全 文 ：※营养卫生 食品科学 2014, Vol.35, No.03 193
苦荞异槲皮苷对人胃癌细胞SGC-7901
增殖及凋亡的影响
李玉英1，赵淑娟1，白崇智2，张立伟1，王转花1,*
（1. 山西大学 化学生物学与分子工程教育部重点实验室，山西 太原 030006；
2.山西省中医药研究院中心实验室，山西 太原 030012）
摘 要：从苦荞中提取制备异槲皮苷，研究其对人胃癌细胞SGC-7901增殖、凋亡、迁移和细胞周期的影响。将异
槲皮苷作用于人胃癌SGC-7901细胞和人肾上皮细胞系293T，通过噻唑蓝法检测异槲皮苷对其增殖的影响；4’,6-二
脒基-2-苯基吲哚(4’,6-diamino-2-phenyl indole，DAPI) 荧光染色法观察细胞核的形态学变化；划痕擦伤迁移实验检
测异槲皮苷对SGC-7901细胞迁移能力的影响；流式细胞术检测异槲皮苷对SGC-7901细胞凋亡及细胞周期的影响。
结果表明：苦荞异槲皮苷可以抑制SGC-7901细胞的增殖，并呈时间和剂量依赖性，当用100 μmol/L异槲皮苷作用细
胞48 h后，对SGC-7901细胞的增殖抑制率达到35.92%， 而对人肾上皮细胞系293T的增殖抑制率仅为 3.15%；DAPI
荧光染色法观察异槲皮苷处理细胞后，染色体凝聚，有凋亡小体产生；划痕擦伤实验显示，异槲皮苷能抑制SGC-7901
细胞的迁移；流式细胞术检测结果表明，异槲皮苷可使G1和S期细胞减少，G2/M期细胞增多，且细胞凋亡率明显增
加。综上所述，苦荞麦异槲皮苷能够诱导SGC-7901细胞发生凋亡，阻断细胞周期并抑制细胞增殖和迁移。
关键词：异槲皮苷；人胃癌细胞SGC-7901；细胞周期；凋亡；细胞迁移
Effect of Isoquercetin from Fagopyrum tataricum on the Proliferation and Apoptosis of Human
Gastric Carcinoma Cell Line SGC-7901
LI Yu-ying1, ZHAO Shu-juan1, BAI Chong-zhi2, ZHANG Li-wei1, WANG Zhuan-hua1,*
(1. Key Laboratory for Chemical Biology and Molecular Engineering, Ministry of Education, Shanxi University, Taiyuan 030006, China;
2. Central Laboratory of Shanxi Academy of Traditional Chinese Medicine, Taiyuan 030012, China)
Abstract: Isoquercetin was extracted from Fagopyrum tataricum and investigated for its effect on cell proliferation,
apoptosis and migration of human gastric carcinoma cell line SGC-7901. Cell proliferation was examined by using MTT
assay. The morphological changes of SGC-7901 were observed by DAPI nuclear staining. The effect of Fagopyrum
tataricum isoquercetin on cell migration was investigated by scratch-recovering tests in cell culture plates, as well as its
effect on cell apoptosis by flow cytometry. As a result, MTT assay showed that the isoquercetin could inhibit the viability
of SGC-7901 cells in time- and dose-dependent manners. SGC-7901 cell growth was inhibited by 35.92% or more at
isoquercetin concentration of 100 μmol/L for 48 h, compared to only 3.15% for 293T cells under the same conditions
of concentration and culture duration. DAPI nuclear staining showed chromosomal condensation and the production of
apoptotic bodies. Scratch-recovering tests indicated that the isoquercetin could suppress cell migration. Flow cytometry
showed that the number of cells at the G1 phase and S phase decreased and increased at the G2/M phase and the apoptotic cell
population exhibited a signifi cant increase. Taken together, isoquercetin from F. tataricum can induce apoptosis, arrest cell
cycle and inhibit cell proliferation and migration of SGC-7901 cells.
