全 文 ：园 艺 学 报 2012，39（4）：705–712 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2011–11–23；修回日期：2012–03–05
基金项目：北京市自然科学基金项目（5062030）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：yuhongy@hotmail.com）
辣椒乙烯反应转录因子基因 CaJERF1 的克隆及
诱导表达
张秋平 1,2，杨宇红 1,*，茆振川 1，陈国华 1，谢丙炎 1
（1 中国农业科学院蔬菜花卉研究所，北京 100081；2湖南农业大学，长沙 410128）
摘 要：应用 RT-PCR、RACE 技术从乙烯诱导的辣椒中克隆到一个乙烯反应（ERF）类转录因子基
因，命名为 CaJERF1，其全长 cDNA 序列为 1 379 bp，编码 375 个氨基酸，分子量为 41.5 kD，具有一个
由 59 个氨基酸构成的保守的 ERF 结构域。CaJERF1 的 AP2 域与 CaPF 的同源性为 100%，与 JERF1 的同
源性为 99%；全序列与 CaPF 和 JERF1 的同源性也分别达到 99%和 86%，属于 ERF 家族的第Ⅳ次家族。
诱导分析表达结果表明，植物激素乙烯、苿莉酸甲酯以及盐和低温胁迫均可诱导该基因的表达，表明
CaJERF1 可能参与到多条信号途径中，并在多种逆境胁迫应答中发挥作用。
关键词：辣椒；ERF；转录因子；乙烯；植物激素；诱导表达
中图分类号：S 641.3 文献标识码：A 文章编号：0513-353X（2012）04-0705-08

Cloning and Inducible Expression of Ethylene Response Factor CaJERF1
in Hot Pepper
ZHANG Qiu-ping1,2，YANG Yu-hong1,*，MAO Zhen-chuan1，CHEN Guo-hua1，and XIE Bing-yan1
（1Institute of Vegetables and Flowers，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100081，China；2Hunan
Agricultural University，Changsha 410128，China）
Abstract：An ethylene response factor gene CaJERF1 was isolated from hot pepper using the
methods of RT-PCR and RACE. The full length of the cDNA sequence is 1 379 bp，encoding a protein of
375 amino acids，with predicted molecular weight 41.5 kD. The putative protein contains a conserved ERF
motif of 59 amino acids that shares 100% and 99% identities with this domain of CaPF and tomato
JERF1，respectively. Alignment of full sequences indicates that CaJERF1 protein has high similarity to
CaPF（99%）and JERF1（86%），belonging to Ⅳ subgroup of ERF subfamily. Northern blot analyses
showed that ethylene，jasmonic acid，high salt and low temperature obviously induced the expression of
CaJERF1，suggesting that CaJERF1 might be involved in multiple stress responses.
Key words：pepper；ethylene response factor；transcription factor；ethylene；plant hormones；inducible
expression

