (11)：2183–2196. 2185

1 材料与方法
1.1 CaWRKY 基因的鉴定和染色体定位
在前期鉴定出 40 个辣椒 WRKY 转录因子，依次命名为 CaWRKY1 ~ CaWRKY40，分为 3 大类
GroupⅠ、GroupⅡ和 GroupⅢ（刁卫平 等，2014）的基础上，利用上述 40 个 WRKY 的氨基酸序列
分别对辣椒两个全基因组数据库PGP（http：//peppergenome. snu. ac. kr）和PGD（http：// peppersequence.
genomics. cn）进行 Blast 比对，去掉重复序列。同时，从辣椒基因组数据库下载基因组信息文件，
利用 perl 程序选取 WRKY 基因的染色体位置信息，并利用 MapDraw 工具进行染色体定位作图。
1.2 CaWRKY 基因的分类与系统命名
参照 Eulgem 等（2000）的分类标准将 WRKY 转录因子分成 3 大类：含有 2 个 WRKY 结构域、
锌指结构为 C2H2 型的归为第Ⅰ类；含有 1 个 WRKY 结构域、锌指结构为 C2H2 型的归为第Ⅱ类，在
此基础上参照拟南芥中的亚类分类标准，根据进化关系分别将其归为Ⅱ（a）、Ⅱ（b）、Ⅱ（c）、Ⅱ（d）
和Ⅱ（e）；含有 1 个 WRKY 结构域、锌指结构为 C2HC 的归为第Ⅲ类。
1.3 CaWRKY 基因的系统发生学和保守基序分析
通过 DNAman 软件进行序列比对，选取 WRKY 保守结构域序列，再利用 MAGE5 构建进化树，
生成算法采用邻接法（Neighbor-Joining，NJ），校验参数 Bootstrap 重复 1 000 次。选取拟南芥不同
分类/亚分类中的 WRKY 基因为参照，GroupⅠ、GroupⅡ（a）、Ⅱ（b）、Ⅱ（c）、Ⅱ（d）、Ⅱ（e）和
GroupⅢ中的 WRKY 基因分别为 AtWRKY20、AtWRKY40、AtWRKY72、AtWRKY50、AtWRKY74、
AtWRKY65 和 AtWRKY54。利用 MEME4.10.1 在线工具（http：//meme. nbcr. net/ meme/）对全基因组
范围内鉴定到的 WRKY 转录因子的蛋白序列进行保守基序鉴定，参数设置为：保守基序最佳匹配
长度 6 ~ 300，最大保守基序数量 20 个，其他参数为默认设置。
2 结果与分析
2.1 辣椒 WRKY 基因的鉴定和染色体定位
利用前期已鉴定到的 40 个辣椒 WRKY 转录因子 CaWRKY1 ~ CaWRKY40 分别对两个辣椒全基
因组数据库 PGP（http：//peppergenome. snu. ac. kr）和 PGD（http：//peppersequence. genomics. cn）
进行 Blast 检索，检索到的序列经分析后，共获得 71 个 WRKY 转录因子，去掉前期所鉴定的 40 个
WRKY 转录因子（刁卫平 等，2014）外，余下的 31 个 WRKY 转录因子依次命名为 CaWRKY41 ~
CaWRKY71。表 1 为所鉴定到的 71 个转录因子基因在 PGP 和 PGD 全基因组数据库中对应的 ID 号
情况，其中 7 个基因（CaWRKY56、CaWRKY57、CaWRKY60、CaWRKY67、CaWRKY69、CaWRKY70
和 CaWRKY71）可能由于全基因组测序序列在组装过程发生拼接错误等原因，导致其分别只有一个
ID 号。
对 NCBI 数据库已公布的 11 个辣椒 WRKY 转录因子（WRKY-a、WRKY-b、WRKY-c、WRKY-d、
WRKY-6、WRKY-30、WRKY-70、WRKY-A1244、WRKY-RKNIF2、WRKY2-RKNIF1 和 WRKY-type）
和本研究所鉴定到 71 个 CaWRKY 进行序列比对，发现 NCBI 数据库已公布的 11 个 WRKY 基因都能
在 71 个 CaWRKY 中找到匹配的基因（表 1），且相互序列之间只存在少量的碱基差异。序列比对发
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现，CaWRKY41 在 PGD 数据库中的序列 Capana09g001251 与 WRKY-a 的序列完全相同，而在 PGP
数据库中序列 Ca09g11930、Ca09g11940 和 Ca09g11950 则刚好是 Capana09g001251（WRKY-a）的 3
个部分，由此可知 CaWRKY41 在 PGP 数据库序列组装过程中存在拼接错误。
经生物信息学软件分析后发现，上述 71 个辣椒 WRKY 基因编码的蛋白大小在 132 ~ 869 个氨
基酸范围内，平均氨基酸数量为 373 个。其中，CaWRKY9 编码的蛋白最长，有 869 个氨基酸，而
CaWRKY70 编码的蛋白最短，仅有 132 个氨基酸。同时，71 个辣椒 WRKY 基因中仅有 CaWRKY69
和 CaWRKY70 不含完整的 WRKY 结构域。CaWRKY69 编码 288 个氨基酸，WRKY 结构域仅有 38
个氨基酸，C 端缺少相应的锌指结构。而 CaWRKY70 则不含有 WRKY 保守结构域。