Key words: isoquercetin; human gastric carcinoma cell line SGC-7901; cell cycle; apoptosis; cell migration
中图分类号：R965 文献标志码：A 文章编号：1002-6630（2014）03-0193-05
doi:10.7506/spkx1002-6630-201403039
收稿日期：2013-03-20
基金项目：国家自然科学基金项目（31171659）；山西省自然科学基金项目（2011011035-4）；山西省高校科技开发项目（2012004）
作者简介：李玉英（1969—），女，副教授，博士，研究方向为生物活性物质与蛋白质工程。E-mail：lyy9030@sxu.edu.cn
*通信作者：王转花（1956—），女，教授，博士，研究方向为生物活性物质与蛋白质工程。E-mail：zhwang@sxu.edu.cn
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苦荞是我国传统的药食两用作物，尤其是黑苦荞，
营养价值极高，所含营养成分比较复杂，主要有生物类
黄酮、活性蛋白质、脂肪酸、氨基酸、微量元素等[1]，
其中黄酮类物质的含量较高，并具有极其广泛的生理和
药理活性，如抗氧化、清除自由基、抗突变、降血糖、
抗炎症、调节免疫等功能 [2-4]。人体不能自身合成黄酮
类化合物，主要从植物中摄取。苦荞黄酮主要成分为芦
丁，其次还有槲皮素和异槲皮苷等，由于其所在部位不
同及提取方法各异，其含量也有所差异，其中异槲皮苷
（isoquercetin）是存在于苦荞中的一种次生代谢产物，
主要存在于苦荞种子、花及麸皮中。到目前为止，已有
一些文献论述了异槲皮苷抗氧自由基作用[5]，但是关于
它抗肿瘤作用的报道较为少见。胃癌是严重危害人类健
康的恶性肿瘤之一，在世界范围内其发病率和死亡率均
较高，而失控性生长和增殖及细胞凋亡受阻是恶性肿瘤
细胞的重要特征[6-7]，因此，抑制肿瘤细胞增殖、诱导肿
瘤细胞凋亡将有利于胃癌的预防和治疗，其应用前景广
阔。本研究将苦荞异槲皮苷作用于人胃癌 SGC-7901细
胞，并以人肾上皮细胞系293T作为对照组，研究其对肿
瘤细胞生长及迁移的抑制作用，以及其对细胞周期及凋
亡的影响等，以期为其抗胃癌的分子机制及应用开发提
供参考。
1 材料与方法
1.1 材料、试剂与仪器
苦荞麦种子为贵州威黑荞，由山西省农科院农作物
品种资源研究所提供；人胃癌细胞株 SGC-7901和人肾上
皮细胞系293T购自中国科学院上海生命科学院细胞库。
DMEM培养液 美国HyClone公司；无支原体
胎牛血清 杭州四季青公司；胰酶、二甲基亚砜
（dimethyl sulfoxide，DMSO） 北京索莱宝科技有限
公司；四甲基偶氮唑蓝（3-(4,5-dimethylthiazol-2-yl)-2,5-
diphenyltetrazolium bromide，MTT）、DAPI、核糖核酸
酶A（ribonuclease A，RNase A）和碘化丙啶（propidium
iodide，PI） 美国Sigma公司；膜联蛋白V-异硫氰酸荧
光素（annexinV-FITC）细胞凋亡检测试剂盒 美国Bio-
Vision公司；其他试剂均为国产分析纯。
流式细胞仪 美国Elite ESP公司；酶联免疫检测仪
美国Bio-Rad公司；激光共聚焦显微镜 日本Olympus公
司；电子天平 上海天平仪器厂。
1.2 方法
1.2.1 苦荞异槲皮苷样品制备
苦荞异槲皮苷样品制备按照文献[8-10]进行，以70%
的乙醇为溶剂，固液比为1∶20（m/V），采用索氏提取法
进行加热回流提取，粗提液进一步经酶解后经高效液相
色谱分析证明，其中的主要成分异槲皮苷纯度达96.7%以
上，相对分子质量为464.38。
1.2.2 细胞培养
人胃癌细胞株SGC-7901和人肾上皮细胞系293T在含
10%的胎牛血清、100 U/mL青霉素和100 μg/mL链霉素的
DMEM培养液中生长，并置于37℃、5% CO2相对饱和湿
度的孵育箱中培养，细胞呈贴壁生长，取对数生长期的