乙烯反应因子（Ethylene-response factor，ERF）转录因子属于植物 AP2/ERF 转录因子家族，分

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别与细胞发育、激素、病原、低温及干旱、高盐等信号传递有关，在植物抗病、抗逆信号转导中具
有重要的调控作用，在植株中超表达能够提高植物的抗病、抗逆能力，并具有一定的广谱效应（刘
强 等，2000；Singh et al.，2002；Gutterson & Reuber，2004）。如拟南芥中异源表达 Pti4、Pti5 或
Pti6 能够激活水杨酸调控基因（PR1、PR2）的表达，同时也能激活茉莉素及乙烯调控基因（PR3、
PR4、PDF1.2 和 Thi2.1）的表达，从而提高转基因烟草、番茄对白粉病菌（Erysiphe orontii）、番茄
细菌性斑疹病菌（Pseudomonas syringae pv. tomato）等的抗性（Gu et al.，2000；Chakravarthy et al.，
2003）；转录因子 Tsi1 通过其 ERF 结合域可与顺式元件 GCC-box 和 DRE 互作，提高转基因烟草的
耐盐性和抗病性（Park et al.，2001）；在辣椒中异源超表达 Tsi1 能诱导几种启动子中含有 GCC-box
的 PR 基因的表达，从而表现出提高转基因辣椒对辣椒轻斑驳病毒、黄瓜花叶病毒、辣椒疮痂病菌
（Xanthomonas campestris pv. vesicatoria）和辣椒疫霉病菌（Phytophthora capsici）等的广谱抗性（Shin
et al.，2002）；番茄 ERF 基因 TERF1 和 TSRF1 在烟草和番茄中超表达，不仅提高了植物对青枯病菌
（Ralatonia solanacearum）、细菌性斑疹病菌和灰霉病菌（Botrytis cinerea）的抗性，同时还影响种
子萌发、幼苗生长和衰老等（Huang et al.，2004； Zhang et al.，2004a；Zhang et al.，2007，2008）。
因此，开辟利用新的 ERF 转录因子基因，可为基因工程改良作物抗病、抗逆性提供有用的基因源。
CaPF1 是在辣椒中克隆的 ERF/AP2 转录因子（Lee et al.，2002），在生物和非生物胁迫中具有
双重调控功能，在拟兰芥中表达可增强对番茄细菌性斑疹病及低温的抗性（Yi et al.，2004）；番茄
中的 JERF1 也广泛参与非生物胁迫的应答及信号的转导，在烟草中超表达可激活烟草胁迫响应基因
的表达并提高其耐盐性和耐寒性（Zhang et al.，2004b）。由于两个转录因子均可以调控多个与植物
病害及低温、盐碱和干旱等生物与非生物胁迫有关的功能基因的表达，并在上述逆境胁迫信号传递
中起重要作用，因此利用这两个转录因子来改良植物的抗病性和抗逆性，较单基因的遗传转化将具
更大的优势。
本研究中根据 CaPF1 和 JERF1 序列设计特异引物，利用 RT-PCR 和 RACE 技术，从乙烯处理
的辣椒中克隆了一个与两者同源性很高的 ERF 转录因子基因，命名为 CaJERF1，并研究了其在应
答植物激素和逆境胁迫的诱导表达特性，为利用 CaJERF1 基因改良植物抗病性和抗逆性奠定基础。
1 材料与方法
1.1 材料
供试辣椒（Capsicum frutescens）为‘中椒 5 号’，由中国农业科学院蔬菜花卉研究所提供。用
MS 培养基培养辣椒苗到 4 叶期，然后参照 Zhang 等（2004）的方法用乙烯诱导处理。大肠杆菌菌
株 BL21（DE3）购自北京天为时代生物公司，PET 28a（+）载体由中国农业科学院生物技术研究所
黄荣峰实验室提供。
1.2 主要试剂
TRIzol 试剂盒和 SuperScriptTM First-Strand Synthesis System for RT-PCR 试剂盒购自 Invitrogen 公
司；pGMTEasyPCR 产物克隆试剂盒购自北京天为时代科技有限公司；EcoRⅠ酶购自 Promega 公司；
3′RACE 和 5′RACE 分别用 TaKaRa 试剂盒和 Clontech 试剂盒。
1.3 CaJERF1 基因的克隆
根据 GenBank 中 JERF1（AY044235.1）和 CaPF（AY246274.1）的 cDNA 序列同源性，设
计一对特异引物。Primer Fwd：5′-GTGGTGGTGCAATTATCTCCG-3′；Primer Rev：5′-GGCACCTCC
4 期 张秋平等：辣椒乙烯反应转录因子基因 CaJERF1 的克隆及诱导表达 707

CATTAAAGAAGG-3′。采用 TRIZol Kit 及其说明书提供的方法，从经乙烯处理不同时间点的辣椒嫩
叶中提取总 RNA，然后以总 RNA 为模板，利用 Super ScriptTM First-Strand Synthesis System for
RT-PCR 试剂盒进行反转录合成第一链 cDNA，并以此链为模板进行 PCR 扩增。扩增程序为：95 ℃
预变性 3 min，然后 94 ℃ 30 s，58 ℃ 30 s，72 ℃ 45 s，30 个循环后 72 ℃延伸 10 min。扩增产
物经琼脂糖凝胶电泳分离、回收并连接到 pGMT 载体上，挑选阳性克隆送诺赛基因公司进行测序。
1.4 RACE 扩增
根据 PCR 扩增片段设计 RACE 扩增的特异引物：3′RACE （primer3：5′-CTTTGACTGCTCTGA
TTTC-3′）和 5′RACE（primer5：5′-CTTCTTGCCTCTGATCCTTCGTGCC-3′），分别按照 TaKaRa 和
Clontech 试剂盒的操作方法进行 3′RACE 和 5′RACE 扩增，将获得的 3′RACE 和 5′RACE 的扩增产物
按 1.3 的方法进行回收、克隆、测序。
1.5 序列分析
将经 3′RACE 和 5′RACE 获得的 CaJERF1 全长 cDNA（GenBank 登录号 DQ412079）序列通过
NCBI 进行 BLASTP 比较，然后用 DNAMAN、ClustalW 和 MEGA 软件进行同源性比较及进化树分析。
1.6 各种处理对 CaJERF1 基因表达的影响
参照文献 Zhang 等（2004a，2004b）的方法分别用乙烯利（ET）、水杨酸（SA）、茉莉酸甲酯（MeJA）、
NaCl 以及低温对培养 4 周的辣椒苗进行诱导处理，在 0、10 min、30 min、1 h、2 h、4 h、8 h、12 h、
16 h、24 h 等不同时间点采集辣椒叶片提取 RNA 并进行 Northern 杂交，观察各处理在不同时间点
CaJERF1 的表达情况。
2 结果与分析
2.1 CaJERF1 cDNA 的 RT-PCR 扩增
将辣椒植株用乙烯处理 0、0.5、2、4 和 8 h 后取其叶片提取植物总 RNA，用设计的特异引物对
提取的 RNA 进行 RT-PCR 扩增，在乙烯处理 2、4 和 8 h 等 3 个时间点扩增出约 1 100 bp 的特异片
段（图 1）。
对扩增出的片段回收、测序，并在 GenBank 中进行 BLAST 比对，发现扩增出的片段与 CaPF1
的同源性为 99%，与 JERF1 的同源性为 86%。