表 1 辣椒 WRKY 转录因子基因家族
Table 1 WRKY transcript factor gene family in pepper
WRKY 结构域 WRKY domain 基因编号
Gene number
基因组 PGD/PGP 中注释号
Annotation ID in PGD/PGP 保守七肽
Conserved heptapeptide
锌指结构
Zinc-finger type
结构域
Domain number
类别
Group
CaWRKY1 Capana07g002454/Ca07g21030 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY2 Capana07g000181/Ca07g01910 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY3 Capana11g001882/Ca11g03750 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY4 Capana00g004057/Ca09g14010 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY5 Capana10g001791/Ca10g14950 WRKYGQK/WRKYGHK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY6 Capana07g002350/Ca07g20160 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY7/WRKY-c Capana02g003339/Ca02g27910 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY8/WRKY-type Capana06g001506/Ca06g13580 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY9 Capana07g001256/Ca07g10930 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY42 Capana05g002502/Ca05g20090 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY43 Capana03g003085/Ca03g12030 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY44 Capana10g000205/Ca10g00950 WRKYGQN/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY48 Capana10g001805/Ca10g14770 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY58 Capana04g001820/Ca04g11710 WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY41/WRKY-a Capana09g001251/Ca09g11950/
Ca09g11940/Ca09g11930
WRKYGQK/WRKYGQK C2H2 2 Ⅰ
CaWRKY10 Capana08g000683/Ca00g00130 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(a)
CaWRKY11 Capana12g001134/Ca00g00230 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(a)
CaWRKY12/WRKY-d Capana03g000473/Ca03g32070 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(a)
CaWRKY13 Capana06g001110/Ca00g87690 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(a)
CaWRKY14/WRKY- RKNIF2 Capana02g002230/Ca02g18540 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY15/WRKY-6 Capana07g001387/Ca07g11490 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY16 Capana11g001631/Ca11g05370 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY50 Capana06g001008/Ca06g19170 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY51/WRKY2-RKNIF1 Capana08g001961/Ca00g60490 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY54 Capana02g000918/Ca02g08530 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY66 Capana03g001099/Ca00g80710 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(b)
CaWRKY17 Capana07g001968/Ca07g15490 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY18/WRKY-b Capana00g001033/Ca11g12710 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY19 Capana02g003661/Ca02g30960 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY20 Capana01g002803/Ca01g22410 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY21 Capana00g000056/Ca02g12180 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY22 Capana08g000429/Ca08g03020 WRKYGKK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY23 Capana01g003441/Ca01g28150 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY24 Capana09g000676/Ca09g08120 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY45 Capana12g001851/Ca12g09140 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY46 Capana11g00 1905/Ca10g13480 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY47 Capang05g001761/Ca05g16170 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY49 Capana01g000165/Ca01g01900 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)