细胞进行实验。
1.2.3 噻唑蓝法检测细胞的存活率
选取对数生长期SGC-7901细胞和人肾上皮细胞系
293T，以1×104 cells/孔接种于96孔培养板中，每孔加
100 μL培养基，37℃、5% CO2过夜培养至细胞完全贴
壁，加入不同浓度（25～200 μmol/L）异槲皮苷[8]分别培
养24、48、72 h后，每孔加20 μL MTT继续培养4 h后，弃
上清每孔加入150 μL DMSO，室温低速振荡10 min，待结
晶物溶解后，于酶标免疫测定仪测定波长490 nm处的吸
光度（A）值。实验用0.1% DMSO作为对照。每组设5个
复孔，实验重复3次。实验组均与对照组相比，并用t检
验进行统计学分析。
肿瘤细胞的生长抑制率/% = （1－A实验组/A空白对照组）×100
1.2.4 DAPI染色检测细胞核的形态学变化
将对数期SGC-7901细胞接种于6孔板中，培养过夜
待细胞贴壁且生长良好，加入终浓度为100 μmol/L的异槲
皮苷， 对照组用等体积的0.1% DMSO代替，37 ℃培养
24 h后收集细胞，用预冷的磷酸缓冲溶液洗涤后重悬于固
定液中30 min，之后将悬液低速离心，收集沉淀，用同样
缓冲溶液洗涤2次后将细胞悬液滴到载玻片上，用2 μg/mL
的DAPI避光染色15 min，荧光显微镜下观察细胞核的形
态学变化。
1.2.5 划痕法检测SGC-7901细胞的迁移能力
细胞划痕法是测定肿瘤细胞迁移的方法之一。在
12孔板背后画直线做标记，取对数生长期的SGC-7901
细胞（1×106 cells/mL）接种于12孔板，待细胞贴壁
后，弃去培养基，磷酸缓冲液洗细胞2次，用10 μL移
液器枪头在培养孔的中央沿纵轴方向划一直线，磷酸
缓冲液漂洗细胞2次，以去除漂浮细胞。加入终浓度
为100 μmol/L的异槲皮苷，对照组设为等体积的0.1%
DMSO， 培养0～24 h，于倒置显微镜下观察划痕处细胞
的生长情况。每组检测5个视野，每组3个复孔，实验重
复3次。
1.2.6 流式细胞术检测细胞凋亡率
将对数期SGC-7901细胞接种于6孔板中，培养过夜
待细胞贴壁后，加入终浓度为100 μmol/L的异槲皮苷，
对照组设为等体积的0.1% DMSO，37 ℃分别培养24 h
后，胰酶消化收集细胞，PBS洗2次，400 μL 1×Binding
buffer重新悬浮细胞后，分别加入5 μL的Annexin V-FITC
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和5 μ L的PI并使其混匀，室温、避光的条件下孵育
30 min，流式细胞仪检测细胞凋亡率。
1.2.7 细胞周期的检测
将对数期SGC-7901细胞接种于6孔板中，培养过夜
待细胞贴壁后，加入终浓度为100 μmol/L的异槲皮苷，对
照组设为等体积的0.1% DMSO，37 ℃培养24 h后，用胰
酶消化收集细胞，于70%乙醇中4 ℃固定1 h，1 200 r/min
离心5 m i n，弃去乙醇，并用P B S洗 2 次，加P I
（10 mg/mL）染液悬浮细胞，然后在避光条件下37 ℃孵
育30 min，流式细胞仪检测细胞周期的变化。
1.3 统计学分析
所有数据用3次独立实验的平均值表示，实验数据
用 ±s表示，P＜0.05表示有显著性差异，P＜0.01表示有
极显著性差异。
2 结果与分析
2.1 异槲皮苷抑制肿瘤细胞的MTT法检测
*.与对照组相比，有显著性差异（P＜0.05）；**.与
对照组相比，有极显著性差异（P＜0.01）。下同。
图 1 不同浓度的异槲皮苷作用不同的时间对SGC-7901细胞增殖的影响
Fig.1 Effect of isoquercetin concentration on cell proliferation of SGC-
7901 cells during different treatment times
由图1的MTT法检测结果可知，苦荞异槲皮苷浓度为
25～200 μmol/L时，能够抑制人胃癌细胞的增殖，随着浓
度的增加和时间的延长，异槲皮苷对SGC-7901细胞的抑