图 1 特异引物 RT-PCR 扩增结果
M：100 bp 梯度 marker；1：对照；2 ~ 5：乙烯处理 0.5 h、2 h、4 h、8 h。
Fig. 1 Result of RT-PCR amplifications
M：100 bp ladder marker；1：Control；2–5：Ethylene treatment for 0.5 h，2 h，4 h，8 h.
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2.2 RACE 扩增获得全长
采用 5′RACE 和 3′RACE 试剂盒，用引物 primer5 和 primer3 进行 5′RACE 和 3′RACE 扩增，分
别得到 530 bp（图 2）和 600 bp 的特异片段（图 3）。将 3 个片段进行拼接，并对全序列设计引物重
新扩增，获得一个新的辣椒 ERF 转录因子的全长 cDNA 序列（1 379 bp），该序列在 GenBank 数据
库中的登录号为 DQ412079，将该基因命名为 CaJERF1。




2.3 CaJERF1 的序列分析
由 CaJERF1 的 cDNA 序列推导出其氨基酸序列如图 4。CaJERF1 全长 cDNA 序列为 1 379 bp，

图 4 CaJERF1 cDNA 序列及推导的氨基酸序列
方框表示 ERF 结构域，下划线表示可能的核定位信号域，斜体表示功能未知的特异区域。
Fig. 4 The predicted amino acid sequence of CaJERF1 from cDNA
Square box indicates ERF domain，underline for nuclear localization sequence，and italic line for unknown specific motif.
图 2 3′RACE 扩增结果
M：100 bp 梯度 marker；1：3′RACE 扩增特异条带。
Fig. 2 Result of 3′RACE amplification of CaJERF1
M：100 bp ladder marker；1：3′RACE amplification.
图 3 5′RACE 扩增结果
M：100 bp 梯度 marker；1：5′RACE 扩增特异条带。
Fig. 3 Result of 5′RACE amplification of CaJERF1
M：100 bp ladder marker；1：5′RACE amplification.
4 期 张秋平等：辣椒乙烯反应转录因子基因 CaJERF1 的克隆及诱导表达 709

编码 375 个氨基酸，分子量为 41.5 kD，具有一个由 59 个氨基酸构成的保守的 ERF 结构域（104 ~ 162）
和一段可能作为核定位信号的富含 K、R 氨基酸的碱性结构域。在 N 端有一段功能未知的氨基酸序
列（MCGGAIISD），与最近发现的属于此家族Ⅳ的 LeERF2 一段特异区域（MCGGAII/L）类似，因
此推断 CaJERF1 应该属于 ERF 家族的第Ⅳ家族（Tournier et al.，2003），表明 CaJERF1 可能是一个
定位在核内发挥转录激活作用的转录因子。
通过 BLASTP 和 DNAMAN 软件对 CaJERF1 的氨基酸与其它 ERF 蛋白进行比较，发现 CaJERF1
的 AP2 域与 CaPF 的同源性为 100%，与 JERF1 的同源性为 99%（图 5）。全序列同源树分析结果表
明，CaJERF1 与 CaPF 和 JERF1 的同源性也分别达到 99%和 86%（图 6）。根据 AP2 域建立的遗传
进化树分析表明，CaJERF1 与 JERF1，RAP2.2，RAP2.12 等 B2 亚家族成员的遗传距离更加接近（图
7）。