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续表 1

WRKY 结构域 WRKY domain基因编号
Gene number
基因组 PGD/PGP 中注释号
Annotation ID in PGD/PGP 保守七肽
Conserved heptapeptide
锌指结构
Zinc-finger type
结构域
Domain number
类别
Group
CaWRKY64 Capana12g001826/Ca12g09290 WRKYGKK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY68 Capang05g001761/Ca05g16160 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(c)
CaWRKY25 Capana03g003279/Ca06g07080 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY26 Capana06g003072/Ca06g01330 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY27 Capana02g003053/Ca02g14640 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY28 Capana04g000568/Ca04g18300 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY52 Capana02g000680/Ca02g01800 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY55 Capana00g003083/Ca01g29700 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY56 Ca12g19100 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY60 Ca12g19130 WRKCGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY67 Ca12g19110 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(d)
CaWRKY29 Capana01g000167/Ca01g01920 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY30 Capana08g001012/Ca08g07730 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY31 Capana10g000754/Ca10g06160 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY32/WRKY-A1244 Capana02g001624/Ca02g13500 WRKYGKK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY33 Capana02g000212/Ca02g03480 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY57 Ca01g23300 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY59 Capana07g001809/Ca07g14560 WRKYGQK C2H2 1 Ⅱ(e)
CaWRKY34 Capana10g001220/Ca10g06890 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY35 Capana03g002072/Ca03g19200 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY36/WRKY-30 Capana01g004472/Ca01g34470 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY37 Capang00g001827/Ca01g01280 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY38 Capana07g000528/Ca05g11500 WRKYGQK C2NC 1 Ⅲ
CaWRKY39/WRKY-70 Capana03g002635/Ca03g12230 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY40 Capana08g001044/Ca08g08240 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY63 Capana01g004471/Ca01g34460 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY65 Capang08g001312/Ca01g34480 WRKYGQT C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY71 Capana10g001548 WRKYGQK C2HC 1 Ⅲ
CaWRKY53 Capana09g001790/Ca09g05110 WRKYGQK C2H2 1 NG
CaWRKY61 Capana03g002134/Ca03g25570 WRKYGQK C2H2 1 NG
CaWRKY62 Capana03g001962/Ca03g20260 WRKYGMK C2H2 1 NG
CaWRKY69 Ca12g19120 WRKYGQK - 1 NG
CaWRKY70 Capana00g004852 无保守区
No conserved stretch
- - NG

根据所鉴定到的 WRKY 基因的染色体位置信息，利用 MapDraw 工具进行染色体定位作图。如
图 1 所示，12 条辣椒染色体均有 CaWRKY 基因分布，其中 1 号、2 号、3 号和 7 号染色体分布较多，
分别有 10、9、8 和 8 个，而 4 号和 5 号染色体分布较少，分别仅有 2 和 3 个。根据染色体占全基因
组大小比例而言，辣椒 2 号染色体 CaWRKY 基因分布最为密集，因其染色体（156.37 Mb）大小仅
占全基因组（3.13 Gb）的 4.87%，但 CaWRKY 基因存在频率却高达 12.7%（9/71）。
随后，对辣椒 CaWRKY 在辣椒 12 条染色体上的串联重复情况进行了分析，以 2 个或多个同源
基因在染色体上的物理位置不超过 100 kb 即为串联重复基因为例（Huang et al.，2012），辣椒 71 个
CaWRKY 中共有 11 个串联重复基因分别存在于 1 号、5 号和 12 号染色体上，其中 12 号染色体含有
4 个串联重复基因（图 1）。



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图 1 辣椒 WRKY 转录因子基因在染色体上的位置
下划线示为串联重复基因。
Fig. 1 Mapping of the WRKY gene family on Capsicum annuum L. chromosomes
Tandemly duplicated genes are indicated in underline.