制作用也逐渐增强，即呈现时间和剂量依赖性。
图 2 异槲皮苷对SGC-7901和293T细胞增殖的影响
Fig.2 Inhibitory effect of isoquercetin on the growth of SGC-7901 and
293T cells
由图2可知，苦荞异槲皮苷各浓度对人肾上皮细胞系
293T的增殖影响很小。100 μmol/L异槲皮苷作用细胞48 h
后，对SGC-7901细胞的增殖抑制率达到35.92%，而对人
肾上皮细胞系293T的增殖抑制率仅为3.15%。实验组与对
照组相比较，均呈现显著性差异。
2.2 SGC-7901细胞核的形态学变化检测
a b
a. 对照组；b. 100 μmol/L异槲皮苷处理组；箭头所示为凋亡细胞。
图 3 荧光显微镜观察细胞核的形态学变化(×100)
Fig.3 Morphological changes of nuclei in SGC-7901 cells under
fluorescence microscope (×100)
由图3可知，经异槲皮苷作用后的细胞核形态与对
照组相比发生了显著变化，对照组细胞的细胞核染色均
匀，并呈现均匀的低强度荧光；当用100 μmol/L异槲皮苷
作用SGC-7901细胞24 h后，染色体凝集，并有凋亡小体
产生。实验结果表明，经异槲皮苷作用的SGC-7901细胞
出现了凋亡信号。
2.3 异槲皮苷对SGC-7901细胞迁移能力的影响
a1 a2
b1 b2
c1 c2
a．培养0 h；b．培养12 h；c．培养24 h；下角标
1、2分别为对照组和100 μmol/L异槲皮苷处理组。
图 4 划痕擦伤实验检测SGC-7901细胞迁移
Fig.4 Migration of SGC-7901 cells in scratch-recovering tests
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在体外培养的单层细胞上划痕致伤，然后加入药物
观察其抑制肿瘤细胞迁移的能力。由图4、表1可知，分
别培养细胞12 h和24 h后，SGC-7901细胞发生迁移，对
照组细胞分别迁移了4.9 μm和10.5 μm，而加入100 μmol/L
异槲皮苷作用后，细胞分别迁移了2.8 μm和 6.1 μm, 细胞
的迁移能力较对照组减弱，当用100 μmol/L异槲皮苷作用
细胞12 h和24 h时，其抑制率分别为42.8%和41.9%，由此
可见，苦荞异槲皮苷可以抑制SGC-7901细胞的迁移。
表 1 异槲皮苷作用SGC-7901细胞后的迁移距离（x±s, n=3）
Table 1 Migration distance of SGC-7901 cells in the presence of
isoquercetin (x±s, n = 3)
组别 12 h迁移距离/μm 24 h迁移距离/μm
对照组
100 μmol/L异槲皮苷处理组
4.9±0.3
2.8±0.2
10.5±0.1
6.1±0.2
2.4 SGC-7901细胞的凋亡检测
为了检测异槲皮苷对胃癌细胞凋亡的影响，分别用
0.1%的DMSO和100 μmol/L异槲皮苷作用于SGC-7901细
胞24 h，用Annexin V/FITC 和 PI染色，收集细胞用流式
细胞仪检测。由图5可知，对照组早期凋亡率为0.5%，
晚期凋亡率为1.3%，用100 μmol/L的异槲皮苷处理细胞
后的早期凋亡率为6.0%，晚期凋亡率为23.0%，凋亡率均
较对照组明显升高，可见异槲皮苷可以诱导SGC-7901细
胞发生凋亡。
A.对照组；B.100 μmol/L异槲皮苷处理组。
图 5 流式细胞术检测异槲皮苷对SGC-7901细胞凋亡的影响
Fig.5 Effect of isoquercetin from F. tataricum on apoptosis of SGC-
7901 cells examined by flow cytometric analysis
2.5 异槲皮苷对SGC-7901细胞周期的影响
流式细胞术检测异槲皮苷对SGC-7901细胞周期的影响，