图 5 部分 ERF 转录因子 AP2 结构域比对
Fig. 5 Compassion alignment of ERF domain from different ERF proteins


图 6 部分 ERF 转录因子全序列同源树
Fig. 6 Phylogenetic analysis of full length sequence of CaJERF1 with other ERF proteins from different species
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图 7 部分 ERF 转录因子 AP2 结构域 UPMEGA 进化树
Fig. 7 Phylogenetic analysis of AP2 domain of CaJERF1 with this of other ERF proteins from different species

2.4 各种处理对 CaJERF1 的诱导表达分析
对经盐胁迫、冷胁迫及激素处理的辣椒叶片总 RNA 进行 Northern 杂交分析，结果表明 CaJERF1
的转录表达可受乙烯、MeJA 等激素的诱导（图 8）。乙烯处理 10 min 后表达量开始增加，2 h 达到
最高值，并维持到 8 h，且在处理 24 h 时表达量仍明显高于起始水平；MeJA 诱导 CaJERF1 表达的
应答响应时间（处理 30 min）稍迟于对乙烯处理，但两者总的诱导表达趋势基本相同。高盐及低温
也能诱导 CaJERF1 的转录，4 ℃低温处理，CaJERF1 在 10 min 时开始转录表达，然后逐渐上升，
至 24 h 时达到高峰；NaCl 处理在 1 h 表达量增加，4 ~ 8 h 达到最大值，12 h 后开始下降。而 H2O
和 SA 对 CaJERF1 的转录表达没有影响。由以上结果可以推断，CaJERF1 参与到多条信号传导途径
中，可能是通过与 DRE 元件的结合，在激素、低温及高盐等多种逆境胁迫应答途径中起重要作用。

图 8 各种处理对 CaJERF1 转录的影响
Fig. 8 Effects of different hormones and abiotic stresses on the expression of CaJERF1
4 期 张秋平等：辣椒乙烯反应转录因子基因 CaJERF1 的克隆及诱导表达 711

3 讨论
乙烯作为植物激素影响着植物的生长、发育，参与植物的多个发育调控和逆境胁迫应答过程，
包括种子的萌发，花的凋亡，叶片的脱落，果实的成熟，同样也参与植物对生物胁迫和非生物胁迫
的应答反应，包括病原物的入侵，以及低温、干旱、盐碱、机械伤害等（Johnson & Ecker，1998；
Bleeker & Kende，2000）。迄今为止，对乙烯信号转导途径的研究已经取得了长足的进展，通过对拟
南芥乙烯突变体的研究，已经发现了多个调控乙烯信号转导过程的基因，对这些基因的研究，使人
们对乙烯信号的转导机制有了深入的认识（Guo & Ecker，2004）。本试验中通过 RACE 技术从经乙
烯诱导的辣椒中克隆到 1 个编码 ERF 转录因子基因 CaJERF1 的全长 cDNA 序列，为乙烯信号转导
途径以及抗逆基因工程的研究提供了一个新的侯选基因。
大部分的 ERF 家族成员都是诱导表达的。可以诱导其表达的因素有很多，包括乙烯、茉莉素、
ABA、水杨酸、干旱、盐碱、低温、病害以及机械伤害等。大部分的 ERF 家族成员参与到乙烯信号
转导途径，调控一系列含有 GCC-box 的抗病相关基因的表达，如番茄中的 Pti4/5/60（Gu et al.，2002）
和烟草中的 Tsi1（Park et al.，2001）等。而拟南芥中 DREB1 和 DREB2 可以受到 ABA、干旱、盐碱
和低温的诱导表达（Liu et al.，1998）；番茄中的 JERF1 可以受到乙烯、茉莉素、脱落酸和盐的诱导
（Zhang et al.，2004a）；JERF3 可以受到乙烯、茉莉素、脱落酸、盐和低温的诱导（Wang et al.，2004）；
TSRF1 可以受到乙烯、水杨酸和病原的诱导（Zhang et al.，2004b）；TERF1 受乙烯和盐的诱导等（Huang
et al.，2004）。本研究表明，CaJERF1 与 CaPF1、JERF1 等抗逆相关的转录因子具有高度的同源性，
其转录受乙烯、MeJA、NaCl 以及低温的影响，因此推断 CaJERF1 很可能在生物胁迫和非生物胁迫
的应答反应过程中扮演着重要的角色，是多个逆境信号途径的交叉点，并有可能参与辣椒对生物和
非生物胁迫的信号传导。至于 CaJERF1 的生物学功能及在抗病、抗逆中所起的作用，特别是对下游
基因的调控等还有待进一步的研究、证实。

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