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2.2 辣椒 WRKY 基因的系统发生学分析
系统进化分析过程中，选取 WRKY 转录因子保守的 60 个氨基酸序列用于多重比对和进化树的
构建。如表 1 所示，除了 CaWRKY69 和 CaWRKY70 两个基因外，其余 69 个 CaWRKY 基因均具有完
整的 WRKY 结构域。利用 MAGE5 软件对上述 69 个 CaWRKY 基因进行系统进化分析。由于Ⅰ型
WRKY 含有 2 个 WRKY 结构域蛋白，为了便于分类，将其 N 端结构域标识为名字 + N、C 端结构
域标识为名字 + C 端分别进行比对分析。
系统进化树（图 2）分析结果表明，辣椒 WRKY 转录因子的进化树结构与拟南芥中的类似（Eulgem
et al.，2000），含有两个结构域的 15 个 WRKY 蛋白聚合成第Ⅰ类；41 个 WRKY 蛋白聚合成第Ⅱ类，
结合 Eulgem 等（2000）的分析结果又可将第Ⅱ类分为 5 个亚类，其中Ⅱ（a）、Ⅱ（b）和Ⅱ（c）亚
类相比较Ⅱ（d）和Ⅱ（e）亚类与Ⅰ（C）比较近缘。10 个锌指结构为 C2HC 型 WRKY 蛋白聚合成
第Ⅲ类。此外，在聚类分析中发现尽管 CaWRKY53、CaWRKY61 和 CaWRKY62 虽然含有 WRKY 转
录因子保守结构域，且锌指结构为 C2H2 型，但未能被聚合进任何一个类别（图 2）。



图 2 辣椒与拟南芥 WRKY 转录因子的系统进化树
Fig. 2 Unrooted phylogenetic tree representing relationships among WRKY
domains of pepper and Arabidopsis

依据 Eulgem 等（2000）对 WRKY 结构域中的内含子分布情况的分析，在辣椒Ⅰ、Ⅱ（c）、Ⅱ
（d）、Ⅱ（e）和Ⅲ类 WRKY 蛋白中，精氨酸（R）残基（从 WRKY 起第 12 位）的密码子的后两
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位碱基间都存在 1 个内含子；在Ⅱ（a）类 WRKY 蛋白中，从 WRKY 起第 26 位赖氨酸（K）残基
后都存在 1 个内含子；在Ⅱ（b）类 WRKY 蛋白中，从 WRKY 起第 26 位精氨酸（R）残基后都存
在 1 个内含子（图 3）。


图 3 辣椒与部分拟南芥 WRKY 蛋白的多重比对
箭头所示为内含子位置。
Fig. 3 Alignment of multiple CaWRKY and selected AtWRKY domain amino acid sequences
The position of a conserved intron is inditicated by an arrowhead.
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此外，辣椒的 WRKY 蛋白中，除 WRKYGQK 核心序列外，还存在 WRKYGKK（CaWRKY22、
CaWRKY64）、WRKYGQN（CaWRKY44）、WRKCGQK（CaWRKY60）、WRKYGQT（CaWRKY65）
和 WRKYGMK（CaWRKY62）的变异体。同时，对 C 端锌指结构的观察发现 CaWRKY38、CaWRKY39
和 CaWRKY67 发生了变异，变异后锌指结构分别为 C-X7-R-X23-N-X1-C、C-X7-C-X24-H-X1-C 和
L-X5-V-X23-H-X1-H（表 2，图 3）。

表 2 辣椒 WRKY 转录因子中 WRKYGQK 七肽和锌指结构变异情况
Table 2 Variants of the heptapetide WRKYGQK and zinc-finger in WRKY domains in pepper
变异体
Variant
CaWRKY 基因
CaWRKY gene
分类
Group
WRKY 结构域
Encoding WRKY domain
WRKYGQN CaWRKY44 Ⅰ 是 Yes
WRKYGKK CaWRKY22 Ⅱ(c) 是 Yes
WRKYGKK CaWRKY64 Ⅱ(c) 否 No
WRKCGQK CaWRKY60 Ⅱ(d) 是 Yes
WRKYGQT CaWRKY65 Ⅲ 是 Yes
WRKYGMK CaWRKY62 NG 是 Yes
无保守区 No conserved stretch CaWRKY70 NG 否 No
C-X7-R-X23-N-X1-C CaWRKY38 Ⅲ 是 Yes
C-X7-C-X24-H-X1-C CaWRKY39 Ⅲ 是 Yes
L-X5-V-X23-H-X1-H CaWRKY67 Ⅱ(d) 否 No