结果如图6所示，用100 μmol/L的异槲皮苷作用SGC-7901细胞
24 h后，与对照组相比，细胞在G2/M期的比率增加，而
在G1和S期的细胞比率减少，由此推断，苦荞异槲皮苷可
能通过阻断细胞周期于G2/M期，从而抑制细胞的增殖。
a. 对照组；b. 100 μmol/L异槲皮苷处理组。
图 6 流式细胞术检测异槲皮苷对SGC-7901细胞周期分布的影响
Fig.6 Effect of isoquercetin from F. tataricum on cell cycle distribution
of SGC-7901 cells examined by flow cytometric analysis
表 2 异槲皮苷对SGC-7901细胞周期的影响分析
Table 2 Effect of isoquercetin from F. tataricum on cell cycle
distribution of SGC-7901 cells
细胞周期 DNA含量/%对照组 100 μmol/L异槲皮苷处理组
G0/G1
S
G2/M
50.52±1.24
45.17±2.08
5.57±0.48
49.26±2.04**
41.65±1.05**
7.83±0.84**
3 讨 论
胃癌是消化系统常见的恶性肿瘤之一，发病率和
死亡率均较高，严重威胁着人们的健康，近年来，胃癌
的发病率呈现上升的趋势。由于其早期诊断困难、手术
机会低、对放射及化疗均不敏感，而植物来源的抗肿瘤
药具有种类多、毒副作用小、不良反应少的特点，因此
从植物中寻找高效的抗肿瘤药物已成为一种新的研究思
路。从荞麦中分离出的天然黄酮类小分子物质异槲皮苷
具有成本低、毒副作用小的特点，提示异槲皮苷可以作
为抑制胃癌细胞生长的一个辅助性药物，在胃癌的药物
治疗方面具有潜在应用价值。
细胞凋亡是机体细胞在正常生理或病理状态下发生
的一种自发的程序化的死亡过程，它的发生受到机体的
严密调控，许多抗癌药物都是通过触发肿瘤细胞凋亡通
路而达到抑制肿瘤生长的目的[11-12]。本研究用一定浓度的
※营养卫生 食品科学 2014, Vol.35, No.03 197
异槲皮苷作用于胃癌细胞SGC-7901，结果发现细胞形态
学改变，细胞核中染色体凝集，有凋亡小体产生。
肿瘤细胞的侵袭、转移是肿瘤恶性生物学行为的主
要特征，是一个复杂的多步骤的生物学过程[13-15]，恶性肿
瘤的侵袭、转移是引起肿瘤患者治疗失败和死亡的主要
原因之一。而迁移是肿瘤细胞转移过程中必不可缺的环
节之一，细胞迁移是多步骤协同作用的结果[16]，它不仅
是细胞进行很多重要生理活动的基础，同时也是肿瘤发
生等病理过程中的重要步骤和关键环节。本研究发现异
槲皮苷处理后，可以有效抑制SGC-7901细胞迁移，其具
体机制有待进一步研究。
细胞周期的调节是一个复杂的过程，阻滞细胞增殖周
期进程会引起凋亡，而凋亡也常伴有细胞生长阻滞[17-18]。
细胞在一定的条件下，可使细胞周期进程阻断，导致有
丝分裂异常或停滞，使癌细胞无法继续分裂，致使癌细
胞的生长受到抑制[19-20]。当用一定浓度的苦荞异槲皮苷处
理SGC-7901细胞后经流式细胞仪检测，发现其细胞周期
分布存在异常，处于G1期和S期的细胞数比例减少，而处
于G2/M期的细胞比率增加，提示异槲皮苷可能通过阻滞
细胞在G2/M期来抑制细胞增生。
本研究采用噻唑蓝和流式细胞仪等，检测了异槲皮
苷对 SGC-7901 细胞的增殖抑制及诱导凋亡作用，噻唑
蓝法检测结果表明异槲皮苷可以抑制SGC-7901细胞的增
殖，并具有时间和剂量依赖性；异槲皮苷作用 SGC-7901
细胞后，可见染色体凝集，并出现凋亡小体等典型的细
胞凋亡的形态学变化。流式细胞仪检测发现，异槲皮苷
作用SGC-7901 细胞24 h后， 它可以阻断细胞周期，诱
导细胞发生凋亡。由此推断，阻断细胞周期和诱导肿瘤
细胞发生凋亡可能是异槲皮苷抗肿瘤作用的重要机制，
而本实验为进一步研究异槲皮苷的抗肿瘤作用及苦荞保
健、药用价值的开发可提供有参考意义的实验依据。
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