2.3 辣椒 WRKY 转录因子蛋白保守基序分析
为了研究辣椒 WRKY 转录因子之间结构的多样性，利用 MEME4.10.1 在线工具对鉴定到的 71
个辣椒 WRKY 转录因子及拟南芥各类/亚类部分 WRKY 转录因子序列进行保守基序分析。基序鉴定
结果如图 4 所示，在辣椒和拟南芥中共鉴定到 20 个保守基序，两种作物含有几乎完全相同的保守基
序。在 20 个保守基序中，motif1、motif2 和 motif4 构成了 WRKY 转录因子 C 端保守结构域，motif4
则为 N 端保守结构域。
如图 4 所示，同一分类/亚类的辣椒 WRKY 转录因子几乎含有相同的保守基序，而不同分类的
WRKY转录因子之间除了共同的C端保守基序外，不含有其他的保守基序。motif3、motif10和motif11
是Ⅰ类 WRKY 蛋白的特有基序，motif8 是Ⅱ（b）类 WRKY 蛋白的特有基序，而Ⅱ（d）类 WRKY
蛋白则含有 6 个特有基序，分别是 motif7、motif12、motif13、motif14、motif15 和 motif18。同时，
发现 3 个基序（motif14、motif15 和 motif18）总是存在于相同的 4 个 WRKY 基因（CaWRKY56、
CaWRKY60、CaWRKY67 和 CaWRKY69）中，因此可将Ⅱ（d）进行进一步分类。
有趣的是，在系统进化树构建过程中，CaWRKY69 由于没有完整的 WRKY 保守结构域而未能
将其聚类，但它却含有 5 个（motif7、motif13、motif14、motif15 和 motif18）仅存在于Ⅱ（d）亚类
的保守基序，因此推测 CaWRKY69 可能属于Ⅱ（d）亚类。在进化分析中Ⅱ（a）和Ⅱ（b）是两个
近邻的亚类，遗传距离较近，而基序 motif6、motif9 和 motif20 几乎存在于所有的Ⅱ（a）和Ⅱ（b）
亚类中也说明了这两个亚类亲缘关系较近。然而，仍有少量的基序 motif 仅存在于个别的 CaWRKY
中，如基序 motif16 仅在 CaWRKY5 和 CaWRKY48 中观察到，基序 motif17 和 motif19 则仅存在于
CaWRKY47 和 CaWRKY68 中。

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图 4 辣椒与部分拟南芥 WRKY 转录因子的基序分配扩增
Fig. 4 Schematic diagram of amino acid motif of CaWRKY and AtWRKY proteins from different groups（or subgroups）
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3 讨论
本研究中利用已公布的 2 个辣椒全基因组测序数据信息共鉴定到 71 个 WRKY 转录因子，相较
于其他作物全基因组大小和所鉴定的 WRKY 转录因子数量而言，辣椒 WRKY 转录因子的相对数量
是较低的。对比拟南芥、水稻和番茄等作物 WRKY 转录因子家族各个类/亚类的数量（Huang et al.，
2012；Song & Gao，2014），发现辣椒 CaWRKY 第Ⅱ（d）亚类的数量（7）少于番茄（17）和水稻
（11），同时第Ⅲ类的数量（10）也少于水稻（36）和拟南芥（14）。相似的情况在黄瓜也被研究者
观察到，Liang（2011）发现黄瓜 WRKY 转录因子第Ⅲ类的数量（6）远少于水稻（36）和拟南芥（14），
并怀疑是不是第Ⅲ类 WRKY 没有鉴定全，但对黄瓜全基因组测序数据库和 NCBI 已公布的黄瓜 EST
序列进行重复检索后并没有发现新的 WRKY 基因。全基因组测序序列拼接和功能注释的准确和完整
性是进行基因家族鉴定、进化和功能分析研究的前提。本研究中利用前期已鉴定的 40 个辣椒 WRKY
转录因子序列对辣椒 2 个全基因组测序数据库进行检索分析后共鉴定到 71 个 WRYK 转录因子，大
多数 WRKY 基因在不同基因组数据库中的序列信息几乎相同。尽管 Kim 等（2014）研究发现辣椒全
基因组共有 73 个 WRKY 转录因子，但本研究发现 Kim 所鉴定到的 3 个 WRKY 转录因子基因序列
（Ca09g11950、Ca09g11940 和 Ca09g11930）其实是一个 CaWRKY41（Capana09g001251）的 3 个
不同部分，即 Kim 等（2014）所鉴定的 WRKY 转录因子数量实际上为 71 个，进而也证实本研究所
鉴定的 WRKY 家族基因数目是准确的，未有任何 WRKY 遗漏。
Kim 等（2014）对所鉴定到的 73 个 WRKY 转录因子进行了归类，其中Ⅰ类、Ⅱ类、Ⅲ类和
NG 类分别有 15、38、12 和 7 个，同时还鉴定到一个Ⅳ类 WRKY 转录因子。所鉴定的Ⅱ类 WRKY
转录因子中，5 个亚类Ⅱ（a）、Ⅱ（b）、Ⅱ（c）、Ⅱ（d）和Ⅱ（e）的个数分别为 4、7、13、6 和 8。
本研究对所鉴定到的 71 个 WRKY 转录因子进行归类后发现，Ⅰ类、Ⅱ类、Ⅲ类和 NG 类分别有 15、
41、10 和 5 个，未鉴定到Ⅳ类 WRKY 转录因子，同时Ⅱ类转录因子中 5 个亚类Ⅱ（a）、Ⅱ（b）、
Ⅱ（c）、Ⅱ（d）和Ⅱ（e）的个数分别为 4、7、14、9 和 7。对比 Kim 等（2014）和本研究结果，
发现Ⅱ（c）、Ⅱ（d）、Ⅱ（e）、Ⅲ和 NG 类/亚类转录因子在数量上都有差异。由于 Kim 等（2014）
在研究中只给出了所鉴定到的 WRKY 转录因子数目及各类/亚类分布情况，未给出单个 WRKY 转录
因子在辣椒基因组测序数据库中所对应的 ID 号，因此目前尚无法解释本研究与 Kim 等（2014）对
辣椒 WRKY 转录因子各类/亚类具体归类之间存在的差异。
基因复制事件在植物基因家族的扩增和进化中起着重要作用（Cannon et al.，2004），WRKY 转
录因子的串联复制现象在很多作物，如拟南芥、水稻、黄瓜和番茄中均被观察到（Ling et al.，2011；
Huang et al.，2012；Song & Gao，2014）。
本研究中共鉴定到 71 个辣椒 WRKY 转录因子，辣椒 WRKY 转录因子家族中也存在基因串联
复制现象，串联重复基因占 15.7%（11/71），可见基因串联复制在辣椒 WRKY 转录因子家族进化中
也起着重要作用。研究表明，拟南芥和水稻中 WRKY 转录因子基因复制主要发生在第Ⅲ类，而番
茄中则在第Ⅱ（e）。本研究发现辣椒 WRKY 转录因子基因复制也主要发生在第Ⅲ类，11 个重复基
因中有 3 个（CaWRKY36、CaWRKY63 和 CaWRKY65）第Ⅲ类，这 3 个重复基因在其它茄科植物中
也有同源性较高的 WRKY 基因，如土豆（XP_006352253.1、XP_006343875.1 和 XP_006339686.1）、
番茄（XP_004244630.1 和 XP_004245530.1）和烟草（AII99839.1 和 AAF61864.1）。同时，CaWRKY
转录因子染色体分布图显示，第Ⅱ（d）也存在基因串联复制现象，共观察到 4 个串联重复基因
（CaWRKY56、CaWRKY60、CaWRKY67 和 CaWRKY69），上述 4 个基因在保守基序分布上也很相似。
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2194 Acta Horticulturae Sinica，2015，42 (11)：2183–2196.
串联重复基因的鉴定为进一步深入研究各个重复基因功能之间的异同点奠定了基础。

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